Introducción

El estado de Oaxaca, al sur de México, presenta una gran diversidad fisiográfica, climática, florística y faunística, y se encuentra entre las 3 entidades con mayor riqueza de especies de artrópodos, plantas vasculares y vertebrados, razones por las que se le ha considerado como un estado megadiverso (^{García-Mendoza, 2004}; ^{Llorente y Ocegueda, 2008}). El conocimiento de la riqueza de especies de mamíferos terrestres de Oaxaca ha variado como reflejo de nuevos estudios taxonómicos y de sistemática, y por el incremento de nuevas exploraciones. ^{Goodwin (1969)} fue el primer autor en analizar la taxonomía, distribución geográfica y ecología de los mamíferos de Oaxaca y aportó información para 274 especies y subespecies; posteriormente, ^{Ramírez-Pulido, Briton, Perdomo y Castro (1986)} revisaron la taxonomía y sistemática de los mamíferos mexicanos y enlistan 264 taxones para Oaxaca; ^{Briones-Salas y Sánchez-Cordero (2004)} revisan bases de datos de colecciones científicas, recolectas y publicaciones, y enlistan un total de 261 taxones; recientemente, ^{Llorente y Ocegueda (2008)} registran 194 especies de mamíferos para el estado y ^{Sánchez-Cordero et al. (2014)} reconocen para Oaxaca 191 de las 564 especies que existen en México.

A pesar de su gran riqueza, en Oaxaca se presentan graves problemas para la conservación de su fauna, lo que se ha reflejado en la pérdida de su diversidad, a consecuencia de diversos factores como la explosión demográfica, la destrucción o modificación de sus hábitats, los incendios forestales, el cambio de uso de suelo para actividades agropecuarias, el aprovechamiento forestal clandestino, uso de plaguicidas, cacería sin control y saqueo, entre otros más (^{González-Pérez, Briones-Salas y Alfaro, 2004}). Es evidente que si no se tiene el conocimiento de la existencia y distribución de los mamíferos del estado, difícilmente se podrán sugerir estrategias de conservación para estas especies. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio es actualizar la lista de especies de mamíferos de Oaxaca, presentar un análisis histórico del conocimiento de la mastofauna y determinar su situación de conservación, distribución geográfica por subprovincia fisiográfica y altitudinal, así como analizar la riqueza de especies y la diversidad beta taxonómica, de manera que sirva de insumo para su conservación y de base para estudios futuros con enfoques ecológicos, de manejo o aprovechamiento.

Materiales y métodos

El estado de Oaxaca se localiza al sur de México, entre las coordenadas geográficas 15°39' y 18°39' N y 93°52' y 98°32' O, con una superficie de 95,364 km², que representa el 4.8% del territorio nacional (^{García-Mendoza, 2004}). Tiene una orografía compleja y se reconocen 12 subprovincias fisiográficas que se distinguen por poseer rasgos geomorfológicos estructurales propios (^{Ortiz-Pérez, Hernández-Santana y Figueroa Mah-Eng, 2004}). El estado presenta un intervalo altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 3,600 m, lo que facilita la presencia de 26 tipos de climas, desde cálidos secos en la Planicie Costera del Pacífico hasta templados en los picos montañosos de las principales sierras (^{Trejo, 2004}). Existen 26 tipos de comunidades vegetales, de las cuales el bosque de pino, la selva baja caducifolia, pastizales y selva alta perennifolia cubren el 20, 13, 12 y 11% de la superficie del estado, respectivamente (^{Torres-Colín, 2004}).

Se partió de una base de datos que contiene información de ejemplares depositados en 28 colecciones nacionales e internacionales y documentados en literatura científica (^{Briones-Salas y Sánchez-Cordero, 2004}), la cual fue actualizada hasta julio de 2014. Se consideraron las recolectas realizadas en los últimos 8 años por el equipo de trabajo de los autores. Los ejemplares recolectados están depositados en la colección de mamíferos del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca, del Instituto Politécnico Nacional, con registro por parte de la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (OAX.MA.026.0497) y se incluyeron en la base de datos general.

