Introducción

Los recursos naturales son parte fundamental del desarrollo económico de una nación y un potencial de progreso si se manejan sustentablemente. Las regiones áridas y semi-áridas de México, albergan recursos que se traducen en beneficios económicos a largo plazo para las comunidades rurales (^{De Luna et al., 2013}; ^{Dinwiddie et al., 2013}; ^{Cruz et al., 2014}; ^{Lara et al., 2015}).

La recolección de insectos es una práctica antigua que persiste en algunos lugares de México. Algunos de esos insectos se incluyen en preparaciones gastronómicas, consideradas como gourmet, actualmente (^{Ramos et al., 2006}; ^{Miranda et al., 2011}). Los insectos comestibles, como los escamoles (Liometopum apiculatum Mayr), gusano blanco (Acentrocneme hesperiaris W.) y gusano rojo de maguey (Comadia redtenbacheri Hamm), que habitan los ecosistemas áridos del estado de Zacatecas, México, generan empleo continuo a las comunidades rurales. En el municipio de Villa González Ortega, y en Pinos, Zacatecas la recolección de insectos comestibles puede ser una alternativa de ingresos mejor que la ganadería y la agricultura de secano, y brinda empleo a los habitantes rurales en ausencia de otras opciones productivas (^{De Luna et al., 2013}). En México la hormiga escamolera (L. apiculatum) se distribuye en 15 estados, entre ellos el Estado de México, Hidalgo, San Luis Potosí, Tlaxcala y Zacatecas (^{Del Toro et al., 2009}); y su distribución y abundancia está limitada por la temperatura y la humedad relativa (^{Cerdá, 1998}; ^{Cruz et al., 2014}).

Las colonias de la hormiga escamolera comúnmente incluyen entre uno y seis caminos de forrajeo, sus longitudes varían con las condiciones del hábitat y ninguno de ellos se cruza con los otros (^{Ramos et al., 1988}; ^{Lara et al., 2015}). El forrajeo se realiza entre 7:00 y 19:00 h, durante marzo a septiembre, en hasta 580 m² por colonia (^{Mackay y Mackay, 2002}; ^{Ramos et al., 1988}; ^{Ramos y Levieux, 1992}); en esta actividad participa aproximadamente solo 10 % de la colonia (^{Dornhaus y Powell, 2010}).

Las larvas de L. apiculatum Mayr son alimento en los estados de Chihuahua, Durango, Michoacán, Colima, Hidalgo, Estado de México, Distrito Federal y Puebla (^{Ramos et al., 1988}; ^{Cruz et al., 2014}; ^{Lara et al., 2015}). En el altiplano Potosino-Zacatecano L. apiculatum representa un recurso económico importante en los meses más secos (marzo y abril), cuando la casta reproductora en su estadio larvario (escamoles) se recolecta. Los escamoles se venden en la región entre $150.00 MXN ($7.5 USD) y $550.00 MXN ($27.5 USD), con un promedio de $250.00 MXN ($12.5 USD) por kg (^{De Luna et al., 2013}; ^{Dinwiddie et al., 2013}; ^{Lara et al., 2015}). En la zona de Teotihuacán, Estado de México, el escamol se vende por litro (aproximadamente 800 g) (^{Miranda et al., 2011}) a $ 750.00 MXN ($37.5 USD).

Los cambios frecuentes en el uso del suelo y las sequías recurrentes han provocado la pérdida y fragmentación del hábitat de esta especie; también hay mal manejo y falta normatividad (^{Tarango, 2012}). En los ecosistemas semiáridos del centro de México el aprovechamiento de L. apiculatum se ha excedido; esto y la destrucción de sus nidos ha ocasionado disminución de las poblaciones (^{Ramos et al., 2006}; ^{Tarango, 2012}; ^{Dinwiddie et al., 2013}).

Aunque los insectos en los ecosistemas del desierto son importantes (^{Hithford et al., 2008}), la distribución tan extensa de L. apiculatum, la importancia económica de sus larvas, la investigación y el conocimiento sobre esta especie, son aún insuficientes. Por esto, es necesario estudiar su hábitat (^{Rojas, 2001}; ^{Tarango, 2012}; ^{Dinwiddie et al., 2013}; ^{Cruz et al., 2014}). La información de este estudio es relevante para el manejo sostenible de las colonias de la hormiga escamolera y su hábitat en un contexto de cambio de uso de suelo frecuente, que provoca la apertura de ese hábitat para actividades agropecuarias.

