Introducción

La mosca del cuerno (Haematobia irritans) es un parásito externo del ganado que causa incomodidad y estrés, al chupar sangre y producir llagas que podrían ser invadidas por el gusano barrenador (^{Bruce, 1942}). Como todas las moscas que muerden intermitentemente, la mosca del cuerno también es un vector potencial de enfermedades. Cuando las moscas son perseguidas, vuelan temporalmente, pero regresan pronto a la piel del animal (^{Jensen et al., 2004}). La infestación de la mosca del cuerno en ganado en pastoreo reduce la ganancia de peso debido a la succión de sangre y a la energía usada en ahuyentarlas (^{Kunz et al., 1984}). La mosca del cuerno muestra dos picos poblacionales desde primavera hasta otoño en América del Norte y Sudamérica (^{Guglielmone et al., 1997}). La carga de la mosca del cuerno en el ganado es diferente entre razas (^{Steelman et al., 1991}), esta diferencia está asociada a la densidad de pelo y la cantidad de sebo en la piel (^{Steelman et al., 1997}). ^{Presley et al. (1996)} concluyeron que las diferencias en la carga de la mosca del cuerno entre razas de ganado podrían estar asociadas a atributos fisiológicos y anatómicos de cada raza.

El control de la mosca del cuerno con insecticidas ha sido una opción económica, ya que los beneficios superan el costo; sin embargo, el uso continuo de insecticidas a largo plazo podría generar resistencia, que disminuya la efectividad del control (^{Byford et al., 1999}). A lo largo del Golfo de México, en la costa mexicana del centro al sur del Pacífico y en el centro-norte de México, se ha registrado resistencia de la mosca del cuerno a algunos insecticidas comunes (^{Kunz et al., 1995}; ^{Cruz-Vázquez et al., 2002}; ^{Maldonado et al., 2005}). Los patrones de resistencia varían entre esas regiones mexicanas, pues la frecuencia y la intensidad de los programas de control de la mosca del cuerno tampoco son las mismas (^{García et al., 2004}).

Además de la resistencia, hay temas de seguridad alimentaria, bienestar animal y ambientales que determinan el uso y manejo de pesticidas en las operaciones de producción ganadera, que demandan un control innovador de parásitos externos que cumpla con las políticas sobre estos temas (^{Pruett et al., 2003}). ^{Rodríguez y Niemeyer (2005)} afirmaron que la búsqueda de estrategias alternativas de control de plagas no debería basarse solo en la resistencia, sino también en la necesidad de cumplir con los protocolos ambientales y de seguridad alimentaria, previendo la incorporación de bioplaguicidas en cualquier programa de control de plagas. ^{Khater y Khater (2009)} agregaron que los extractos de plantas deberían tomarse como sólidas alternativas a los pesticidas sintéticos, ya que los aceites vegetales son amigables con el ambiente porque son específicos de la especie, de fácil y rápida degradación y con riesgo menor de resistencia. ^{Choochote et al. (2004)} concluyeron que los bioinsecticidas son alternativos a los pesticidas químicos ya que son inofensivos para los organismos no objetivo y el ambiente y son biodegradables. El control integrado de plagas debe incluir bases ecológicas, por lo que los biopesticidas de extractos de plantas podrían ser una mejor opción, porque han mostrado impacto ambiental negativo mínimo (^{Koul y Walia, 2009}).

El arbusto de gobernadora (Larrea tridentata (DC.) Coville) es de la familia Zygophyllaceae, con amplia distribución en el desierto de Sonora y con potencial alelopático (^{Brinker, 1993}). ^{Saldívar (2003)} realizó una revisión extensa y exhaustiva sobre el uso de extractos de hojas y raíz del arbusto gobernadora como repelente de insectos, inhibición del crecimiento de hongos y bacterias, bactericida, fungicida e insecticida. La capacidad del arbusto gobernadora para prosperar en ambiente desértico extremo se ha asociado a los impactos inhibitorios que podría tener sobre otros organismos vivos (^{Barbour, 1969}).

