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TIP. Revista especializada en ciencias químico-biológicas

versão impressa ISSN 1405-888X

TIP vol.22  México  2019  Epub 04-Mar-2020

https://doi.org/10.22201/fesz.23958723e.2019.0.184 

Artículos originales

Análisis proximal y de composición mineral de cuatro especies de hongos ectomicorrízicos silvestres de la Sierra Tarahumara de Chihuahua

Proximate analysis and mineral composition of four species of wild ectomycorrhizal fungi of the Sierra Tarahumara de Chihuahua

Liliana de Jesús Gómez-Flores1 

Nina del Rocío Martínez-Ruiz1 

Irma Delia Enríquez-Anchondo1 

Fortunato Garza-Ocañas2 

Jesús Alejandro Nájera-Medellín1 

Miroslava Quiñónez-Martínez1  * 

1Instituto de Ciencias Biomédicas (ICB), Universidad Autónoma de Ciudad Juárez (UACJ), Av. Benjamín Franklin # 4650, Zona PRONAF, Ciudad Juárez 32310, Chihuahua, México.

2Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León, Carretera Nacional # 85 Km. 145, Linares 67700, Nuevo León, México.


Resumen

En Chihuahua se han registrado cerca de 500 especies de hongos macromicetos, de las que 73 son consideradas comestibles a nivel mundial. El objetivo de la presente investigación fue determinar la composición proximal y mineral de cuatro especies de hongos ectomicorrícicos comestibles de la Sierra Tarahumara en Chihuahua. Se recolectaron carpóforos de Astraeus hygrometricus, Lacearía laccata, Amanita caesarea y Pisolithus tinctorius en dos localidades del municipio de Bocoyna. A éstos se les realizó un análisis proximal para determinar el porcentaje de humedad, proteínas, grasas totales, cenizas y carbohidratos totales, así mismo se realizó un análisis de composición mineral para determinar el porcentaje de nitrógeno total (N), fósforo (P), potasio (K), calcio (Ca), magnesio (Mg), sodio (Na), cobre (Cu), hierro (Fe), manganeso (Mn) y zinc (Zn). Los resultados muestran que P. tinctorius es la especie con mayor contenido de minerales, A. hygrometricus en contenido de carbohidratos, A. caesarea en contenido de grasas y L. laccata en proteínas. De los 10 distintos minerales que fueron determinados, A. caesarea presenta el contenido más elevado en N, P, K y Zn, mientras que A. hygrometricus tiene los valores más altos de Ca y Mn. Por su parte, L. laccata muestra los contenidos más altos en Mg, Na y Cu. Finalmente, P. tinctorius resultó con los valores más altos en Fe. En general, la composición proximal y mineral de estos hongos se encuentra dentro del rango establecido para hongos comestibles, por lo que son una buena alternativa alimenticia para los habitantes de la zona.

Palabras Clave: hongos ectomicorrízicos; análisis proximal; composición mineral; Sierra Tarahumara

Abstract

500 species of macromycetes mushrooms have been registered in Chihuahua, 73 of them are considered edible worldwide. The objective of this study was to determine the proximate and mineral composition of four edible ectomycorrhizal fungi species of the Sierra Tarahumara in Chihuahua. Carpophores of Astraeus hygrometricus, Laccaria laccata, Amanita caesarea and Pisolithus tinctorius were collected in two areas of the municipality of Bocoyna, Chihuahua. A proximal analysis was done to determine the percentage of humidity, ash, carbohydrates, proteins and total fats, as well as a mineral analysis to quantify the percentage of total nitrogen (Nt), phosphorus (P), potassium (K), calcium (Ca), magnesium (Mg), sodium (Na), copper (Cu), iron (Fe), manganese (Mn) and zinc (Zn). The results show that P. tinctorius is the species with the highest content of minerals, A. hygrometricus in carbohydrate content, A. caesarea in fat content and L. laccata in protein. Of the 10 different minerals evaluated, A. caesarea has the highest content in N, P, K and Zn, while A. hygrometricus has the highest values of Ca and Mn. Laccaria laccata shows the highest contents in Mg, Na and Cu. Finally, P. tinctorius was found with the highest values in Fe. In general, the proximal and mineral results of these fungi is within the established range for edible fungi, so these fungi are a good alternative food for the inhabitants of the area.

Key Words: ectomycorrhizal fungi; proximate analysis; mineral composition; Sierra Tarahumara

Introducción

Desde hace tiempo los bosques han sido vistos únicamente como fuente de producción de madera, sin embargo, tienen la capacidad de ofrecer otros recursos que ayudan a mejorar el desarrollo económico de sus comunidades, por ejemplo, la producción y recolección de hongos comestibles (Gysling-Caselli, Aguirre-Alvarado, Casanova del Río & Chung-Guin-po, 2005).

