Artículos

 

Biodiversidad de lombrices de tierra (Annelida: Oligochaeta: Crassiclitellata) en México

 

Biodiversity of earthworms (Annelida: Oligochaeta: Crassiclitellata) in Mexico

 

Carlos Fragoso y Patricia Rojas

 

Laboratorio de Invertebrados del Suelo, Red de Biodiversidad y Sistemática, Instituto de Ecología A. C. Carretera Antigua a Coatepec No. 351. Col. El Haya, 91070 Xalapa, Veracruz, México. carlos.fragoso@inecol.edu.mx

 

Recibido: 25 septiembre 2012
Aceptado: 30 marzo 2013

 

Resumen

La actualización del inventario de lombrices de tierra de México indica que existen 102 especies descritas, 51 nativas y 51 exóticas. Con las 40 especies nuevas no descritas de la colección IEOL del INECOL se tienen 91 especies nativas recolectadas. Se calcula que el número real de nativas debe rondar las 130 especies, aunque este número podrá ser mayor con el uso de técnicas moleculares. Las especies nativas predominan en los ambientes naturales (71% de registros) y el 41% de estas especies sólo se encuentran en ambientes naturales. Las lombrices exóticas predominan en los ambientes perturbados, aunque también son frecuentes en los bosques templados relativamente bien conservados. La mayor cantidad de especies se encuentra en los estados de Veracruz (70), Chiapas (35), Tamaulipas (27), Tabasco (26) y D. F. (25). Entre las exóticas, la especie más común es Pontoscolex corethrurus y entre las nativas Balanteodrilus pearsei. La tasa de descripción de especies indica que en el periodo 1991-1995 se describió la mayor cantidad de especies (13).

Palabras clave: oligoquetos terrestres, nativas, exóticas, Acanthodrilidae, Megascolecidae, Ocnerodrilidae, Lumbricidae.

 

Abstract

An update of the Mexican earthworm fauna points out 102 described species, 51 natives and 51 exotics. In the IEOL collection of earthworms of the INECOL, there are non-described species (c. 40 spp.), which gives a conservative figure of 91 native species. We estimate that the native species richness should be around 130 species, although this number could be higher with the use of molecular techniques. Natives dominated in natural ecosystems (71% of records) and they were scarce in disturbed, human managed sites. Nearly 41% of native species were restricted to natural, relatively undisturbed ecosystems. Exotics were generally associated to disturbed ecosystems, although in temperate forests they were particularly common. The states with the highest number of earthworms were Veracruz (70 spp.), Chiapas (35), Tamaulipas (27), Tabasco (26) and D. F. (25). In the group of exotics the more common species was Pontoscolex corethrurus; and among the natives Balanteodrilus pearsei. The rate of description of new species indicates that the period 1991-1995 had the highest amount of discoveries (13).

Key words: terrestrial oligochaetes, natives, exotics, Acanthodrilidae, Megascolecidae, Ocnerodrilidae, Lumbricidae.

 

Introducción

Los anélidos constituyen un grupo de animales celomados segmentados muy antiguo. Probablemente aparecieron hace más de 600 millones de años y se considera que para el Cámbrico se establecieron por completo en los mares de la Tierra (Bouché, 1983; Blakemore, 2006). La antigua clasificación del phylum Annelida en 3 grandes clases (Polychaeta, Oligochaeta e Hirudinea) ha sido modificada por análisis filogenéticos y moleculares recientes (McHugh, 2000; Struck et al., 2007; Zrzavy et al., 2009). En el más reciente análisis filogenético realizado con caracteres moleculares y somáticos (Zrzavy et al., 2009) los oligoquetos, los hirudíneos y algunos poliquetos clitelados se recuperaron como un grupo monofilético, denominado Clitellatomorpha. Las clasificaciones actuales agrupan a los anélidos clitelados (solamente los oligoquetos y los hirudíneos) en el grupo de los euclitelados, aunque la categoría taxonómica varía de acuerdo al autor.

