Análisis de parsimonia de endemismos

Se obtuvo un solo árbol (fig. 2) con un índice de consistencia de 0.578 y un índice de retención de 0.581. Los valores de Jacknife fueron altos con todas las ramas sustentadas por más del 50%. Se observan 2 grandes clados (fig. 2). El clado A formado por los tramos DS e Inferior (Jacknife del 71%) queda definido por Amerotyphlops brongersmianus , Xenodon semicinctus , Phalotris bilineatus y Psomophis obtusus . El DI cuenta con una especie, Epictia munoai , no registrada en el DS, y en este tramo se encuentran especies como Helicops leopardinus , Hydrodynastes gigas y Leptophis ahaetulla marginatus , no registradas en el DI. El clado B (fig. 2) está formado por el Uruguay Inferior y Medio como basales y 2 subclados B1 y B2. El subclado B1 está conformado por el Alto Uruguay y Alto Paraná, comparten las siguientes especies (sinapomorfías): Liotyphlops beui , Atractus taeniatus , Erythrolamprus miliaris orinus , Spilotes pullatus , Tomodon dorsatus , Xenodon histricus , X. neuwiedii , Bothrops jararaca y Bothrops jararacussu. El subclado B2 está bien sustentado y conformado por: [(Paraguay Inferior-Paraná Medio) Paraná Superior]. Sus especies sinapomórficas son Mastigodryas bifossatus triseriatus , Clelia clelia , Hydrops caesurus , Leptodeira annulata pulchriceps , Lygophis meridionalis , Erythrolamprus poecilogyrus caesius , Mussurana bicolor , Philodryas olfersii latirostris , Bothrops diporus ; y las especies exclusivas del Paraguay Inferior-Paraná Medio son Atractus snethlageae , Lygophis dilepis , Philodryas mattogrossensis , Thamnodynastes chaquensis , Xenodon pulcher y Micrurus pyrrhocryptus (tabla 2).

Figura 2 Cladograma obtenido con PAE comparando tramos de los grandes ríos de la cuenca del Plata. Valores de Jacknife se muestran debajo en las ramas y en los nodos se indican los números usados en en la tabla 2. 

El árbol obtenido incluyendo los tramos de los ríos y las regiones fitogeográficas (fig. 3) muestra bajos valores de Jacknife en la mayoría de los nodos con soportes menores a 50%. El índice de consistencia es 0.500 y el índice de retención es 0.652. Se distingue el clado A, formado por [(((Paraná Superior-Chaco Húmedo) Paraguay Inferior) Paraná Medio) Espinal], con soporte del 45%. El clado B queda definido por especies de la región Paranaense y exclusivas de los ríos en estos sectores, Chironius bicarinatus , Philodryas olfersii olfersii y Micrurus altirostris (fig. 3). Este clado comprende 2 subclados: B1, con bajo soporte (15%), conformado por el Uruguay Medio e Inferior y definido por Phalotris lemniscatus y Taeniophalus poecilopogon; y B2, con soporte muy elevado (95%), conformado por [(Alto Paraná-Paranaense) Alto Uruguay] que presentan 13 sinapomorfías (tabla 3).

Figura 3 Cladograma obtenido con PAE comparando los tramos de los grandes ríos de la cuenca del Plata y las regiones fitogeográficas. Valores de Jacknife se muestran debajo de las ramas y en los nodos se indican los números usados en la tabla 3. 

Análisis multivariado

Las relaciones de similitud faunística entre los tramos de los ríos se indican en la figura 4. Se diferenciaron 3 grandes grupos: el primero incluye 2 subgrupos, el núcleo de mayor similitud está formado por el DI (20 especies) y Superior (21), que comparten 18 taxones, y se relaciona con el grupo constituido por el Uruguay Medio (34) e Inferior (22) que comparten 22 especies entre ellos (tabla 4). El segundo grupo está conformado por un subgrupo de mayor similitud constituido por el Paraná Medio (51 especies) y el Paraguay Inferior (50), que comparten 42 de las especies en cada tramo (tabla 4). Este grupo se relaciona con el Paraná Superior (57 especies), con el cual comparten especies asociadas a los ríos como Hydrops caesurus , Clelia clelia y Lygophis meridionalis . El tercer grupo contiene al Alto Paraná (48 especies) y al Alto Uruguay (46), este núcleo comparte 29 taxones, aunque no poseen especies exclusivas de los ríos (tabla 4).

Figura 4 Dendrograma de similitud usando el coeficiente de Jaccard y el método UPGMA (correlación cofenética=0.864) comparando los diferentes tramos de los grandes ríos de la cuenca del Plata. 