Los hongos son uno de los grupos taxonómicos más diversos. En México, se encuentra el 10% de especies de hongos comestibles del mundo, de los cuales del 46 al 50% son micorrícicos (Pérez-Moreno, Lorenzana-Fernández, Carrasco-Hernández & Yescas-Pérez, 2010; Villareal, 1996). Los hongos ectomicorrízicos (HEM) son un recurso natural renovable que además de contribuir al buen desarrollo de las plantas (ayudando en la captación eficiente de nutrientes y agua del suelo), generan ingresos económicos debido a su venta, además de servir como alimento para las comunidades locales (Domínguez-Romero, Arzaluz-Reyes, Valdés-Valdés & Romero-Popoca, 2015; Quiñónez-Martínez & Garza-Ocañas, 2015; Ortiz, 2012; Chávez, Gómez-Reyes & Gómez-Peralta, 2009; García, Pérez, Aldrete, Cetina-Alcalá & Vaquera-Huerta, 2006; Gysling-Caselli, Aguirre-Alvarado, Casanova del Río & Chung-Guin-po, 2005).

La recolección de hongos para consumo se ha realizado desde la antigüedad debido a su sabor, textura, a su alto contenido nutricional y propiedades medicinales (Gysling-Caselli, Aguirre-Alvarado, Casanova del Río & Chung-Guin-po, 2005; Boa, 2004). Estudios como los de Martínez-Carrera et al. (2012) y Naranjo et al. (2013), han demostrado que los hongos comestibles son una buena fuente de proteínas, vitaminas, carbohidratos y fibra, además de contener un bajo contenido de grasas y colesterol. Son alimentos altamente saludables y pueden contribuir enormemente al suministro de macro y micronutrientes en la dieta. Los hongos han sido apreciados no sólo por su textura y sabor, sino también por sus propiedades químicas y nutricionales (Manzi, Aguzzi & Pozziferrato, 2001). Los hongos están compuestos por varias sustancias promotoras de la salud, por ejemplo: antimicrobianos, anticancerígenos, antioxidantes, propiedades reductoras, inmunoestimulantes, antivirales, antiparasitarios, antiinflamatorios, antiproliferativos, antipalúdicos, antitumorales, citotóxicos, antidiabéticos, anticoagulantes, hepatoprotectores (Akinyele, Obameso & Oladunmoye, 2011; Barros et al., 2007; Lindequist, Niedermeyer & Julich, 2005; Smith & Sulivan, 2004). En Chihuahua, aunque existe una gran diversidad de hongos comestibles en las comunidades del bosque, son muy pocas las especies que son aprovechadas por los pobladores. En el 2014, se realizó un estudio etnobiológico sobre el uso y conocimiento de éstos hongos que tenían los habitantes de la Sierra Tarahumara de Chihuahua y los resultados mostraron que existen alrededor de 450 especies de hongos macromicetos, de los que 73 son considerados comestibles pero sólo 16 especies se aprovechan y de entre éstas: Amanita caesarea y Laccaria laccata (Quiñónez-Martínez et al., 2014). En la Sierra se encuentran también especies como: Pisolithus tinctorius y Astraeus hygrometricus, pero en México se desconoce su utilidad alimenticia; sin embargo, poseen alto valor económico en otras partes del mundo como Australia y Asia donde son fuente de alimentación y consumidos en estadios juveniles (Fangfuk, Okada, Fukuda & Yamada, 2010).

Guzmán (2008) y Pérez-Moreno (2012), mencionan que el contenido nutricional de los hongos silvestres varía de acuerdo con la especie, su grado de desarrollo, así como de la región en la que crecen, época del año y tipo de suelo. Por ello, el objetivo del presente estudio fue determinar la composición proximal y análisis mineral de cuatro especies de HEM comestibles de la Sierra Tarahumara de Chihuahua.

Materiales y métodos

Colecta de carpóforos

La obtención de los carpóforos se realizó con un permiso de recolecta emitido por la SEMARNAT en el 2016. La recolección se realizó durante la época de lluvias en los meses de agosto y septiembre del 2016 y 2017, en las localidades de Creel (27° 45' 04" N 107° 38' 02" W) y San Juanito (28° 00' 52" N 107° 35' 39''W), pertenecientes al municipio de Bocoyna en el estado de Chihuahua. Este municipio se localiza en la parte más alta de la Sierra Tarahumara a una altura de 2,800 msnm, con temperaturas máximas promedio de 31.1° C y mínimas de -17.8° C (INAFED, 2012).

