Introducción

Las diatomeas, pertenecientes a la división Bacillariophyta, son algas unicelulares eucariontes (5 a 2,000 μm de longitud) que pueden vivir flotando _I en forma libre o adheridas sobre diversos sustratos. Estas algas microscópicas se caracterizan, entre otras cosas, por tener una pared celular de dióxido de silicio (SiO₂), a la que se denomina frústulo, formada por tres componentes morfológicos fundamentales, dos piezas principales denominadas valvas y un conjunto de bandas conectivas denominado cíngulo (^{Round, Crawford & Mann, 1990}). Las diatomeas son excelentes bioindicadores, debido a que la distribución de sus especies se encuentra directamente relacionada con variables ambientales como la salinidad, el pH, los niveles de nutrientes, la profundidad del cuerpo de agua, etcétera. (^{Sapelko, Pozdnyakov, Kuznetsov & Ludikova, 2019}). Por ejemplo, especies comunes en el centro de México como Nitzschia frustulum o Cyclotella meneghiniana, son indicadoras de ambientes lacustres salobres (^{Caballero, Lozano-García, Ortega-Guerrero & Correa-Metrio, 2019}), mientas que otras como Stephanodiscus niagarae no toleran una elevada salinidad, pero son en cambio indicadoras de niveles de nutrientes elevados y tienen una afinidad por condiciones climáticas templadas (^{Avendaño, Caballero & Vázquez, 2021}). Cuando las diatomeas mueren, sus frústulos se acumulan y preservan en los sedimentos por miles de años debido a que son resistentes a la degradación, formando un excelente archivo paleoambiental.

La taxonomía de las diatomeas se basa en gran media en la morfología de los frústulos, la simetría y patrones de ornamentación de las valvas hacen posible la identificación taxonómica de poblaciones a nivel de especie e inclusive de variedad. Una de las estructuras más importantes para la taxonomía de las diatomeas es la presencia de una fisura longitudinal denominada sistema del rafe, que es característica de la subclase Bacillariophycidae. El sistema del rafe es una estructura que permite el desplazamiento de los frústulos sobre un sustrato; morfológicamente consiste en dos fisuras longitudinales, generalmente localizadas a lo largo del eje principal de simetría bilateral, denominado eje apical. Las dos fisuras o ramas del rafe se encuentran en el centro de la cara valvar, formando el nódulo central, mientras que, hacia el extremo de la valva, las ramas del rafe terminan en los nódulos polares (Figura 1A). El sistema del rafe puede tener diversas modificaciones sobre este patrón general, puede desplazarse hacia el margen valvar, y además localizarse en un canal ubicado sobre la superficie del margen valvar o el canal puede elevarse formando una estructura denominada quilla (Figura 1B). El canal del rafe mantiene comunicación con el interior de la célula a través de poros simples (portulae), y cuando se encuentra elevado estos poros simples se modifican a elementos de soporte altamente silicificados denominados fibulae que alternan con aberturas o fenestrae.

Figura 1 Ilustraciones del sistema del rafe en tres géneros: Pinnularia, Nitzschia e Iconella. Eje apical (a-a’), eje transapical (b-b'), Nódulo polar (NP), Nódulo central (NC). A. Cara valvar lineal, isopolar (Pinnularia viridis), eje apical (a-a’) más desarrollado que el transapical (b-b’). B. Valva lineal, isopolar (Nitzschia amphibia) con rafe lateral y canal del rafe elevado en quilla, soportado por fíbulas, eje apical (a-a’) más desarrollado que el transapical (b-b’). C. Valva ovalada, heteropolar (Iconella tenera). Rafe circunferencial y canal del rafe elevado en quilla en ambos márgenes formando un ala, eje apical (a-a’) menos desarrollado que el eje transapical (b-b’). 