En este trabajo nos limitaremos a analizar a los oligoquetos con un clitelo formado de varias capas de células y que conforman la subclase Crassiclitellata (Jamieson, 1988; Jamieson et al., 2002; Dyne y Jamieson, 2004). Dentro de este grupo nos concentraremos en los terrimegadrilos (Jamieson, 1988), también llamados megadrilos o lombrices de tierra y que incluyen entre 7 y 14 familias dependiendo del autor (Jamieson, 1988; Blakemore, 2004). En la clasificación por encima del nivel de familia se sigue la propuesta de Jamieson (1988) y Dyne y Jamieson (2004), mientras que en la clasificación de las familias se ha optado por combinar los puntos de vista de Jamieson (1988), Blakemore (2006a) y James y Davidson (2012).

Las lombrices de tierra son gusanos segmentados celomados de hábitos fundamentalmente terrestres, comunes en suelos húmedos y cuyo tamaño cuando adultos varía desde 1 cm de largo y 2 mm de grosor, hasta más de 1 m y 3 cm de largo y grosor.

Como todos los anélidos tienen un cuerpo dividido en metámeros muy parecidos entre sí, salvo en la región anterior en donde se presentan las estructuras reproductoras y algunas otras modificaciones asociadas con los aparatos digestivo, circulatorio y nervioso. Todas las lombrices de tierra son hermafroditas y aunque predomina la reproducción sexual cruzada, algunas especies son partenogenéticas. Las estructuras asociadas con la reproducción han sido tradicionalmente utilizadas en la clasificación tanto de familias (ubicación de los poros masculinos, femeninos y prostáticos; tipo de ovarios; presencia/ausencia y tipo de próstatas), como de géneros (número de testículos) y de especies (tipo de espermateca, número y ubicación de vesículas seminales). Se puede encontrar información adicional y más detallada en Edwards y Bohlen (1996), Jamieson (2001), Dyne y Jamieson (2004) y Blakemore (2006a).

En México coexisten lombrices de tierra exóticas y nativas; las primeras son especies que se originaron en otra región del mundo y cuya presencia en México se debe a su introducción (intencional o accidental) por el hombre. Las especies nativas se consideran originarias de alguna región de nuestro país y tienen una distribución en México que puede haber ocurrido de modo natural. Estas últimas incluyen a las lombrices endémicas, que son aquellas cuya distribución actual se restringe al ambiente o región en donde probablemente se originaron.

Las lombrices de tierra viven predominantemente dentro del suelo, aunque también se les encuentra en la hojarasca, bajo piedras, bajo la corteza de troncos húmedos, dentro de epífitas y en los suelos suspendidos del dosel.

Su ciclo de vida es muy sencillo y generalmente está sincronizado con la temperatura y la humedad del suelo. Cuando 2 lombrices adultas cliteladas se acoplan, intercambian esperma que guardan en sus respectivas espermatecas y al separarse los 2 individuos, el clitelo de cada uno segrega una sustancia mucilaginosa compuesta de albúmina que lleva los óvulos no fecundados y que se desplaza hacia adelante; durante el trayecto recibe el esperma almacenado en la espermateca y de este modo ocurre la fecundación (semi-externa). La sustancia mucilaginosa se endurece y se convierte en un capullo, dentro del cual se desarrollan los embriones. El número de embriones por capullo varía, pero lo común es que sólo nazca una lombriz por capullo.