En campo se realizó una primera identificación de las especies de interés para el estudio, correspondientes a Pisolithus tinctorius, Astraeus hygrometricus, Amanita caesarea y Laccaria laccata, usando guías especializadas (Laessoe, 1998; Pacioni, 1981). Posteriormente, se trasladaron al laboratorio de Ciencias de los Alimentos en el Instituto de Ciencias Biomédicas (ICB) de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez (UACJ), para la determinación de los nutrientes.

Preparación de las muestras

En el laboratorio, 80 g de carpóforos de cada especie fueron colocados en bolsas plásticas manteniéndose en congelación a -20 °C hasta su análisis. Las muestras por separado de P. tinctorius, A. hygrometricus y A. caesarea fueron molidas y homogeneizadas en un procesador de alimentos (Nutribulet®); posteriormente, se colocaron en frascos de vidrio y se mantuvieron en congelación a -20 °C. Los carpóforos de L. laccata fueron pulverizados directamente en un mortero. Todas las pruebas se realizaron por triplicado.

Determinación de la humedad

El contenido de humedad se determinó por el método de secado en estufa (NMX-F-083-1986), (Diario Oficial de la Federación, 1986) basado en la pérdida de peso por evaporación de agua. Para ello, se pesaron cápsulas vacías de porcelana en una balanza analítica (Sartorius, mod. BP 61S), hasta obtener un peso constante, posteriormente se colocaron 10 g de la muestra en una cápsula y se pesaron de nuevo (cápsula vacía+muestra), después se pusieron en la estufa (Quincy Lab, mod. 20 GC), a 105° C durante 8 h, y de aquí a los desecadores durante (30 min), hasta que alcanzaron la temperatura ambiente de 25° C; finalmente, se registró el peso de la cápsula más la muestra seca (Rodiles-López, Manivel-Chávez, Zamora-Vega & Martínez-Flores, 2016; Santis-Espinosa, 2015). Para la determinación del porcentaje de humedad se utilizó la siguiente ecuación (Nielsen, 2003).

% Humedad=m2-mlM*100

Donde: P= peso de la cápsula más la muestra húmeda en gramos, P1= peso de la cápsula más la muestra seca en gramos y P2= peso en gramos de la muestra.

Determinación de las cenizas totales

El contenido de minerales en los hongos se obtuvo mediante el método de calcinación en mufla (NMX-F-066-S-1978), (Secretaría de Comercio y Fomento Nacional, 1961) en donde la materia orgánica de las muestras se calcina quedando sólo los residuos inorgánicos (Rodiles-López, Manivel-Chávez, Zamora-Vega & Martínez-Flores, 2016). Para este análisis se registró el peso de los crisoles de porcelana a temperatura constante, posteriormente se vertió en ellos los 2 g de cada una de las muestras y se carbonizaron lentamente hasta que dejaron de desprender humo, los crisoles se colocaron en una mufla a 550° C durante 8 h y concluido el tiempo inmediatamente fueron puestos en desecadores hasta que alcanzaron la temperatura ambiente, finalmente, se pesaron en una balanza analítica. El porcentaje de cenizas se determinó con base en la siguiente ecuación (Medina-Saavedra et al., 2018).

% Cenizas=P-PM*100

Donde: P= peso en gramos del crisol con las cenizas, P= peso en gramos del crisol vacío y M= peso de la muestra en gramos.

Determinación de las grasas

La materia grasa cruda se determinó mediante el método Soxhlet (AOAC, 2000), basado en la extracción del contenido graso por medio de disolventes orgánicos como el hexano. Para ello, 0.5 g de cada una de las muestras de hongos fueron puestas en papel filtro Whatman No. 1 y colocadas en dedales de celulosa. Se utilizaron vasos de aluminio para la extracción del contenido lipídico, los cuales se mantuvieron a peso constante, para cada muestra se utilizaron 40 mL de hexano (ACS, HYCEL®) (NMX-F-089-S-1978).

La extracción se realizó con el equipo Soxtec® (mod. 2043) programado a 265 °C. En primera instancia, el solvente se llevó a punto de ebullición en contacto con la muestra por 40 minutos. Posteriormente, se eliminó la materia soluble restante, y se enjuagó el hongo por 1:20 min con el solvente que se condensó durante el procedimiento para recuperarlo de la muestra, de la que finalmente se extrajo lo que quedó del hexano por evaporación a 105 °C durante 30 min. Una vez terminado el proceso, los vasos de aluminio se colocaron en desecadores hasta alcanzar la temperatura ambiente, se registró el peso de los vasos más la grasa extraída (Medina-Saavedra et al., 2018). Para determinar el porcentaje de grasa se utilizó la siguiente ecuación (Rodiles-López, Manivel-Chávez, Zamora-Vega & Martínez-Flores, 2016).

% Grasa=m2-mlM*100

Donde: m2= peso en gramos de los vasos de extracción más la grasa obtenida, m1= peso en gramos de los vasos de extracción vacíos a peso constante y M= peso en gramos de la muestra.