^{Rhoades (1977)} encontró que las hojas del arbusto gobernadora, como es común en las especies xerófitas, están recubiertas con una capa gruesa de resina, que sintetizan los tricomas glandulares durante el desarrollo de las hojas, y podría representar hasta 20 % del peso seco de la hoja. ^{Cortez-Rocha et al. (1993)} indicaron que las hojas trituradas del arbusto gobernadora podrían ayudar a prevenir la invasión de insectos en los granos cosechados. ^{Viglianco et al. (2006)} encontraron que los extractos crudos de arbustos gobernadora mostraron cierto potencial repelente de insectos. ^{Arteaga et al. (2005)} concluyeron que los extractos del arbusto gobernadora son útiles en la industria y en la medicina tradicional.

El objetivo de este estudio fue determinar la reacción de la piel y la incidencia de la mosca del cuerno en ganado lechero, en pastoreo, asperjado con una solución de extracto de hojas de gobernadora, para proporcionar datos de campo de la idoneidad del extracto de esa hoja en el control biológico de la mosca del cuerno. La hipótesis fue que la solución de extracto de hoja de gobernadora asperjada en ganado lechero en pastoreo reduce la incidencia de la mosca del cuerno y podría ser un control biológico de esta plaga.

Materiales y Métodos

El estudio se realizó en la unidad de producción lechera de pastoreo de la granja experimental de la Universidad Autónoma Chapingo (19° 29’ N, 98° 53’ O, altitud de 2250 m, clima templado subhúmedo, temperatura media anual de 18 °C, inviernos suaves, temporada de lluvias de seis meses (primavera y verano) y 645 mm de precipitación anual) (^{CONAGUA, 2015}). El manejo y tratamiento de animales de experimentación cumplió con la regulación mexicana para el tratamiento humanitario y el bienestar animal (^{DOF, 2001}). Dos experimentos independientes se desarrollaron: uno para probar la reacción de la piel al extracto de hojas de gobernadora y otro para controlar la incidencia de la mosca durante el periodo más cálido del verano, en vacas lecheras en pastoreo asperjadas con extracto de hojas de gobernadora. El extracto se obtuvo de hojas deshidratas en horno y molidas (malla de 1 mm) (250 g), colocadas en alcohol etílico (1 L) por 48 h, y la infusión se mantuvo en un evaporador rotatorio para obtener el extracto a 90-95 % de concentración.

Dos tratamientos se compararon para conocer la reacción de la piel: testigo y aspersión de solución de extracto de hojas de gobernadora al 20 %. El tratamiento testigo fue aspersión de agua. En la piel de una vaquilla de 10 meses, seis áreas se marcaron, tres por lado (izquierdo y derecho) en el cuello, el centro y la parte posterior del animal; cada área se dividió en dos círculos de 63.6 cm² cada uno. El aspersor usado fue manual, con graduación de volumen y boquilla. En la boquilla se instaló una campana hecha con una botella de plástico PET, para evitar la dispersión del rociado y asegurar un mojado homogéneo de la superficie del círculo objetivo. Cada vez se asperjaron 10 mL de agua o solución del extracto de hoja; el total fue cinco aspersiones, en intervalos de cinco días, aplicadas siempre a las 10:00 h. Minutos antes de cada aplicación de agua o extracto de hojas, dos personas, por separado, completaron una lista de cotejo para definir su apreciación de algunos cambios en el pelo y la piel de las áreas asperjadas. Los elementos de la lista fueron: cambio de color del pelo, pelo quebradizo, pérdida de pelo, signos de dolor al presionar con la yema del dedo sobre la superficie de la piel asperjada, manchas o cambios en el color de la piel, piel rojiza, erosionada o lacerada y zonas hinchadas. Cada círculo fue una réplica, y el análisis estadístico se basó en la frecuencia de las respuestas (^{Saris y Gallhofer, 2007}). Al final se evaluó la reacción de la piel, una vez que se determinó que la dilución al 20 % del extracto de hoja de gobernadora no dañaba la piel o el pelo del ganado se estableció el segundo experimento.