Reynolds (1994) estimó que había 7 254 especies de oligoquetos en todo el mundo, de las cuales 3 627 eran lombrices de tierra. Con base en la tasa de descripción de especies calculada por este autor (68 especies de lombrices por año), Fragoso (2001) calculó que para el año 2001 deberían existir cerca de 4 000 especies descritas, siempre y cuando se mantuviera esta tasa que dependía en cierto modo de la cantidad de taxónomos activos. Más tarde Blakemore (2006a) calculó que el número de especies descritas era de 5 900 aproximadamente. Es importante diferenciar entre el número conocido de especies descritas y el número estimado. Si las más recientes estimaciones indican que conocemos alrededor de 5 900 especies, el cálculo del número real de especies puede variar mucho, pues no sólo depende de las sinonimias que se puedan encontrar, sino de la cantidad de ambientes no explorados y del uso de las nuevas técnicas moleculares. Por ejemplo, Lavelle y Lapied (2003) tomaron en cuenta la gran cantidad de endemismos de las selvas tropicales y calcularon que deberían existir cerca de 12 000 especies, mientras que el uso de algunos genes mitocondriales (COI, 16S, entre otros) está revelando la existencia de numerosas especies crípticas, no diferenciables con los análisis morfológicos (James et al., 2010; Pérez-Losada et al., 2011).

Entre los estudios pioneros sobre las lombrices de tierra están el de Darwin (1881) y los de Michaelsen (1900) y Stephenson (1930). La obra de Stephenson fue la última monografía publicada sobre los oligoquetos y aún sigue siendo una fuente importante de consulta sobre aspectos morfológicos de estos gusanos. A finales del siglo pasado las obras más influyentes fueron las 3 ediciones de "Biology of Earthworms" (Edwards y Lofty, 1972, 1977; Edwards y Bohlen, 1996), en las que se sintetizó el conocimiento sobre la clasificación, distribución, ecología, morfología y usos prácticos de las lombrices, y el libro de Lee (1985) sobre su ecología y su relación con los suelos. La Nomenclatura Oligochaetologica de Reynolds y Cook (1976, 1981, 1989, 1993) contiene el listado de todos los oligoquetos descritos y sigue siendo la obra de consulta obligada de todo lo referente a la nomenclatura de géneros y especies (autoridad, año, cambio de género, publicación y colección del tipo). Recientemente, Jamieson (2001), Dyne y Jamieson (2004) y Blakemore (2006a) publicaron obras en formato electrónico cuyas introducciones constituyen una puesta al día sobre la morfología, la distribución y la clasificación de estos organismos. Blakemore (2006b) ha publicado en formato electrónico una serie de compendios por país, los cuales pueden ser consultados en línea. El libro editado por Brown y Fragoso (2007) representa la compilación más actualizada de los listados de especies de todos los países de América Latina. En cuanto a las síntesis más recientes sobre ecología de las lombrices de tierra se pueden consultar las obras de Lavelle y Spain (2001) y Edwards (2004).

 

Diversidad

La última estimación de la riqueza de lombrices de tierra de México (Fragoso, 2007) indicaba 98 especies descritas, de las cuales 47 eran nativas y 51 exóticas. Desde entonces se han descrito 4 especies más (Fragoso y Rojas, 2007, 2009a), por lo que actualmente, México cuenta con igual número de lombrices de tierra nativas y exóticas (51 spp.) y un total de 102 especies. Sin embargo, en la colección IEOL del INECOL, mantenida por los autores desde hace más de 20 años, hay cerca de 40 especies que han sido provisionalmente determinadas como nuevas y que se espera describir en los próximos años (Cuadro 1).

Comparación con otros países. La riqueza de lombrices de tierra en México es mayor que la de muchos países europeos (Fragoso et al., 1997) y en América Latina sólo es superada por Brasil, Colombia y Ecuador (Fragoso y Brown, 2007). Sin embargo, la riqueza real del país dista mucho de haberse encontrado. En la India por ejemplo, un país con una superficie y una heterogeneidad ambiental parecida a la de México, se han registrado cerca de 400 especies. Fragoso y Rojas (2010) en un cálculo conservador, estiman que falta encontrar al menos 130 especies nativas, por lo que la riqueza total deberá rondar las 230 especies. Sin embargo, estudios moleculares recientes (Casallas, 2012; Cervantes, 2012), nos permiten predecir que este número probablemente será mayor.