Para el análisis de datos, se realizaron curvas de acumulación simples de registros y especies en intervalos de 10 años a partir de los primeros registros formales de recolecta (1890). Se elaboró una lista de especies y subespecies que fue actualizada en su nomenclatura y arreglo sistemático de acuerdo con ^{Ramírez-Pulido, González-Ruíz, Gardner y Arroyo-Cabrales (2014)}. Se consultó la distribución geográfica de las especies y subespecies en los trabajos de ^{Hall (1981)}, ^{Ceballos y Oliva (2005)} y ^{Carraway (2007)} para identificar taxones endémicos a México y Oaxaca. Para determinar la situación de conservación y protección se consultó la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (^{IUCN, 2014}), los apéndices de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (^{CITES, 2011}) y la Norma Oficial Mexicana 059 (Nom-059- Semarnat-2010; ^{Semarnat, 2010}).

Se obtuvo la riqueza de especies, géneros, familias y órdenes a nivel estatal, altitudinal y por subprovincia fisiográfica (^{Ortiz-Pérez et al., 2004}). La similitud específica entre las subprovincias se obtuvo con el índice de Jaccard, con el método de pares asociados al azar sin peso aritmético (UPGMA, por sus siglas en inglés), y la diversidad beta taxonómica a nivel supraespecífica entre subprovincias se evaluó con el índice de ^{Izsák y Price (2001)} modificado por ^{Bacaro, Ricotta y Mazzoleni (2007)}.

Resultados

La base de datos de mamíferos terrestres para el estado de Oaxaca estuvo conformada por 32,829 registros, de los cuales 4,770 corresponden a ejemplares albergados en colecciones científicas y que fueron documentados en una o más publicaciones (^{Goodwin, 1969} y ^{Hall, 1981}); por tanto, el número de registros únicos es de 28,060, de los cuales 3,308 están presentes en literatura y 24,752 se encuentran en 23 colecciones extranjeras y 4 nacionales: 14,348 y 10,404 registros, respectivamente. Las colecciones que cuentan con mayor número de ejemplares son el American Museum of Natural History, New York (5,666 registros), la colección mastozoológica del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca, del Instituto Politécnico Nacional (5,062 registros) y la colección nacional de mamíferos, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México (3,370 registros) (tabla 1). Del total de registros 24,406 (86.97%) cuentan con nombre de recolector. M. Briones-Salas es el recolector con mayor número de registros (3,490), seguido por T. MacDougall (3,222), J. Martínez-Vázquez (1,271), W. J. Schaldach (987) y M. D. Tuttle (936).

Los esfuerzos formales para documentar la mastofauna de Oaxaca se presentaron en la década de 1890 con A. C. Buller, quien recolectó los primeros mamíferos en la Planicie Costera de Tehuantepec y están depositados en The Field Museum of Natural History, Chicago. A partir de la década de 1960, se incrementa el esfuerzo de muestreo con las exploraciones de T. MacDougall, S. Booth, J. Schaldach y M. D. Tuttle, entre otros, quienes recolectaron en gran parte del estado y adicionaron un gran número de especies (188) (fig. 1). La curva acumulada de registros muestra que a partir de 1940 se intensificaron las exploraciones mastozoológicas en Oaxaca con 2,148 y alcanzaron los 16,489 registros en 1980; posteriormente, el incremento fue constante hasta el 2014. En cuanto al número acumulado de especies, en la década de 1910 se conocían 72 especies, cifra que se mantuvo casi constante hasta 1940, posteriormente se incrementa a 189 en 1970, década a partir de la cual la adición de nuevas especies es menor (fig. 1).

Figura 1 Número de especies y especies acumuladas de mamíferos terrestres en el estado de Oaxaca a partir de la primera década de recolecta. 