Determinación de la proteína

La determinación de la proteína se realizó con el método Kjeldahl (AOAC, 2000) y ligeras modificaciones. La técnica se basa en la destrucción oxidativa de la materia orgánica contenida en la muestra y la reducción del nitrógeno orgánico a amoníaco (NH3) por ebullición del ácido sulfúrico (H2SO4) concentrado J.T. Baker, el amoníaco es retenido como bisulfato de amonio ((NH4)HSO4) resultado de la destilación alcalina y titulación (FAO, 2018).

El análisis consistió de tres etapas : La primera fue de digestión, donde se colocó 0.5 g de la muestra en tubos para digestión Kjeldahl, a los que se les agregó la mezcla digestora (CuSO4-5H2O 16.6%, Na2SO4 83.4%) y 10 mL de ácido sulfúrico (H2SO4) J.T. Baker®; en la segunda etapa se trasladaron las muestras a matraces Erlenmeyer que contenían 6 mL de ácido bórico J.T. Baker® al 4% y cuatro gotas del indicador Shiro Toshiro, posteriormente se llevó a un equipo de destilación rápida (Labconco®, mod. 65200) con hidróxido de sodio (NaOH) DEQ® al 50%. Por último (tercera etapa), se tituló la muestra usando ácido clorhídrico (HCl, J.T. Baker® 0.1 N) valorado y se registró el volumen de HCl gastado. En todas las muestras analizadas se contó con una muestra blanco. El factor de conversión usado fue 4.38 (León, Silva & López, 1997). Para saber la cantidad de proteínas se empleó la siguiente ecuación:

% Proteina=V*Nvalorado*0.014*100M*4.38

Donde: V= volumen de ácido clorhídrico gastado en la titulación de la muestra menos el volumen de ácido clorhídrico gastado en el blanco, N= normalidad del ácido clorhídrico valorado, 0.014= masa equivalente del nitrógeno, M= peso de la muestra en gramos.

Determinación de los carbohidratos

Los carbohidratos totales se determinaron por el método de diferencia (AOAC, 2000) que consiste en restar al 100%, el resultado del porcentaje de humedad (H), ceniza (C), grasa (G) y proteínas (P), como se muestra en la siguiente ecuación:

% Carbohidratos totales = 100 - %H - %C - %G - %P

Análisis de la composición mineral

Muestras de aproximadamente 6 g de cada hongo fueron enviadas al laboratorio de Análisis de suelo, planta y agua de la Facultad de Ciencias Agrotecnológicas en la Universidad Autónoma de Chihuahua, donde se les realizó un análisis de composición mineral para averiguar el porcentaje en nitrógeno total (N), fósforo (P), potasio (K), calcio (Ca), magnesio (Mg) y sodio (Na), así como la cantidad en partes por millón (ppm) de cobre (Cu), hierro (Fe), manganeso (Mn) y zinc (Zn).

Para precisar la cantidad de N2 se utilizó la técnica Micro-Kjedahl y para el porcentaje de P con mezcla digestora triácida y vanadato-clorimétrica; la mezcla digestora se basa en la extracción de ese elemento (P) con la metodología de Tiessen & Moir (1993) y la prueba vanadato-clorimétrica con la de Murphy & Riley (1962). La cuantificación de K, Ca, Mg, Na, Cu, Fe, Mn, Zn también se llevó a cabo con una mezcla digestora triácida y espectrofotometría de absorción atómica (AOAC, 1990).

Análisis estadístico

Los resultados se analizaron y compararon utilizando el software SPSS versión 20 para encontrar diferencias significativas entre las cantidades de carbohidratos, porcentajes de humedad, grasas totales, proteínas y cenizas totales entre las cuatro especies de hongos estudiadas. Se realizaron pruebas de normalidad de Shapiro-Wilk (n<30) y de homogeneidad de varianzas de Levene (p>0.05), seguidas de un análisis de varianza ANOVA (p<0.05) y una prueba de comparación múltiple de medias de Duncan para estimar los resultados de mayor o menor nivel (p<0.05). Los datos que no se ajustaron a una distribución normal y que no suponían varianzas iguales se analizaron a través de pruebas de t-Student para varianzas desiguales (α=0.05). Los resultados corresponden a la media de tres repeticiones, excepto en el contenido de los minerales donde sólo fue una muestra única.