Distribución por ambientes. Las lombrices de tierra se distribuyen en casi todos los tipos de ecosistemas. Como el principal factor limitante de este grupo es la humedad del suelo, es poco probable encontrarlas de modo natural en zonas desérticas o ambientes con precipitaciones anuales menores de 500 mm; tampoco se encuentran en los sitios muy fríos en donde el suelo está congelado o cubierto de nieve durante todo el año. En México se presentan en casi todos los ambientes naturales como selvas tropicales (altas, medianas y bajas), sabanas, bosques mesófilos y bosques de pino, encino y oyamel. También se les encuentra en los ambientes perturbados y manejados por el hombre como acahuales, pastizales, plantaciones de árboles, cultivos anuales, jardines, huertos, etc.

Tomando como base los trabajos de Fragoso (2001, 2007, 2011) y considerando tanto las especies descritas (51 nativas y 51 exóticas) como las nativas no descritas aún de la colección IEOL (40 spp.), se han encontrado más especies nativas en ambientes naturales (83 spp.) que en sitios perturbados (50), mientras que para las exóticas la situación se invierte (31 vs. 40). En promedio, el 71% de las especies encontradas en ambientes naturales son nativas, mientras que en los ambientes perturbados este valor disminuye a 58%. Además, para un tipo determinado de ecosistema los ambientes naturales albergan siempre una mayor cantidad de especies nativas que de exóticas (con excepción de los bosques de encino); mientras que en los ambientes perturbados las exóticas no siempre predominan (Cuadro 2).

El 42% de las especies nativas se ha encontrado solamente en ambientes naturales. Esta dependencia de la fauna nativa por los ambientes naturales ha sido señalada por varios autores desde hace más de 100 años (Eisen, 1900) y puede estar causando la extinción de muchas especies. En México tenemos nociones del grado en el que la perturbación ha afectado a la fauna nativa (Fragoso et al., 1997; Fragoso y Rojas, 2009b), y es muy probable que algunas especies estén en riesgo de extinguirse, si no es que ya han desaparecido. Por ejemplo, Zapatadrilus toltecus, fue descrita en 1900 a partir de un sólo ejemplar de los bosques de pino de Toluca, Estado de México, a una altitud de 2 440 m (Eisen, 1900) y no se ha vuelto a encontrar, a pesar de que se ha explorado en los alrededores de Toluca, en el parque Nevado de Toluca y en los bosques cercanos a Ciudad Hidalgo y Zitácuaro, en Michoacán. Lo mismo ocurre con Larsonidrilus vasliti, descrita en 1896 de la ciudad de Tepic, Nayarit, a 1.6 km al norte de la ciudad y a una altitud de 1 220 m (Eisen, 1896). Esta especie no fue encontrada en un estudio minucioso llevado a cabo en los alrededores de la ciudad y en otros lugares de la sierra de San Juan (Durán, 2004). Aunque no hay certeza de que estas 2 especies se hayan extinguido, el avance de la mancha urbana de las ciudades (Toluca y Tepic, en estos ejemplos) y la conversión de los bosques en cultivos o pastizales, o su reforestación, aumentan la probabilidad de que estas especies (y otras más) desaparezcan definitivamente. La reforestación de los bosques podría parecer favorable para las lombrices nativas, pues con ella se estarían recuperando en cierta medida las condiciones edáficas y microclimáticas originales, condiciones a las que estaban adaptadas estas especies de lombrices. Sin embargo, es probable que en los bosques templados y fríos, la reforestación haya sido una de las causas de la invasión de lombrices exóticas (Fig. 2), ya que las plántulas utilizadas en la reforestación se siembran con la tierra proveniente del vivero y desde luego, con capullos e individuos de diferentes especies de lombrices. Esto puede explicar la mayor cantidad de especies exóticas que se presentan en los bosques templados y fríos en comparación con la de las selvas tropicales (Cuadro 2). Gates (1982), al revisar la tierra que le entregaba la aduana estadounidense, documentó durante muchos años el papel de la tierra de macetas en la dispersión de las lombrices exóticas por todo el mundo.