La lista de especies de mamíferos terrestres registrados en Oaxaca está compuesta por 216 especies, incluyendo 48 monotípicas y 168 politípicas con 209 subespecies, lo que suma un total de 257 taxones que pertenecen a 118 géneros, 29 familias y 11 órdenes (^anexo), lo que equivale a 43.54, 70.23, 82.85 y 91.66% de las especies, géneros, familias y órdenes presentes en México (^{Ramírez-Pulido et al., 2014}). Del total de especies, 120 (55.56%) pertenecen a mamíferos no voladores, mientras que 96 (44.44%) son voladores (orden Chiroptera). El orden Rodentia es el segundo en mayor representatividad, con 64 especies (29.63%). Los órdenes menos representados fueron Cingulata y Perissodactyla con solo una especie (0.46% cada uno) (tabla 2). Las familias representadas por el mayor número de especies son Cricetidae, Phyllostomidae y Vespertilionidae, con 49 (22.68%), 45 (20.83%) y 23 (10.64%) especies, respectivamente; mientras que 8 familias están representadas por una sola especie (e.g., Myrmecophagidae, Tapiridae, Cyclopedidae; tabla 2).

Los órdenes con mayor número de registros son Rodentia con 13,258 registros (47%) y Chiroptera con 11,876 (42%). El orden Pilosa solo estuvo representado por 55 registros (0.2%) (tabla 2). Las familias con mayor número de registros son Cricetidae con 10,953 registros (39%), seguida por Phyllostomidae con 8,265 (29%) y Heteromyidae con 1,591 (6%). La familia con menor representatividad es Cyclopedidae con solo 3 registros, los cuales representan el 0.01% del total.

Oaxaca cuenta con 49 especies endémicas de México, de las cuales 14 se distribuyen exclusivamente en la entidad; estas cifras representan el 22.79 y 6.51% del total de especies, respectivamente. La mayor presencia de especies endémicas en Oaxaca se registró en la Sierra Madre de Oaxaca con 10 especies (e.g., Microtus oaxacensis , Habromys ixtlani y Habromys chinanteco ), la Planicie Costera del Istmo de Tehuantepec con 3 (e.g., Lepus flavigularis , Orthogeomys cuniculus ) y los Valles Centrales con 3 (e.g., Cryptotis peregrina , C. phillipsii ) (^anexo).

Del total de especies, 32 se encuentran en alguna categoría de riesgo de la lista roja de la IUCN, 10 especies están en los apéndices de la CITES y 61 especies están enlistadas en la Nom-059. El número de especies en cada categoría de la IUCN son: 4 en peligro crítico, 13 en peligro, 6 vulnerables y 7 casi amenazadas. La CITES enlista a 7 especies en el Apéndice I y 3 en el Apéndice II. En cuanto a la Nom-059-Semarnat-2010, 13 están en peligro de extinción, 26 se encuentran amenazadas y 21 están sujetas a protección especial. Canis lupus baileyi se encuentra probablemente extinto de medio silvestre por la IUCN y la Nom-059-Semarnat-2010 (^anexo).

Recientemente la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat) publicó en el Diario Oficial de la Federación un listado de especies que ofrecen oportunidades para dar mayor alcance a los esfuerzos de conservación (^{Semarnat, 2014}). Dentro de este listado se encuentran 13 especies en el estado de Oaxaca (^anexo).

Las subprovincias con la mayor cantidad de registros y más estudiadas son, en orden decreciente: la Sierra Madre de Oaxaca con 9,520 registros (29.43%), la Planicie Costera de Tehuantepec con 5,285 (16.34%) y la Sierra Madre del Sur con 4,279 (13.23%). En cambio, la Depresión del Balsas se encuentra poco estudiada, ya que solo cuenta con 3 registros (tabla 3; fig. 2). El número de especies de mamíferos varió notoriamente en cada una de las subprovincias fisiográficas, desde 154 en la Sierra Madre de Oaxaca hasta 2 en la Depresión del Balsas (tabla 3). En general, la Sierra Madre de Oaxaca, Planicie Costera de Tehuantepec y la Sierra Madre del Sur son las subprovincias que cuentan con la mayor cantidad de especies endémicas y de especies en alguna categoría de riesgo. Por el contrario, las subprovincias que cuentan con la menor cantidad de especies con estas características son la Planicie Costera del Golfo, Fosa de Tehuacán y Depresión del Balsas.