Resultados y discusión

Humedad

Al evaluar el contenido nutricional de los hongos, el factor vital siempre recae en el porcentaje de humedad, ya que afecta directamente el contenido nutrimental de los hongos (Diez & Álvarez, 2001). La Figura 1 presenta los porcentajes de humedad promedio de P. tinctorius y A. hygrometricus cuyos valores más bajos en porcentaje de humedad son de 9.8 y 12.2% respectivamente (Figura 1). Estos valores no están dentro del rango determinado (80-90%) por Singh (2010) y Biswas, Chatterjee, Sarkar & Acharya (2010); sin embargo, los autores mencionados trabajaron con carpóforos en fase juvenil; mientras que los resultados reportados en el presente estudio corresponden a carpóforos en estado maduro.

Figura 1 Contenido de humedad de las cuatro especies de hongos ectomicorrícicos. Valores medios ± DE. AC: A. caesarea; AH: A. hygrometricus; LL: L. laccata y PT: P. tinctorius. Letras diferentes indican diferencias significativas (p≤0.05). Elaborada por lo autores. 

Por otra parte, los valores más altos se obtuvieron en los HEM Amanita caesarea (94.9) y Laccaria laccata (91.5%) a diferencia de los de A. caesarea que coinciden con los de Quiñónez-Martínez & Garza-Ocañas (2015) y Naranjo et al. (2013), quienes reportaron porcentajes de humedad de 93.4 y 92.4% respectivamente. Así mismo, los valores de L. laccata, son similares a los de Díaz (2009) y Jha & Tripathi (2012) de entre 92.1% y 87.8%. Estos valores tan altos de humedad son un indicio de que estos hongos no pueden ser conservados por largos periodos en estadio fresco (Roncero, 2015; Jha & Tripathi, 2012), debido a la alta cantidad de agua que incrementa y sostiene el crecimiento bacteriano (Brock, Thomas & David, 1986) e incide en el desarrollo o fenología. Por ejemplo, los hongos epígeos como A. caesarea y L. laccata se desintegran en pocos días y debido a su rápido desarrollo toman y pierden agua muy rápidamente (Díaz, Morales, Radilla & VonBertrab, 2018).

Cenizas

Los hongos usualmente presentan alrededor del 5-12% de cenizas (Pavel, 2009), este contenido da una idea aproximada acerca del contenido mineral presente en sus cuerpos fructíferos. El contenido de cenizas en todas las especies analizadas presenta diferencias significativas (p< 0.05), (Cuadro 1). En general los cuatro hongos están dentro del rango normal (5-12%) en contenido de cenizas (Pavel, 2009).

Cuadro 1 Análisis proximal de los hongos ectomicorrícicos.  

P. tinctorius A. hygrometricus A. caesarea L. laccata
(%) (%)
Proteína 14.4 ± 0.12b 1.6 ± 0.00c 14.8 ± 0.64b 15.9 ± 0.06a
Cenizas 14.3 ± 0.47a 7.3 ± 0.04d 12 ± 0.05d 12.5 ± 0.12b
Grasas totales 2.1 ± 0.01c 1.9 ± 0.01d 15.1 ± 0.11a 3.8 ± 0.16b
Carbohidratos totales 69.1 ± 0.47b 89.2 ± 0.04a 58.0 ± 0.58d 67.8 ± 0.22c

Valores de la media ± DE. Las letras indican diferencias significativas de acuerdo con la prueba de Duncan (p≤0.05).

Los valores de Astraeus hygrometricus fueron menores a los reportados por Biswas, Chatterjee, Sarkar & Acharya (2010) y Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong (2003), quienes obtuvieron un valor de 20.9% y 27.6%, respectivamente. Sin embargo, fue mayor que el de Singh (2010), con un valor de 2.5%. Un aspecto importante para resaltar es que las cenizas obtenidas fueron de color pardo rojizas, característica que no fue registrada en ninguna de las otras especies. Amanita caesarea tuvo el mismo contenido de minerales que en los resultados de Naranjo et al. (2013); aunque menor que el reportado por Odoh, Ugwuja, & Udegbunam (2017), con un promedio de 23.44%. El hongo L. laccata presentó un contenido de cenizas (12.5%), similar al reportado por Jha & Tripathi (2012), con un promedio de 12.22%, por otra parte, fue menor a los obtenidos por Egwim, Elem & Egwuche (2011) y Díaz (2009), con 29.23% y 33.60%, respectivamente. Los carpóforos de los hongos se caracterizan por un alto nivel de constituyentes minerales, muy asimilables y cuyos niveles dependen, entre otras cosas, de la especie y la edad de los hongos, del diámetro del píleo y del sustrato (Bernás, Jaworska & Lisiewska, 2006). Al realizar una comparación del porcentaje de cenizas con tres de los hongos cultivados más consumidos en México como Agaricus bisporus (9.4%), Lentinula edodes (3.7%) y Pleorotus ostreatus (6.7%) (Vega & Franco, 2012; Ciappini, Gatti & Zamora, 2004), se vio que el contenido de minerales de los cuatro HEM de la Sierra Tarahumara son mayores, esto podría deberse a la diversidad de sustratos que se utilizan en su cultivo y a que los HEM fueron recolectados en su ambiente natural de bosque templado, que se caracteriza por tener suelos profundos con altas cantidades de materia orgánica y ricos en nutrientes, para favorecer la infiltración y migración de minerales del suelo a los hongos (CONABIO, 2014).