En el segundo experimento los tratamientos fueron: aspersión o no (testigo) de una solución acuosa con 20 % de extracto de hoja de gobernadora. El diseño experimental fue completamente al azar con siete y seis repeticiones para los tratamientos con aspersión del extracto y testigo, respectivamente. La unidad experimental fue una vaca Holstein lactante madura que pastaba en praderas de alfalfa. El experimento se desarrolló de junio a julio, que son los meses más cálidos del verano y cuando la incidencia de la mosca del cuerno tiende a ser la más alta en el ganado (^{Maldonado et al., 2006}). Las vacas en el tratamiento testigo se asperjaron con 50 a 60 mL de agua, y en el otro tratamiento se asperjaron con 50 a 60 mL de solución de extracto de hojas en cada lado de la vaca. Un aspersor de boquilla, con graduación de volumen, se usó para el testigo y otro para el tratamiento con la solución del extracto de hojas. La aspersión fue paralela a la línea superior del cuerpo de la vaca y desde la implantación de la oreja a la de la cola. Cinco aspersiones se hicieron cada semana e iniciaron el 18 de junio de 2011.

La variable de respuesta fue el número de moscas del cuerno por vaca en la superficie de la piel; el registro lo hicieron dos personas, una en cada lado de la vaca, con un contador mecánico (^{Maldonado et al., 2006}). La incidencia de la mosca del cuerno se registró nueve veces, el primero fue una semana antes de la primera aspersión, el segundo fue 4 d después de la primera aspersión; luego el recuento fue dos veces entre aspersiones consecutivas, justo antes de que la vaca fuera asperjada de nuevo, y 4 d después del asperjado. Los recuentos de las moscas del cuerno se compararon con la prueba t de Student (^{Witte y Witte, 2015}); un análisis independiente se realizó para cada cuantificación de moscas.

Resultados y Discusión

Ambos observadores indicaron desde la tercera aspersión que las puntas del pelo mostraban coloración verde en todos los círculos asperjados con el extracto de hojas. Esto implicaba que el extracto se adhirió al exterior de los pelos; sin embargo, ninguno de los dos observadores registró otros cambios en cualquiera de las cinco aspersiones. ^{Arteaga et al. (2005)} tampoco observaron toxicidad o efecto nocivo en animales grandes por la aplicación externa de extractos de gobernadora en concentraciones variables; ellos señalaron que la toxicidad podría desarrollarse con la ingesta forzada del extracto de gobernadora en dosis superiores a las terapéuticas usadas en medicina tradicional. ^{Saldívar (2003)} en su revisión encontró que la aplicación tópica de una crema que contenía extracto de gobernadora no fue dañina ni tóxica para humanos o animales grandes.

Como la adherencia de parte de la solución del extracto de hoja de gobernadora al extremo externo del pelo no mostró efectos nocivos en las vacas, la solución al 20 % de ese extracto puede tomarse como dosis segura y terapéutica.

Las vacas testigo y las asperjadas con el extracto comenzaron con la misma incidencia de moscas del cuerno (p ≥0.05) una semana antes de la primera aspersión, con media general de 32.5 moscas por vaca. Ambos grupos de vacas mostraron un patrón estacional general similar en la incidencia de moscas del cuerno, y al avanzar el verano hubo aumento constante en la incidencia de moscas de cuerno y al final de la temporada el recuento disminuyó (Figura 1). La tendencia a lo largo de la temporada fue que las vacas asperjadas mostraran menor incidencia de mosca del cuerno en comparación a las vacas del tratamiento testigo; sin embargo, después de la primera aspersión, solo en cuatro de las ocho veces que se registró la incidencia de la mosca del cuerno, las vacas rociadas con el extracto mostraron una cantidad menor de moscas del cuerno (p ≤0.05) que las vacas testigo. En estas ocasiones, las reducciones en el recuento de la mosca del cuerno pasaron de 9.5 a 68.0 % en relación con la cantidad en las vacas testigo (Figura 1).

Figura 1 Conteo de mosca del cuerno en vacas lecheras en pastoreo sin asperjar (testigo) y asperjadas (tratadas) con solución al 20 % de extracto de hojas de gobernadora. Los conteos de moscas con diferentes letras fueron diferentes (p ≤0.05). 