El orden Surirellales es uno de los dos órdenes dentro de la subclase Bacillariophycidae que se caracterizan por la presencia de un canal del rafe. Este orden fue recientemente reclasificado a partir de caracteres morfológicos, moleculares, filogenéticos y ecológicos (^{Ruck, Nakov, Alverson & Theriot, 2016a}), incorporando a todos los géneros que antes se ubicaban dentro del orden Rhopalodiales. Dentro de este nuevo concepto de Surirellales se incluyen todas las especies que han desarrollado una disposición del canal del rafe en la periferia del margen valvar (circunferencial), asociado con un cambio en la geometría de la valva en donde el eje de simetría transapical tiene un mayor desarrollo que el eje apical (Figura 1C), por lo que en los extremos opuestos de la valva se ubican, por un lado el nódulo central (extremos proximales) y en el opuesto los nódulos polares (extremos distales) del sistema del rafe (^{Jahn, Kusber & Cocquyt, 2017}). Se considera que esta disposición es una adaptación para lograr un mayor contacto del sistema del rafe con el sustrato y mejorar la tracción y el desplazamiento, de esta forma la mayoría de las especies en estos géneros son de hábito bentónico, solitario y pueden existir tanto en ambientes salobres como de agua dulce. Estas especies anteriormente estaban incluidas en los géneros Surirella (dividida en dos grupos principales Pinnatae y Robustae, ^{Krammer & Lange-Bertalot 1987}) y Cymatopleura Smith, Stenopterobia Brébisson ex Van Heurck y Campylodiscus del grupo Robusti. En los análisis realizados por ^{Ruck et al. (2016a)} se estableció que existen dos clados principales dentro de este grupo de especies. El primero incluye a especies predominantemente salobres y dulceacuícolas del grupo Surirella Pinnatae y el género Cymatopleura, en las que el canal del rafe se localiza sobre la valva y se comunica con el interior celular a través de poros simples (portulae) de diferentes grosores. El segundo grupo incluye a especies predominantemente dulceacuícolas dentro de los grupos Surirella Robustae y Campylodyscus Robusti (^{Paddock, 1985}; ^{Krammer & Lange-Bertalot, 1987}) y el género Stenopterobia, en las que el canal del rafe se encuentra elevado con respecto a la superficie valvar, formando una quilla que conecta con el interior celular por canales alares (fibulae) uniformemente porosos, que se encuentran separados por aperturas (fenestrae). De esta forma, según esta propuesta las especies dentro del primer clado permanecen en el género Surirella, mientras que las del segundo fueron transferidas al género Iconella Jurilj (^{Ruck, Nakov, Alverson & Theriot, 2016b}).

De acuerdo con esta propuesta, la especie Surirella guatimalensis Ehrenberg ha sido transferida al género Iconella como I. guatimalensis (Ehrenberg) Ruck & Nakov. Esta es una especie, como ya se mencionó, de gran tamaño dentro de las diatomeas dulceacuícolas por tener una morfología muy especial, ya que las terminaciones proximales del rafe (nódulo central) son muy distintas a las de otras especies dentro de las Surirellales (^{Ruck & Theriot, 2011}; ^{Ruck et al, 2016a}). Esta especie ha sido reportada en varias localidades de distintos países, inicialmente por ^{Ehrenberg (1854)} a partir de material colectado en Guatemala y parece tener una distribución preferencial en el Neotrópico (^{Guerrero, Sala & Gorriti, 2001}; Seeligman, Morales & Maidana, 2008), también en distintas regiones, en Brasil (^{Bicudo, Corte Real & Martau, 1973}; ^{Aguiar & Martau, 1979}; ^{Ribeiro, Alves, Moreno & Santos, 2009}; ^{Salomoni & Torgan, 2010}; ^{Morais & Bicudo, 2017}; ^{Morais & Bicudo, 2018}; ^{Pereira et al, 2018}), Colombia (^{Modesto-Iregui, Guillot, Donato & Otegón, 2002}), Argentina (^{Guerrero et al, 2001}; Seeligman et al, 2008), centro y sur de México (^{Sánchez-Rodríguez & Vázquez, 1990}; ^{Vázquez & Favila, 1998}; ^{Díaz-Pardo, Vázquez & Guerra-Magaña, 2002}; ^{Pedraza, 2020}). Estos reportes han sido enfocados principalmente al estudio de la diversidad de las comunidades de algas en lagos, humedales y ríos, ocasionalmente describiendo su abundancia o las condiciones ambientales en que se desarrollan. Por ejemplo, para Brasil se cita como abundante en el río Guamá (^{Ribeiro et al, 2009}) y también reportada en algunas presas con aguas mesotróficas, dulces y levemente ácidas (pH de 6.5, ^{Morais et al, 2018}). En Argentina tiene una amplia distribución desde la Patagonia en el sur (^{Guerrero et al, 2001}) hasta Jujuy en el norte del país (^{Seeligmann et al, 2008}). En México, se ha encuentrado en dos lagos: el lago Atezca, Hidalgo, un lago mesotrófico de agua dulce y alcalina (pH 7.3 a 9.3, ^{Vázquez & Favila, 1998}) y en el lago Cantemual, Tabasco, un lago somero de agua dulce y levemente alcalina (pH 7.5 a 8.5, ^{Pedraza, 2020}).