Grasa total

El contenido de grasa de todas las especies fue significativamente diferente (p<0.05) (Cuadro 1), siendo A. hygrometricus el hongo con el menor contenido lipídico (1.9%) y A. caesarea el de mayor contenido (15.1%). Los resultados difieren con autores que evaluaron el contenido de grasa de las mismas especies de HEM pero en diferentes regiones. Singh (2010) reportó valores similares de (1.05%) para A. hygrometricus, aunque Biswas, Chatterjee, Sarkar &Acharya (2010) y Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong (2003) citan cantidades más altas (4.4% y 3.20%). Los datos mencionados anteriormente permiten una mayor comparación, ya que oscilan entre 1.28-4.4%; sin embargo, todos tienen un nivel bajo de contenido graso.

Los valores de grasa determinados para A. caesarea (15.1%) fueron más altos en comparación con los de Odoh, Ugwuja & Udegbunan (2017) y Naranjo et al. (2013), que van de 4.1% a 5.81% respectivamente. El hongo L. laccata presentó un porcentaje de grasas de 3.8%, similar a lo citado en Jha & Tripathi (2012) (3.3%); sin embargo, es mayor que en Díaz (2009), con 2.2%, pero más bajo en Egwim, Elem & Egwuche (2011), con 8.48%. Por lo general, el contenido total de lípidos en los hongos comestibles es bajo y ventajoso para la salud humana (Greeshma, Sridhar & Pavithra, 2018), esto implica que el uso de los hongos puede ser efectivo en enfermedades cardiovasculares y obesidad (Smith & Groff, 2008).

En general, el contenido de lípidos en los hongos se encuentra dentro del rango normal (2-6%), según los establecido por Kalác (2009), a excepción de A. caesarea, debido a la cantidad de los ácidos grasos que varían con la temperatura ambiental, durante la etapa de fructificación de los hongos y al sustrato en el que crecen (Pedneault, Angers, Gasselin & Tweddell, 2007). Se recomienda realizar estudios bromatológicos en las especies de HEM contemplando las variables anteriormente mencionadas.

Proteínas

Los resultados proteicos en las cuatro especies de hongos (Cuadro 1), se encuentran por debajo del rango establecido por Chang & Buswell (1996), de 19 a 35% para hongos comestibles cultivados. Astraeus hygrometricus con un porcentaje de 1.6% de proteína, demasiado bajo en comparación a los prescritos por otros autores para la misma especie, que varían entre 14-16.47% (Biswas, Chatterjee, Sarkar & Acharya, 2010; Singh, 2010; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong, 2003). No se encontraron diferencias significativas entre P. tinctorius y A. caesarea (14.4 y 14.8% respectivamente; P>0.05), resultados que concuerdan con los reportados por Naranjo et al. (2013).

El valor más alto se obtuvo en L. laccata con 15.9%, pero es menor al reportado por Jha & Tripathi (2012) (25.71%), y mayor en Díaz (2009), quien obtuvo 4.44%. Sin embargo, es similar en Egwim, Elem & Egwuche (2011), quien cuantificó 14.03% en proteína cruda para este hongo.

Kalác (2009), menciona que para una misma especie la distribución y el contenido de proteínas puede ser diferente durante el desarrollo y zona de crecimiento de los carpóforos, así mismo menciona, que el contenido de aminoácidos libres en los hongos es bajo, correspondiente al 1% en la materia seca, por lo que el contenido de aminoácidos libres para los HEM serían los siguientes: P. tinctorius, 0.9%; A. hygrometricus, 0.8%; A. caesarea, 0.05% y L. laccata, 0.08%. Ravikrishnam, Sanjeev & Madaiah (2017), mencionan que los hongos son ricos en aminoácidos esenciales y que además los contienen en cantidades adecuadas a excepción del triptófano, por lo que pueden ser una fuente importante de éstos al incluirlos y combinarlos con proteína de origen animal y vegetal. Es importante recalcar que en el presente estudio no se realizaron análisis de suelo en las zonas de recolecta de los carpóforos, por lo que la justificación es meramente bibliográfica.

Carbohidratos totales

En la materia seca de los hongos, los carbohidratos están presentes en mayores cantidades y forman parte principal de su composición nutrimental, aproximadamente el 50-65%, aunque puede ser superior (Wani, Bodha & Wani, 2010).