Figura 2 Localidades de registro de mamíferos en las subprovincias fisiográficas de Oaxaca. DB:Depresión del Balsas; DIT:Depresión Ístmica de Tehuantepec; FT:Fosa de Tehuacán; MVC:Montañas y Valles del Centro; MVO:Montañas y Valles del Occidente; PCG:Planicie Costera del Golfo.PCP:Planicie Costera del Pacífico; PCT:Planicie Costera de Tehuantepec; SMO: Sierra Madre de Oaxaca; SMOC:Sierra Madre del Sur de Oaxaca y Chiapas; SMS: Sierra Madre del Sur; VC:Valles Centrales. 

Con un coeficiente de correlación de 0.967, en el análisis de similitud de Jaccard se reconocen 2 principales grupos: el formado por las subprovincias que se encuentran en la vertiente del Atlántico (Planicie Costera del Golfo, Sierra Madre del Sur de Oaxaca y Chiapas, y la Depresión del Istmo de Tehuantepec) y el que integran las subprovincias del centro de Oaxaca (Sierra Madre de Oaxaca, Sierra Madre del Sur, Montañas y Valles del Centro, Montañas y Valles del Occidente) y de la vertiente del Pacífico (Planicie Costera del Pacífico y Planicie Costera de Tehuantepec). La mayor similitud taxonómica específica entre subprovincias se presenta entre la Planicie Costera de Pacífico y la Sierra Madre del Sur (78%), entre la Planicie Costera de Tehuantepec y la Planicie Costera del Pacífico (68%), entre la Sierra Madre de Oaxaca y la Sierra Madre del Sur (64%) y entre la Planicie Costera del Pacífico y la Sierra Madre de Oaxaca (64%). En cambio, en las subprovincias Sierra Madre del Sur de Oaxaca y Chiapas y los Valles Centrales (28%), la Depresión del Istmo de Tehuantepec y las Montañas y Valles del Occidente (28%) y la Fosa de Tehuacán y la Sierra Madre de Oaxaca y Chiapas fueron las de menor similitud (fig. 3). Al incluir categorías taxonómicas supraespecíficas, la mayor similitud entre subprovincias se observó entre Sierra Madre del Sur y la Planicie Costera del Pacífico (81%), la Planicie Costera Tehuantepec y la Planicie Costera del Pacífico (75%), así como la Sierra Madre de Oaxaca y la Sierra Madre del Sur (69%). En cambio, las subprovincias más disímiles fueron la Depresión del Istmo de Tehuantepec y las Montañas y Valles del Occidente (0.36), la Planicie Costera del Golfo y los Valles Centrales (36%), así como la Sierra Madre de Oaxaca y Chiapas y los Valles Centrales (38%) (fig. 3).

Figura 3 Análisis de similitud mastofaunística de las subprovincias fisiografías de Oaxaca. 