Distribución altitudinal. En México las lombrices nativas se distribuyen tanto en las zonas tropicales bajas como en los ambientes templados y fríos de las cadenas montañosas. En general son pocas las especies nativas que se presentan a lo largo de un gradiente altitudinal extenso y generalmente las especies de baja altitud no se encuentran en las zonas altas y viceversa. Esto se presenta incluso a nivel de géneros pues, por ejemplo Mayadrilus, Lavellodrilus y Chacdrilus se distribuyen por debajo de los 500 m de altitud (Fig. 4), mientras que Dichogaster y Eutrigaster siempre se encuentran por arriba de los 1 000 m (Figs. 1, 2), con excepción de Eutrigaster sporadonephra, que a bajas altitudes sólo se encuentra dentro de bromelias (Fragoso y Rojas, 1996).

Distribución por estados. Fragoso (2001) presentó una gráfica de la riqueza de especies de lombrices de tierra para cada estado federal de México. En el cuadro 3 y la figura 3, se presenta esta información actualizada, incluyendo los datos publicados en Fragoso (2007, 2011), Fragoso et al. (2009), Rosas-Medina et al. (2010), Cervantes (2010), Cué (2011), García (2012) y Casallas (2012).

Como ya se ha registrado (Fragoso, 2001, 2007), Veracruz es el estado con mayor cantidad de especies, seguido de Chiapas, Tamaulipas y Tabasco. Si bien esto refleja un mayor muestreo, también es una indicación de que las lombrices se encuentran preferentemente en los estados con mayor cantidad de ambientes cálido-húmedos. En contraste, en los estados ubicados en zonas áridas, la cantidad de especies es muy baja (v.g. Aguascalientes y Chihuahua con una sola especie exótica) o inexistente (ninguna especie en Coahuila y Zacatecas), aunque estos datos seguramente están influidos por la falta de recolectas. Un muestreo adecuado en los ambientes húmedos de estas regiones áridas (generalmente inducidos por el hombre) revelará la presencia de algunas especies de lombrices de tierra, aunque es muy probable que éstas sean exóticas.

Patrones por región biogeográfica. Las zonas mejor estudiadas de México se encuentran en el este y sureste, y corresponden a las partes más húmedas del país; por esta razón la evaluación biogeográfica que podamos hacer necesariamente estará sesgada a estas regiones. Fragoso et al. (1995) propusieron algunos patrones biogeográficos que se han mantenido en estudios posteriores (Fragoso, 2007) y que sucintamente se pueden resumir del siguiente modo: i) región norte: caracterizada por la presencia de los géneros Zapatadrilus, Diplocardia, Zapotecia y Protozapotecia (Fig. 1), incluye la sierra Madre Oriental, el centro y este de la Faja Volcánica Transmexicana FVT y el norte de la planicie costera del golfo de México; ii) región oriental: dominada por una sección de especies del género Ramiellona, incluye el este de la FVT, las montañas de Oaxaca y el sur de la planicie costera del golfo hasta el istmo de Tehuantepec; iii) región sur: definida por otra sección de especies de Ramiellona y por los géneros Lavellodrilus, Kaxdrilus y Mayadrilus (Fig. 4), abarca desde el sur del istmo de Tehuantepec hasta El Salvador y Honduras y iv) Región montañosa centro-oeste: caracterizada por los géneros Dichogaster y Eutrigaster (Figs. 1, 2), incluye la sierra Madre Occidental, la sierra Madre del Sur, los sistemas montañosos de Chiapas y la porción centro-occidental de la FVT. Estos patrones se proponen de manera preliminar pues aún faltan por estudiar extensas zonas del país.

Las especies más comunes. Con base en los trabajos de Fragoso (2001, 2007, 2011) las especies con mayor número de registros en nuestro país son las exóticas Pontoscolex corethrurus (45 localidades de 13 estados), Octolasion tyrtaeum (41, 12), Amynthas gracilis (35, 11), Dichogaster bolaui (30, 10) y Aporrectodea trapezoides (19, 11). En el caso de las nativas, las más comunes son: Phoenicodrilus taste (35 localidades de 14 estados; es necesario estudiar con detalle esta especie pues podría tratarse en realidad de una exótica del género Ilyogenia, Fragoso en prep.), Balanteodrilus pearsei (43, 6), Diplotrema murchiei (17, 5), Protozapotecia aquilonalis (12, 5) y Lavellodrilus parvus (16, 3). En conjunto, estas 10 especies representan el 35% de todos los registros de lombrices de tierra de México.