El contenido de carbohidratos varía en las cuatro especies estudiadas (Cuadro 1), es mayor en A. hygrometricus con 89.2% y superior a los de Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong (2003), con 57.07%, Singh (2010), un 30% y Biswas, Chatterjee, Sarkar & Acharya (2010), con 64.33%. Odoh, Ugwuja & Udegbunam (2017) refieren una composición en carbohidratos de 27.56% en A. caesarea, muy por debajo al del presente estudio (58%). Por otra parte, en Naranjo et al. (2013), los valores son similares para la misma especie (48.6%). Los carbohidratos para L. laccata (67.8%) son superiores a los de Díaz (2009), Egwim, Elem & Egwuche (2011) y Jha & Tripathi (2012), de 57%, 8.17% y 58.5% respectivamente.

Los resultados en el contenido de carbohidratos se debe a lo siguiente: a) que los hongos tienen entre un 80 y 90% de quitina, un polisacárido estructural que protege a las células en condiciones de estrés ambiental (Pontón, 2008), b) el contenido varía según la fase de desarrollo, especie de hongo y parte del hongo de la que se realiza el análisis (Rodríguez, Arone, Calzadillo, Rodríguez & Díaz, 2017), c) presencia de glucanos, glicoproteínas, mono y disacáridos como el manitol y la α-tetralosa, principales monosacáridos en los hongos (Díaz, 2009; Kalac et al., 2009). Este contenido en carbohidratos es un indicador de que pueden proveer mayor energía a la dieta humana.

Análisis mineral

El porcentaje y (ppm) en los minerales de estudio se muestran en el Cuadro 2. Las cantidades son altas, pero varían según la especie (Andrade et al., 2008) o el género como se menciona a continuación: Amanita caesarea es elevada en el nitrógeno total (N), fósforo (P), potasio (K) y zinc (Zn), A. hygrometricus en el calcio (Ca) y manganeso (Mn). Por su parte, L. laccata en magnesio (Mg), sodio (Na) y cobre (Cu). Finalmente, P. tinctorius en hierro (Fe). Los carpóforos de hongos se caracterizan por contener una buena cantidad de minerales asimilables (Bernás, Jaworska & Lisiewska, 2006) y aunque no hay datos publicados previamente sobre los cambios en el valor nutricional de las cuatro especies estudiadas en el presente trabajo, De Andrade, Minhoni & Zied (2008), mencionan que la composición porcentual mineral, también está en función del procesamiento posterior a la recolección, la etapa de desarrollo de los carpóforos y el tipo de sustrato en el que se desarrollan.

Cuadro 2 Contenido mineral (%/ppm) de cuatro especies de hongos comestibles de la Sierra Tarahumara. 

Hongo/Mineral Laccaria laccata Amanita caesarea Astraeus hygrometricus Pisolithus tinctorius
N (%) 2.97 3.16 1.09 3.26
P (%) 0.29 0.41 0.15 0.06
K (%) 2.87 2.98 0.87 1.53
Ca (%) 1.34 1.31 2.67 1.13
Mg (%) 0.26 0.22 0.16 0.17
Na (%) 0.045 0.04 0.01 0.02
Cu (ppm) 24.50 16.50 4.00 3.50
Fe (ppm) 327.00 157.00 344.00 397.00
Mn (ppm) 114.00 48.50 250.00 133.00
Zn (ppm) 74.00 90.00 57.00 45.50

Los minerales K, Ca, Fe, y Mn son de importancia nutrimental humana y se encontraron en una cantidad razonable, por otra parte, el Mg y Na se encontraron en menor proporción. Este contenido alto de minerales, sobre todo K, sugiere que los cuatro HEM podrían ser adecuados para ayudar a evitar-riesgos de salud relacionados con el sodio (Appiah, Oduro & Ellis, 2011). Estos valores son comparables con los reportados por Aletor (1995) y Egwim, Elem & Egwuche (2011), en hongos comestibles de Nigeria. El N y el Fe parecen ser los minerales más abundantes en todas las especies de HEM estudiadas en rangos de 1.098-3.261% y 157-397 ppm respectivamente. La preponderancia de estos minerales en los hongos puede deberse a la absorción y acumulación de los elementos en su hábitat (Bernás, Jaworska & Lisiewska, 2006).

En general, los rangos de concentración de los macroelementos encontrados en los hongos estudiados es similar a los reportados por estudios previos con hongos silvestres y algunos cultivados para K (0.2241-4.52%), P (0.12-1.06%), Ca (0.0034-0.53%), Na (0.0028-0.04%) y Mg (0.0058-0.18%) (Kalac, 2009; Rudawaska & Leski, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong, 2003).