Discusión

La colección con más ejemplares recolectados de México es la Colección Nacional de Mamíferos, seguida por la Universidad de Kansas y las Escuela Nacional de Ciencias, mientras que el American Museum of Natural History ocupa el séptimo lugar (^{Lorenzo et al., 2012}). La colección científica con la mayor cantidad de ejemplares recolectados en Oaxaca es la Colección de Mamíferos del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca, del Instituto Politécnico Nacional -Oaxaca, seguida por el American Museum of Natural History y la Colección Nacional de Mamíferos. En ambos casos es relevante que instituciones nacionales tengan una alta representatividad de ejemplares de mamíferos en México, lo que facilita su consulta. ^{Guevara-Chumacero, López-Wilchis y Sánchez-Cordero (2001)} revisaron publicaciones sobre los mamíferos de México entre 1890 y 1995 y encontraron que hubo un incremento notable a partir de la década de los cincuenta, como reflejo de una mayor cantidad de científicos e instituciones interesados en los mamíferos. Este patrón fue observado en la cantidad de recolectas de mamíferos y registro de especies acumuladas de Oaxaca; asimismo, en dicho estudio y en el presente, se observó un relevo en la nacionalidad de autores y recolectores, respectivamente, a partir de la década de los ochenta con el aumento de mastozoólogos mexicanos realizando exploraciones (^{Briones-Salas, Cortés-Marcial y Bonilla, 2006}; ^{Sosa-Escalante, Hernández-Betancourt, Pech-Canche, MacSwinney y Díaz-Gamboa, 2014}). Debido a lo antes mencionado, la fauna de mamíferos terrestres de Oaxaca está representada por 216 especies y 257 taxones, y la ubica como la entidad federativa con mayor diversidad de mamíferos en México, seguida por Chiapas y Veracruz (^{Llorente y Ocegueda, 2008}; ^{Retana y Lorenzo, 2002}; ^{Sánchez-Cordero et al., 2014}).

En los últimos 10 años se ha documentado un incremento de 10% de los mamíferos de Oaxaca con un promedio de registro de 2 especies por año. En 2004 se reconocían 190 especies (^{Briones-Salas y Sánchez-Cordero, 2004}) a las que se le adicionan Vampyrum spectrum (^{Alfaro, García-García y Santos-Moreno, 2005}), Peropteryx kappleri y Molossus molossus (^{Olguín, León-Paniagua, Samper-Palacios y Sánchez-Cordero, 2008}), Conepatus semistriatus (^{Lira y Sánchez-Cordero, 2006}), Eptesicus brasiliensis (^{García-García, Santos-Moreno, Alfaro y Soto-Centeno, 2007}), Otospermophilus variegatus (^{Botello, Illoldi-Rangel, Linaje y Sánchez-Cordero, 2007}), Centronycteris centralis y Natalus lanatus (^{Santos-Moreno, García-Orozco y Pérez-Cruz, 2010}), Nyctinomops macrotis (^{Alfaro y Santos-Moreno, 2012}), Molossus sinaloae y M. molossus (^{Briones-Salas, Peralta-Pérez y García-Luis, 2013}), Phyllostomus stenops , Micronycteris schmidtorum y Myotis albescens (^{Santos-Moreno y Gallardo, 2014}) y Eumops nanus (^{Torres-Morales, Rodríguez-Aguilar, Cabrera-Cruz y Villegas-Patraca, 2014}).

Aunque en menor medida, en los últimos años las revisiones taxonómicas han tenido un efecto sobre el número de especies documentado en el estado. Actualmente se reconoce a Sorex ixtlanensis (^{Carraway, 2007}), Megadontomys thomasi y M. nelsoni , estas últimas previamente habían sido identificadas como M. cryophilus (^{Vallejo y González-Cózatl, 2012}). Revisiones de otros taxones sugieren la existencia de especies crípticas del género Habromys y de Peromyscus , particularmente en la Sierra Madre de Oaxaca (^{Ávila-Valle et al., 2012}; ^{León-Paniagua, Navarro-Sigüenza, Hernández-Baños y Morales, 2007}).

En este trabajo se reconocen 96 especies de murciélagos, lo que difiere con las reconocidas por otros autores (^{García-Grajales y Buenrostro, 2012}), debido a que enlistan 5 especies que son sinónimos o su distribución se encuentra al norte de México (Mimon crenulatum /Mimon cozumelae , Artibeus intermedius = Artibeus lituratus , Rhogeessa aeneus /Rhogeessa tumida , Lasiurus borealis /Lasiurus blossevillii , Natalus stramineus = Natalus mexicanus) . Asimismo, debido a las revisiones taxonómicas recientes y nuevos registros para el estado, las cifras registradas en el presente estudio contrastan con lo documentado por ^{Sánchez-Cordero et al. (2014)}, donde mencionan 191 especies de mamíferos terrestres para Oaxaca, compuestas por 108 no voladores y 83 voladores.