En este trabajo reportamos que en México esta especie también está presente en sedimentos del Holoceno provenientes del lago Santa María del Oro, Nayarit y del lago Coatetelco, Morelos y exploramos su potencial como indicador paleoambiental de condiciones lacustres someras. Al mismo tiempo, incluimos una descripción morfológica de la especie apoyada con ilustraciones tanto en Microscopía de Luz (ML) como en Microscopía Electrónica de Barrido (MEB) de los ejemplares revisados.

Materiales y Métodos

Sitio de estudio

Los dos sitios de estudio son lagos ubicados a lo largo de la Faja Volcánica Trans-Mexicana (FVTM), el lago Santa María del Oro (SMO) que se ubica en el extremo oeste de la FVTM, a los 21° 22' N y 104° 34' O, a una elevación de 750 msnm mientras que el lago de Coatetelco (COA) se localiza en el extremo sur de la FVTM a los 18°45' N y 99° 20' O, a una elevación de 900 msnm (Figura 2). El lago SMO tiene un área de 370 ha y una profundidad máxima de 65 m. Se encuentra en un clima tropical subhúmedo con lluvias en verano (Aw₀), con una temperatura media anual de 20.9 °C y precipitación de 1,220 mm al año, concentrada entre junio y septiembre. Es un lago mesotrófico, tropical monomíctico (estratifica durante los meses cálidos del año y mezcla o recircula durante los meses fríos), subsalino (con sólidos disueltos totales de 792 mg L^-1) y alcalino (pH de 8.6) (^{Caballero et al, 2013}; ^{Sigala et al, 2017}). El lago COA tiene una superficie de 175 ha y una profundidad máxima de aproximadamente 4 m, también se encuentra en un clima tropical subhúmedo con lluvias en verano, en donde la temperatura media anual es de 23.6 °C y la precipitación de 1,068 mm al año, concentrada entre mayo y octubre. Es un lago eutrófico a hipertrófico, polimíctico cálido (mezcla frecuentemente a lo largo del año), de agua dulce (sólidos disueltos totales de 462 mg L^-1) y alcalina (pH de 8.3) (^{Díaz-Vargas, Molina-Astudillo, García & Elizalde-Arriaga, 2017}; ^{Avendaño et al, 2021}).

Figura 2 Localización geográfica de los lagos Santa María del Oro (SMO), Nayarit y Coatetelco (COA), Morelos. La escala en los recuadros equivale a 500 m. A. Núcleo MOLESMO03. B. Núcleo SMO02V. C. Núcleo COA15. 

Resultados

En las Figuras 3 (a-e) y 4 (a-e) se ilustran algunos de los ejemplares de I. guatimalensis provenientes de las tres secuencias sedimentarias y en la Tabla I se presentan los principales parámetros morfológicos de los ejemplares medidos. Los ejemplares de la especie estuvieron presentes con baja abundancia en 17 muestras de sedimento del núcleo central del lago SMO (MOLESMO03, <1%), en 21 muestras del núcleo litoral de este mismo lago (SMO02V, <10%) y en 3 del núcleo central del lago COA (COA15, <2%).

Figura 3 Iconella guatimalensis. Microscopio de luz (100x). Escala de la barra 20 μm. a-e. Vista valvar. a. La flecha indica la línea axial. e. La flecha indica la región cóncava en el polo anterior con la terminación proximal del rafe. 

Figura 4 Iconella guatimalensis. Microscopio electrónico de barrido. a. Vista valvar (450 X). b. Terminación proximal del rafe en el polo anterior (3,400 X). c. Detalle de las fíbulas (2,000 X). La flecha indica el canal del rafe. d. Terminación del polo basal de la valva (1,500 X). e. Vista valvar que ofrece un comparativo de las dimensiones de I. guatimalensis y otras especies como Aulacoseira granulata y Cocconeis placentula (500 X). 