Los reportes publicados de Cu para hongos comestibles varían desde 3.8 ppm hasta 107 ppm (Ayaz et al., 2011; Ouzouni, Petridis, Koller & Riganakos, 2009; Soylak, Saracoglu, Tuzen & Mendil, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Isildak, Turkeful, Elmastas. & Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong, 2003). Los rangos encontrados en el presente estudio se ajustan a los reportados por los autores anteriormente citados. Los niveles de Cu cuantificados en este trabajo no se consideran un riesgo para la salud al consumirse. La ingestión que se recomienda en la dieta de un adulto es de 0.90 mg Cu/día (Ayaz et al., 2011).

El contenido de Fe en las muestras de hongos reportado en la literatura está en el rango de ocho a 3904 ppm (Ayaz et al., 2011; Ouzouni, Petridis, Koller & Riganakos, 2009; Soylak, Saracoglu, Tuzen & Mendil, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Isildak, Turkeful, Elmastas. & Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong, 2003). El nivel de Mn encontrado, en estudios previos, en hongos silvestres varió entre 1.2 - 329 ppm (Ayaz et al., 2011; Ouzouni, Petridis, Koller & Riganakos, 2009; Soylak, Saracoglu, Tuzen & Mendil, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Isildak, Turkeful, Elmastas. & Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong, 2003). El contenido de Mn encontrado en las cuatro especies de hongos estudiados se ajusta a los niveles encontrados previamente por Greshmaa, Sridhar & Pavithra (2018). El rango de contenido de Zn reportado en la literatura para hongos comestibles es de 5.5-253 ppm (Ayaz et al., 2011; Ouzouni, Petridis, Koller & Riganakos, 2009; Soylak, Saracoglu, Tuzen & Mendil, 2005; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004; Isildak, Turkeful, Elmastas. & Tuzen, 2003; Sanmee, Dell, Lumyong, Izumor & Lumyong, 2003). Se puede considerar que el estudio de los hongos HEM pertenecientes a la Sierra Tarahumara están dentro del rango normal en composición porcentual y de (ppm) de minerales y son una buena fuente de Zn; sin embargo, de entre todos A. caesarea fue el de mayor aporte de este mineral (90 ppm), comparado con los resultados presentados por Ayaz et al. (2011), cuyo valor máximo encontrado en L. laccata tuvo una media de 241 ppm, muy por debajo de los reportados por nosotros para esta especie.

Las diferencias en los contenidos minerales de los hongos reportados tanto en el presente trabajo como en las investigaciones citadas, pueden atribuirse a los ecosistemas en los que se recolectaron, a factores ambientales como el clima, las condiciones de crecimiento y el contenido de nutrientes del suelo (Gast, Jansen, Bierling & Haanstra, 1988; Moreno-Rojas, Díaz-Valverde, Arroyo, González & Capote, 2004); sin embargo, estos factores se omitieron en la presente investigación, debido a que se centró en un primer acercamiento a la calidad nutrimental de los HEM, pero son elementos que se abordarán en estudios posteriores.

A partir de los resultados anteriores, es evidente que los hongos que se recolectaron en las dos localidades del Municipio de Bocoyna de la Sierra Tarahumara son fuente importante de elementos esenciales: (K, P, Ca, Mg) y de minerales traza (Fe, Cu, Zn, Mn, Co).

Conclusiones

Los resultados del presente estudio indican que las cuatro especies de HEM de la Sierra Tarahumara, son ricas en nutrientes entre los que se incluyen proteínas, carbohidratos, lípidos y minerales. Los valores de los nutrientes minerales son acordes con los informes en la literatura y determinan que estos HEM silvestres sean para consumo y un alimento saludable, además de fuente de ingredientes con alto valor nutricional.

Los resultados en el análisis proximal mostraron que P. tinctorius es la especie con el mayor contenido de minerales, A. hygrometricus en carbohidratos, A. caesarea en grasas y L. laccata con el mayor contenido de proteínas. En general, la composición proximal de estos hongos se encuentra dentro del rango establecido para hongos comestibles, por lo que son una buena alternativa alimenticia para los habitantes de la Sierra Tarahumara y de alto potencial económico, ya que A. caesarea es una de las especies más buscadas por su sabor. De los diez distintos minerales que fueron determinados A. caesarea presenta el contenido más elevado en N, P, K y Zn; mientras que A. hygrometricus tiene los valores más altos de Ca y Mn. L. laccata por su parte muestra los contenidos más altos en Magnesio Mg, Na y Cu. Finalmente P. tinctorius resultó con los valores más altos en Fe.

El contenido nutricional y mineral de estos hongos depende en gran medida de las condiciones físicas y químicas donde crecen y se desarrollan. Se recomienda continuar realizando análisis proximales y de minerales a las especies de HEM de la sierra Tarahumara.

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Recibido: 06 de Febrero de 2019; Aprobado: 09 de Agosto de 2019

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