Los análisis de similitud entre los tramos de los ríos considerados y las regiones fitogeográficas dieron como resultado 3 grandes grupos indicados como 1, 2 y 3 en la figura 5. El grupo 1 incluye el núcleo de mayor similitud formado por el DI y Superior (tabla 4) que se une con la provincia fitogeográfica Pampeana y con menor similitud con el núcleo constituido por el Uruguay Medio y el Inferior. El grupo 2 incluye al Paraguay Inferior con el Chaco Húmedo, que comparten 42 especies. Este núcleo se relaciona con el Paraná Medio y luego con el Paraná Superior, y se une con menor similitud con la provincia del Espinal (fig. 5). El grupo 3 está constituido por la provincia Paranaense y Alto Paraná, núcleo de mayor similitud (complemento de Jaccard 0.22) que comparten 43 especies de las 48 que contiene el Alto Paraná, este nodo se relaciona con el Alto Uruguay, con el cual comparte 25 taxones.

Figura 5 Dendrograma de similitud usando el coeficiente de Jaccard y el método UPGMA (correlación cofenética=0.874) comparando los tramos de los grandes ríos y las regiones fitogeográficas. 

Hipótesis 1

El Alto Paraná presenta mayor afinidad con el Alto Uruguay respecto a otros tramos del Paraná. Principalmente los resultados del PAE y también los de AMA apoyan fuertemente esta hipótesis, formando un clado con elevado soporte y varias especies endémicas que relacionan biogeográficamente al Alto Paraná con mayor afinidad faunística con el Alto Uruguay respecto a otros tramos del Paraná. Esto coincide con lo expresado por varios autores que estudiaron organismos acuáticos y terrestres y encontraron concordancias entre las faunas de ambos tramos (^{Bonetto, 1961}; ^{Bonetto y Drago, 1968}; ^{Giraudo, 2001}; ^{López et al., 2008}; ^{Ringuelet, 1961}). Las nacientes y principales afluentes de los ríos Paraná y Uruguay se ubican y fluyen principalmente en las Serras do Mar y Geral, en la ecorregión de la selva Atlántica-Paranaense (^{Arzamendia y Giraudo, 2009}; ^{Bonetto, 1986}; ^{Di Persia y Neiff, 1986}; ^{Paoli et al., 2000}), y a pesar de que el Alto Paraná se conecta a través del Paraná Superior con el eje Paraguay-Paraná Medio, la mayoría de las especies atlántico-paranaenses no habitan en el Paraná Medio, por lo que las conexiones geográficas de estos ríos no pueden explicar exclusivamente estos patrones. Desde una perspectiva histórica-geomorfológica, luego de la última ingresión marina terciaria, los ríos de la cuenca del Plata se desplazaron repetidas veces (^{Castellanos, 1965}; ^{Orfeo, 2005}; ^{Paoli et al., 2000}). El Alto Paraná estuvo conectado durante largos periodos con el Alto Uruguay y, por lo tanto, históricamente aislado del Paraná Medio (ver ^{Arzamendia y Giraudo, 2009} para más detalles). Adicionalmente, el Alto Paraná y el Alto Uruguay presentan condiciones ecológicas similares constituidas por sus cauces estrechos, con lechos basálticos y numerosos rápidos con costas en barrancas elevadas que contienen selva Paranaense-Atlántica, con especies de serpientes características de esta diversa ecorregión (^{Arzamendia y Giraudo, 2009}). La influencia faunística de la provincia Paranaense en los tramos Alto Paraná y Alto Uruguay es apoyada fuertemente por los resultados de PAE y AMA, que muestran un clado con alto soporte y un agrupamiento con elevado coeficiente de Jaccard, en coincidencia con los aportes zoogeográficos de ^{Bonetto (1961)} y ^{Ringuelet (1961)}, quienes sostuvieron que la fauna del Alto Paraná y Alto Uruguay están dominados por elementos paranaenses.

Hipótesis 2

El Paraná Medio tiene mayor afinidad con el Paraguay Inferior respecto de otros tramos del propio río Paraná. Esta hipótesis se ve apoyada por la formación de un grupo con elevada similitud entre los ensambles de serpientes y de un clado con elevado soporte con especies sinapomórficas en el PAE, que relaciona estrechamente al Paraguay Inferior con el Paraná Medio con respecto a los demás tramos del río. Se une a este grupo/clado basalmente el tramo del Paraná Superior, aunque con menor soporte y similitud de Jaccard. Esta hipótesis concuerda con lo indicado para otros grupos taxonómicos (moluscos, rotíferos, crustáceos, peces y macrófitas), por autores que sostuvieron que existe continuidad faunística entre el eje potámico Paraguay-Paraná Medio (^{Bonetto, 1961}; ^{Bonetto y Drago, 1968}; ^{José de Paggi, 1990}; ^{López et al., 2008}; ^{Morrone y Lopretto, 2001}; ^{Oakley et al., 2005}; ^{Ringuelet, 1961}, ¹⁹⁷⁵). Tal afinidad faunística puede deberse a la similitud y continuidad de ambientes y características ecológicas de los tramos considerados, con amplias llanuras de inundación, abundantes humedales leníticos, vegetación acuática y palustre similar y selva marginal bien desarrollada en el río Paraguay que se extiende hasta el sector norte del Paraná Medio (Menalled y Adámoli, 1995; Oakley et al., 2005), características que se extienden en el Paraná Superior, sector aguas arriba del Paraná Medio.