En la Figura 5 se ilustran las abundancias relativas (%) de esta especie a lo largo del tiempo en las tres secuencias sedimentarias (MOLESMO03, SMO02V y COA15). Se puede observar que la distribución a lo largo del tiempo de esta especie en los tres sitios se concentra en cuatro ventanas temporales: I) entre los años 3100 a 2300 a.C. (5050-4260 años cal. A.P.); II) entre los 1040 a 580 a.C. (3000-2530 años cal. A.P.); III) a los 50-900 d.C. (2000-1050 años cal. A.P.); y IV) entre los años 1315-1860 d.C. (635-90 años cal. A.P.). En la Figura 6 se presenta la abundancia de I. guatimalensis contrastada contra la sumatoria de las especies de hábito bentónico-perifítico (Tabla II) de la secuencia sedimentaria MOLESMO03, en donde se observa una buena coincidencia entre distribución de I. guatimalensis con el resto de las especies indicadoras de ambientes someros.

Figura 5 Abundancia relativa (%) de Iconella guatimalensis durante los últimos 5000 años en las secuencias sedimentarias del lago Santa María del Oro (MOLESMO03 y SMO02V) y del lago Coatetelco (COA15). Los números romanos (I, II, III y IV) identifican las ventanas temporales en las que se registra la presencia de I. guatimalensis en las secuencias estratigráficas analizadas. Las barras en la parte inferior de la figura destacan las secciones de cada una de las secuencias estratigráficas en las que se interpretan condiciones de sequía con base en otros indicadores paleoambientales. 

Figura 6 Sumatoria de la abundancia relativa (%) de las diatomeas de hábito bentónico-perifítico, abundancia relativa de Iconella guatimalensis, y ventas de tiempo para las cuales se infieren condiciones de sequía con base en diversos proxis paleoambientales (^{Lozano et al., 2020}) a lo largo del tiempo en la secuencia sedimentaria MOLESMO03 del lago Santa María del Oro, Nayarit. 

Discusión

En este trabajo los ejemplares de I. guatimalensis tuvieron un rango de tamaño intermedio en la longitud de la valva (107-195 μm) con respecto al rango bibliográfico reportado que va entre 124-261 μm (^{Guerrero et al., 2001}; ^{Seeligmann et al., 2008}; ^{Salomoni & Torgan, 2010}; ^{Morais et al., 2018}; ^{Pedraza, 2020}). Por su parte la densidad de las fibulae (canales alares) fue de 26-60 en 100 μm, con los valores más elevados registrados para los ejemplares del lago COA. Estos rangos caen por arriba del dato bibliográfico reportado que va entre 20-30 en 100 μm y aunque algunos autores como ^{Morais et al. (2018)} mencionan que pueden llegar hasta 60-80 en 100 μm, los valores son muy similares a los encontrados en los ejemplares de COA.

Iconella guatimalensis es una diatomea que no está presente actualmente en los sedimentos de SMO o de COA, sin embargo, esta especie sí lo está en las secuencias sedimentarias del Holoceno de los dos lagos estudiados (SMO y COA) en una baja abundancia (<10%). Sin embargo, por el gran tamaño celular de esta especie y su baja abundancia relativa puede dar una impresión poco precisa de su importancia en el registro sedimentario de estos lagos, al considerar que por su gran tamaño tiene una biomasa mayor que la de otras especies de menor talla (^{Lavoie et al., 2006}). Este es un problema de representatividad en las comunidades de microrganismos que ha sido comúnmente abordado mediante la transformación de los datos de abundancia relativa a biovolumen, una aproximación muy común en estudios de fitoplancton (^{Sun & Liu, 2003}) pero que ha sido poco empleada en los análisis de diatomeas en sedimentos (^{Caballero, Vázquez, Ortega, Favila & Lozano-García, 2016}).

La distribución de I. guatimalensis en la secuencia MOLESMO03 coincide con momentos en que las diatomeas de hábito bentónico-perifítico tienen una mayor abundancia, como lo muestra la Figura 6, aunque también es cierto que no en todas las ventanas de tiempo en las que las especies bentónico-perifítico son abundantes se registra la presencia de I. guatimalensis. Esto sugiere que, a pesar de tener poca información sobre la distribución ecológica de esta especie, es posible considerar que I. guatimalensis es parte de la comunidad de diatomeas bentónicas (^{Vázquez & Favila, 1998}; ^{Pedraza, 2020}), de acuerdo con lo esperado para una especie con rafe periférico, como es característico del orden Surirellales, y que se considera una adaptación que favorece el desplazamiento sobre el sedimento en el ambiente bentónico.