Las especies más estudiadas. De las 102 especies de lombrices encontradas en el país, solamente se tienen estudios ecológicos o de manejo de 11 especies. De éstas, las más estudiadas son las exóticas P. corethrurus y Polypheretima elongata (ver Fragoso 2001 para una relación de los trabajos hasta el año 2001; Huerta et al., 2005; Rossi et al., 2006). Entre las nativas, solamente han sido estudiadas las especies del género Balanteodrilus (en especial B. pearsei; ver Fragoso, 2001; Ortiz-Ceballos y Fragoso, 2004; Ortiz-Ceballos et al., 2005, 2007; Campos, 2011; Casallas, 2012) y una especie nueva de glososcolécido, perteneciente a un género nuevo (Hernández, 2000).

Patrones de estudio de las lombrices nativas: pasado y presente. En la figura 5 se muestra el número de especies de lombrices de tierra oriundas de México acumuladas durante los últimos 120 años. Entre 1891 y1900, el sueco nacionalizado estadounidense G. Eisen describió las primeras 8 especies. Para el año de 1970, sólo se habían descrito otras 7 especies para México (para un total de 15 especies), principalmente por los trabajos de G. Gates, E. Pickford y G. Righi. A partir de esa fecha se han descrito 32 especies más (68% de todas las especies descritas hasta el momento), siendo el periodo 1991-1995 en donde la mayor cantidad de especies se describieron (13) debido a los estudios de S. James, C. Fragoso y P. Rojas. Las referencias de las descripciones originales de las especies nativas de México descritas hasta el año 2001 pueden consultarse en Fragoso (2001).

Conclusiones. Las lombrices de tierra tienen una gran importancia en la dinámica edáfica (Edwards y Bohlen, 1996; Lavelle y Spain, 2001) y sólo recientemente se han comenzado a estudiar en México con fines del mejoramiento del suelo, la obtención de abono orgánico o el incremento de la producción agrícola; su conocimiento ecológico y taxonómico es aún muy deficiente, pues existen extensas regiones en las que no se ha recolectado nunca. Proponemos como prioritarias para su estudio la región del Soconusco y Los Altos en Chiapas, las sierras de Juárez y de Mihuatlán en Oaxaca, así como el resto de los grandes sistemas montañosos del país, incluyendo las sierras Madre Occidental y Oriental y la Faja Volcánica Transmexicana en su sección occidental (Fragoso, 2001).

 

Agradecimientos

Al Biól. Antonio Ángeles por su invaluable ayuda a lo largo de los últimos 15 años en la recolecta y preparación de las lombrices de tierra de diversas regiones del país, por el mantenimiento de la colección IEOL del Instituto de Ecología, así como por su ayuda en la elaboración de los mapas. A todos los estudiantes y colegas que con su trabajo y recolectas han ayudado a conocer mejor las lombrices de tierra mexicanas: Marcelo Aranda, Cristina Arteaga, Isabelle Barois, George Brown, Julián Bueno, Luz Camarena, Elizabeth Campos, Araceli Cartas, Adriana Casallas, Gabriela Cervantes, Leticia Coria, Efrén Cruz, Juan Cruz, Yadeneiro de la Cruz, Karina Cué, Iván Chrinos, Sergio Durán, José Antonio García, Marisol García, Fernando González, Roger Guevara, Benito Hernández, Esperanza Huerta, Dionisio Juárez, Patrick Lavelle, Valeria López, Angel Ortíz, Benjamín Ortíz, Simoneta Negrete, Pedro Reyes, Juan Carlos Serio, Sheila Uribe y Javier Villalobos.

 

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