La tendencia estacional en la incidencia de la mosca del cuerno de ambos grupos de vacas (testigo y asperjadas con el extracto de las hojas) fue similar al que observaron ^{Maldonado et al. (2006)}; ellos explicaron esta tendencia estacional con base en el aumento de las condiciones climáticas favorables, como la temperatura del aire y la humedad relativa, para el crecimiento y la dispersión de la mosca del cuerno. La aplicación del extracto de hoja de gobernadora disminuyó la incidencia de la mosca del cuerno en las vacas; sin embargo, el patrón estacional de la población de moscas del cuerno en las vacas fue el mismo.

Las repeticiones fueron pocas y la duración del estudio fue corto; sin embargo, el intervalo de reducción de 9.5 a 68 % de la mosca del cuerno y la tendencia a la menor eficacia después de algunas semanas de aplicación también los observaron ^{Madzimure et al. (2013)} con otros extractos de plantas. Estos autores sugirieron que los cambios estándar en la población del patógeno específico y el lavado de extractos de plantas por factores ambientales, como las lluvias, podrían explicar este patrón de respuesta. ^{Malik et al. (2007)} sugirieron que la viabilidad comercial de cualquier plaguicida biológico no debería descartarse si la reducción de la población está en el intervalo de 30 a 85 %, considerando que el material vegetal está fácilmente disponible y el producto resultante es ecológicamente amigable. ^{Oyarzún et al. (2008)} y ^{Khater y Khater (2009)} enfatizaron que en la evaluación de extractos de plantas como bioplaguicidas deben considerarse, además del grado de control que ejerza, la facilidad de degradación en el ambiente, la susceptibilidad para desarrollar la resistencia y el nivel de especificidad en el ataque a la especie objetivo.

El extracto crudo de la hoja de neem (^{Miller y Chamberlain, 1989}; ^{Singh y Kaur, 2016}) se propuso como un bioplaguicida alternativo con base en sus atributos biodegradables, su potencial mínimo de contaminación y su toxicidad para larvas de H. irritans y las larvas de Chrysomya bezziana que causan miasis. ^{Koul et al. (2008)} señalaron que la eficacia de los bioplaguicidas podría ser insuficiente en comparación con los pesticidas sintéticos. ^{Rodríguez y Niemeyer (2005)} agregaron que los bioplaguicidas deben tomarse como componentes de un manejo integrado de plagas, o en el uso estratégico de plaguicidas químicos.

^{Saldívar (2003)} indicó que existen evidencias in vitro de que el extracto de hoja de gobernadora mostró un efecto directo de inhibición sobre la proliferación de insectos, bacterias y hongos; sin embargo, ^{Cortez-Rocha et al. (1993)} y ^{Viglianco et al. (2006)} observaron que el polvo y el extracto de hoja de gobernadora mostraron una acción repelente y antialimentaria contra insectos adultos en lugar de una acción biocida. Así, en nuestro estudio, la reducción en la incidencia de mosca del cuerno en las vacas asperjadas con extracto de hojas de gobernadora podría explicarse por ser un repelente de insectos adultos, tener acción antialimentaria o ambos. Además, las larvas de la mosca del cuerno se desarrollan lejos del animal huésped (^{Mendes y Linhares, 1999}); por lo que, el extracto de las hojas de gobernadora aplicado a las vacas no podría haber tenido una acción biocida sobre las larvas. El extracto de las hojas de gobernadora parece ser un plaguicida promisorio, como algunos aceites esenciales de plantas (^{Malik et al., 2007}; ^{Palacios et al., 2009}) y extracto de L. cuenifolia de América del Sur (^{Batallán et al., 2013}), como componente para el desarrollo e implementación de nuevas estrategias contra la mosca del cuerno.

Conclusiones

El extracto crudo de hojas de gobernadora asperjado en vacas lecheras en pastoreo podría ser un control biológico adecuado de la incidencia de la mosca del cuerno en ganado, sin efectos secundarios en la piel, y un componente del manejo integrado de plagas con bases ecológicas.