Hipótesis 3

El DS tiene mayor afinidad con el Paraná Medio, mientras que el DI tiene mayor afinidad con el río Uruguay Inferior. Los resultados obtenidos no apoyan la hipótesis formulada por ^{Menalled y Adámoli (1995)} para árboles y arbustos. El DS no aparece en los análisis relacionados con el Paraná Medio ni el DI con el río Uruguay Inferior. En los análisis de similitud los Deltas del Paraná forman un núcleo, con elevado coeficiente de Jaccard, que está relacionado con el grupo del Uruguay Medio e Inferior (fig. 4). Este patrón es coincidente con la afirmación de ^{Menalled y Adámoli (1995)}, quienes le atribuyeron al río Uruguay ser la principal ruta de migración de elementos tropicales que conforman la comunidad del Bajo Delta en latitudes templadas, a pesar de que el Paraná ha tenido una mayor preponderancia en la formación geomorfológica del Delta. En el análisis de endemicidad (PAE), los Delta también forman un subgrupo que es basal y está separado del resto de los tramos de los ríos, y a diferencia del análisis de similitud, el Uruguay Inferior y Uruguay Medio son basales a 2 clados conformados con alto soporte: (Alto Paraná-Alto Uruguay)-[(Paraná Medio-Paraguay) Paraná Superior], debido a que comparten taxones tropicales (e.g., Chironius bicarinatus ) que no alcanzan en su distribución meridional la elevada latitud donde se encuentran los Deltas. Las especies que se muestran como sinapomorfías del clado conformado por ambos Deltas son especies pampeanas como Xenodon semicinctus y Psomophis obtusus . A diferencia que lo que ocurre con lo indicado para árboles y arbustos (^{Menalled y Adámoli, 1995}), la comunidad de serpientes de los Deltas se encuentra simplificada con pérdida de especies respecto a tramos superiores, lo que probablemente se debe al aumento de la latitud que se correlaciona con una disminución de la temperatura (^{Giraudo, Arzamendia y López, 2007}), que podría afectar en mayor grado a los reptiles heterotermos respecto a las plantas. La fauna de serpientes de ambos Deltas tiene una baja riqueza (DS con 21 taxones y DI con 20). Helicops leopardinus , Hydrodynastes gigas y Leptophis ahaetulla marginatus son las únicas especies presentes en el DS que no fueron registradas en el DI. Estas especies se distribuyen a través del eje Paraguay-Paraná Medio y alcanza el DS, coincidiendo estos taxones con los patrones indicados por ^{Menalled y Adámoli (1995)} para vegetación. Epictia munoai y Philodryas olfersii olfersii alcanzan el DI y no fueron registradas en el DS. La primera tiene una amplia distribución, y la segunda se distribuye desde las selvas Paranaenses de Misiones y a través del río Uruguay alcanza el DI. Por ser las serpientes animales ectotermos, su distribución y aspectos de su historia de vida (reproducción, actividad, alimentación y metabolismo) se ven afectados fuertemente por la temperatura (^{Pough et al., 1998}; ^{Rey Benayas y de la Montaña, 2003}), siendo esta una posible causa de la simplificación de los ensambles de serpientes en los Deltas. La ausencia de especies influye en la afinidad faunística entre los DI y DS con los tramos contiguos septentrionales.