Oaxaca es un área importante de endemismo de mamíferos (^{Escalante, 2003}), la mayoría de las especies son del orden Rodentia, lo que es de esperarse, ya que tienen baja movilidad en comparación con otros órdenes (^{Ceballos y Oliva, 2005}). Las subprovincias con una fisiografía montañosa (e.g., Sierra Madre de Oaxaca y la Sierra Madre del Sur) o que presentan una estacionalidad marcada (e.g., Planicie Costera del Pacífico, Planicie Costera del Istmo de Tehuantepec), son las que tienen mayor número de mamíferos endémicos y altos niveles de endemismo en otros grupos taxonómicos como plantas compuestas, mariposas, aves, anfibios y reptiles (^{González-Pérez et al., 2004}; ^{Suárez-Mota y Villaseñor, 2011}) y son reconocidas como zonas de importancia biológica (^{Ceballos y Oliva, 2005}; ^{Escalante, 2003}; ^{García-Marmolejo, Escalante y Morrone, 2008}). Estas áreas tienen en común historias biogeográficas complejas de formación y aislamiento geográfico y climático, factores que promueven la especiación (^{Halffter, Llorente-Bousquets y Morrone, 2008}; ^{Luna-Vega, 2008}; ^{Toledo, 1976}). Sin embargo, dichas zonas se encuentran amenazadas por la demanda de recursos y por la fragmentación y transformación del hábitat, especialmente en el Istmo de Tehuantepec (^{Velázquez et al., 2003}). Es importante que las estrategias de conservación en Oaxaca sean evaluadas para determinar si cumplen con la protección de especies restringidas o en alguna categoría de riesgo, así como la protección de la vegetación primaria, y que las nuevas propuestas relacionen la diversidad y distribución de estos mamíferos (^{Sosa-Escalante et al., 2014}).

Además, algunas subprovincias de Oaxaca han sido exploradas más que otras y continuamente (e.g., Sierra Madre de Oaxaca, Montañas y Valles del Centro), por lo que es necesario poner énfasis en aquellos sitios con pocas localidades de recolecta, particularmente al oeste del estado, en la Depresión del Balsas y las Montañas y Valles del Occidente, ya que la falta de recolecta en algunas zonas del estado impide una evaluación objetiva acerca de la existencia de especies que puedan estar bajo alguna categoría de riesgo o sean endémicas del estado. Los resultados del análisis de similitud entre las subprovincias están en concordancia con regionalizaciones biogeografías de América (^{Morrone, 2001}): el nodo formado por las subprovincias de la vertiente del Pacífico y las subprovincias del centro de Oaxaca se ubican en la provincia Costa Pacífica Mexicana y en la Sierra Madre del Sur, respectivamente; mientras que el otro nodo que corresponde a las subprovincias de la vertiente del Atlántico está en la provincia Golfo de México. Además, resultó notable que la subprovincia Fosa de Tehuacán se mantuviera independiente de los 2 principales nodos, por su posición dentro de la provincia Cuenca del Balsas.

La mayor similitud mastofaunística entre la Sierra Madre del Sur y Planicie Costera del Pacífico puede explicarse porque se extienden en paralelo a la costa y su contacto es continuo, aumentando el intercambio de especies. También se observó mayor similitud entre las que poseen climas similares como: Valles Centrales de Oaxaca y Montañas y Valles del Occidente; Sierra Madre del Sur de Oaxaca y Chiapas y Planicie Costera del Golfo. Por otro lado, la disimilitud entre el resto de las subprovincias indica que existe un alto recambio de especies, como ha sido observado en otros grupos y explica la alta diversidad beta en México y particularmente en Oaxaca (^{Koleff y Soberón, 2008}; ^{Rodríguez, Soberón y Arita, 2003}).