De esta forma, su distribución en las cuatro ventanas de tiempo, identificadas a lo largo de los últimos 5000 años A.P., representan eventos de nivel lacustre bajo en SMO y COA (Figura 5). Estas ventanas corresponden a los años I) 3100 a 2300 a.C. (5050-4260 años cal. A.P.); II) 1040 a 580 a.C., III) 50-900 d.C. y IV) 1,315-1860 d.C. El último intervalo registrado (IV) es posible subdividirlo en dos momentos, entre 1315 a 1560 d.C. y entre 1600 a 1860 d.C. Estas cuatro ventanas de tiempo coinciden de forma cercana con los lapsos en los que se han identificado ambientes someros para el lago SMO con base en otros indicadores paleoambientales como el polen o la geoquímica (^{Rodríguez-Ramírez et al., 2015}; ^{Lozano et al., 2020}) . En la secuencia sedimentaria MOLESMO03 estudios de geoquímica y polen han permitido identificar tres eventos de condiciones de sequía durante los últimos 5000 años del Holoceno (^{Lozano et al., 2020}) (Figura 5), en particular dos de ellos que corresponden muy bien con los incrementos más recientes en I. guatimalensis aquí reportados (III y IV). Estos dos eventos se ubican entre 380 a 850 d.C. y alrededor del año 1650 d.C. Por otra parte, en el núcleo SMO02V se han realizado estudios de diatomeas, ostrácodos, mineralogía magnética y geoquímica que indican tres eventos de nivel lacustre bajo y condiciones de relativa sequía durante los últimos 2000 años cal. A.P. (^{Vázquez-Castro et al., 2008}; ^{Rodríguez-Ramírez et al., 2015}), que también correlacionan con los incrementos de I. guatimalensis (III, IV), estos eventos datan entre los 500 y 1000 d.C., entre 1400 a 1550 d.C. y el último entre 1690 a 1770 d.C. (Figura 5). En la secuencia COA15 se han realizado estudios de diatomeas y geoquímica (^{Vázquez, 2021}) que ubican cuatro momentos de condiciones de sequía en los últimos 2000 años que nuevamente correlacionan las ventanas de tiempo (III, IV) en las que hubo incrementos de I. guatimalensis, el primero, entre 700 a 950 d.C.; el segundo aproximadamente de los 1100 a 1350 d.C.; el tercero alrededor del año 1500 d.C.; y el último entre 1700 a 1800 d.C. (Figura 5).

En particular, el incremento de I. guatimalensis detectado entre 50 y 900 d.C. (III), es un momento ampliamente reconocido en el Centro de México como una etapa de condiciones climáticas dominadas por sequías recurrentes que tuvieron su mayor impacto entre los años 600 a 1000 d.C. Este intervalo de sequías recurrentes se conoce como las Sequías del Clásico Tardío, y han sido asociadas con el abandono y colapso cultural de diversas ciudades tanto en la zona Maya como a lo largo de toda Mesoamérica (^{Hodell, Brenner & Curtis, 2005}; ^{Rodríguez-Ramírez et al., 2015}). Por su parte, el intervalo en el que se incrementa I. guatimalensis es en dos eventos: entre 1315 a 1560 d.C. y entre 1600 a 1860 d.C. (IV) correspondientes con la llamada Pequeña Edad de Hielo que en muchos registros de México se ha identificado con condiciones frías y secas en dos etapas de mayor intensidad, entre aproximadamente 1400 a 1550 d.C. y entre 1650 a 1800 d.C.

Conclusiones

Se identifican cuatro eventos durante los últimos 5000 años en los que se registran mayores-abundancias de I. guatimalensis en los sedimentos de los lagos SMO y COA. Estas ventanas de tiempo corresponden con períodos en que otros indicadores paleoambientales también apuntan a condiciones de sequía y niveles lacustres bajos en SMO y en COA, corroborando la hipótesis de que I. guatimalensis es un buen indicador paleolimnológico de condiciones lacustres someras.