En el análisis de similitud y el PAE se evidencia una fuerte relación entre los tramos de los ríos y la región fitogeográfica que estos atraviesan. El Alto Paraná forma un núcleo/clado en conjunto con la provincia biogeográfica Paranaense y con el Alto Uruguay, debido a que sus costas e islas presentan selva Paranaense. En ambos análisis, AMA y PAE, se define un grupo/clado que reúne a las áreas biogeográficas Chaco Húmedo y del Espinal (dominio Chaqueño) con el Paraná Superior, Medio y Paraguay Superior, donde el Espinal queda como basal en el PAE y con menor similitud en AMA, probablemente porque se caracteriza mayormente por la desaparición de especies chaqueñas, más que por contener elementos propios, razón por la cual el Espinal ha sido cuestionado o tratado como un distrito de la provincia Pampeana (e.g., ^{Morrone, 2014}). Los análisis de PAE permiten reconocer componentes bióticos y unidades biogeográficas caracterizadas por especies exclusivas, posibilitando discutir distintos criterios de regionalización biogeográfica de estos grandes ríos. Por ejemplo, ^{Cabrera (1994)} incluyó al río Paraná dentro de la provincia biogeográfica Paranaense, mientras que ^{Dinerstein et al. (1995)} consideró al río Paraná Medio-Paraguay Inferior como una ecorregión independiente (sabanas inundadas del Paraná), criterio en parte seguido por ^{Burkart, Bárbaro, Sánchez y Gómez (1999)}, que denominaron a esta ecorregión como Delta e islas del Paraná. Nuestros análisis muestran una importante afinidad biogeográfica con el Chaco Húmedo, incluyendo también al Paraná Superior, y evidencian que el Paraná Medio, Paraguay Inferior y el Paraná Superior podrían incluirse como parte de esta última ecorregión; mientras que el Alto Paraná y los tramos del río Uruguay deben ser considerados dentro de la provincia biogeográfica Paranaense.

Los tramos más australes de los ríos DS y DI comparten elementos pampeanos, corroborado por su mayor similitud faunística con la región fitogeográfica Pampeana, y se relacionan con el Uruguay Inferior y Medio como se discutió anteriormente. Sin embargo, el cladograma del PAE muestra la influencia de especies tropicales paranaenses entre los tramos Uruguay Medio y Uruguay Inferior, que alcanzan mayores latitudes por el río Uruguay en coincidencia con lo indicado por ^{Arzamendia y Giraudo (2009)}, ^{Capllonch, Ortiz y Soria (2008}), ^{Giraudo y Arzamendia (2004)} y ^{Nores et al. (2005)}. Los grandes ríos del Plata generan un importante intercambio biótico con las regiones biogeográficas aledañas que atraviesan, representando áreas con elevada riqueza por el aporte de especies de serpientes tropicales de distintos linajes biogeográficos (e.g., paranaenses, amazónicos y del Pantanal, ver ^{Arzamendia y Giraudo, 2009}) en conjunción con fauna de regiones biogeográficas subtropicales-templadas (chaqueñas y pampeanas), y representan regionalmente áreas complejas (^{Morrone y Gutiérrez, 2005}). Los patrones de distribución de las especies y relaciones faunísticas entre los tramos de los grandes ríos del Plata pueden ser explicados por la interacción de procesos históricos (eventos geomorfológicos pasados que causaron el desplazamiento de los grandes ríos y cambios en sus conexiones), principalmente en combinación con factores ecológicos (similitudes hidrológicas o ambientales) y geográficos (grado de conexión actual de los ríos y de regiones biogeográficas circundantes), debido a que el simple efecto de los ríos como vías de dispersión de especies, resultan insuficientes para explicar la mayoría de los patrones de distribución encontrados (^{Arzamendia y Giraudo, 2009}).

Las afinidades y relaciones biogeográficas obtenidas aquí mediante el análisis de las serpientes con PAE y métodos multivariados, junto a los análisis biogeográficos previos que reportaron la existencia de nodos biogeográficos, en diferentes grupos de organismos (^{Arzamendia y Giraudo, 2009}, ²⁰¹²; ^{Mayén-Estrada y Aguilar-Aguilar, 2012}; ^{Morrone y Lopretto, 1994}, ²⁰⁰¹), nos permiten proponer a los grandes ríos de la cuenca del Plata, como verdaderas áreas de transición biogeográfica, en el sentido que le dan ^{Ferro y Morrone (2014)}. Estas constituyen áreas complejas en sus distintos tramos debido a la superposición y sustitución parcial de componentes bióticos (conjuntos de taxones que comparten una distribución geográfica similar producto de una historia evolutiva común) con diferentes historias y afinidades biogeográficas y evolutivas. Estas zonas de transición biogeográfica son lugares donde los diferentes linajes evolutivos coexisten y, por lo tanto, presentan una alta diversidad filogenética (^{Ferro y Morrone, 2014}), por lo que constituyen áreas importantes para la conservación, particularmente cuando las transiciones biogeográficas, como ocurre con los grandes ríos de la cuenca del Plata, muestran una alta diversidad y un relativo buen estado de conservación respecto a tierras aledañas bajo uso productivo más intensivo (^{Arzamendia y Giraudo, 2009}, ²⁰¹²; ^{Giraudo et al., 2007}).