Los objetivos de este estudio fueron determinar la relación entre la distancia y el número de caminos con el sustrato forrajero de L. apiculatum e identificar el sustrato forrajero, de anidación y su esfuerzo de forrajeo. Las hipótesis fueron: 1) no hay relación directa entre la distancia y el número de caminos con el sustrato forrajero de la hormiga escamolera y 2) el uso de los sustratos es homogéneo.

Materiales y Métodos

El estudio se realizó de junio a agosto de 2014 en el municipio de Villa González Ortega, Zacatecas, en la región sur del Desierto Chihuahuense (^{Giménez and González, 2011}) (22° 25’ y 22° 40’ N, 101° 48’ y 102° 06’ O, 2000 a 2400 m de altitud) con 411.8 km² y 11 894 habitantes (^{Anónimo, 2010}; ^{INEGI, 2010}). El municipio presenta los climas: semiseco templado (BS₀kw’) y seco templado (BS₁kw), con 14 a 18 °C (^{García, 2004}). La precipitación (300 y 500 mm anuales) es mayor en agosto. La vegetación más abundante es matorral micrófilo y pastizal (^{Rzedowski, 1978}).

Cada día se hicieron recorridos en el campo, de 7:00 a 14:00 h, y muestreos de colonias de hormiga escamolera y de sus caminos de forrajeo. Con el apoyo de un guía recolector de escamoles se ubicaron los nidos, mediante la identificación de los caminos de forrajeo de la colonia y su unión, que es comúnmente donde está el nido (^{Miranda et al., 2011}). Cada nido se verificó al introducir una varilla de acero, que se impregnó con el olor característico (parecido a mantequilla fermentada) del nido de hormiga escamolera. En los nidos se registró el sustrato vegetal que L. apiculatum usó para anidar y se contabilizaron los caminos de forrajeo por colonia. A partir del primer nido, el resto (n=31) se seleccionó considerando el nido más cercano, sin tomar en cuenta la dirección cardinal y se identificaron sus caminos de forrajeo (n=116). El número de caminos es indicador del número de plantas que la hormiga forrajea; una vez identificado el sustrato forrajero, asociado a cada camino, se estableció una parcela circular (20 m diámetro) a su alrededor y las plantas, arbóreas y arbustivas, se contabilizaron (^{Schreuder et al., 1993}). Los nidos, los caminos de forrajeo y las parcelas ocuparon 73.82 ha de muestreo. Esto representó 27.58 % del área de estudio en el municipio de Villa González, Zacatecas.

La frecuencia relativa de las especies de plantas, palma (Yucca spp.), nopal (Opuntia rastrera), maguey (Agave salmiana), chaparro (Mimosa Biuncifera), ramón blanco (Dalea bicolor), gobernadora (Larrea tridentata), mezquite (Prosopis spp.), huizache (Acacia farnesiana), se calculó con la siguiente igualdad:

Las preferencias forrajeras se identificaron con la siguiente formula:

Las preferencias de anidación se identificaron con:

Las frecuencias de observación se calcularon con el software Microsoft Excel® (^{Microsoft Office, 2013}).

La distancia recta (m) de los caminos de la colonia al sustrato forrajero se determinó con un distanciómetro (Bushnell, Pro 1600 Slope edition Kansas, EE.UU.), y para calcular la distancia curvilínea real de forrajeo que recorrió L. apiculatum, del nido al sustrato, se utilizó una cuerda y una cinta métrica (20 m), y el nivel de asociación entre estas distancias se identificó con un análisis de regresión lineal (software Microsoft Excel®; ^{Microsoft Office, 2013}).

La relación entre la distancia y el número de caminos con el sustrato forrajero e identificación de: 1) sustratos forrajeros en las parcelas de muestreo, 2) esfuerzo de forrajeo (distancia de forrajeo curvilínea / distancia recta), 3) número de caminos por colonia, 4) distancia recta del nido al sustrato forrajeado y 5) distancia de forrajeo curvilínea, se determinaron con análisis descriptivos (tablas estadísticas descriptivas y de frecuencia). Estos análisis se realizaron con el software Microsoft Excel® (^{Microsoft Office, 2013}).

La probabilidad de ocurrencia de plantas arbóreas y arbustivas en las parcelas se determinó con análisis de regresión logística simple, considerando las distancias (distancia recta del nido al sustrato forrajero y la distancia curvilínea al sustrato forrajeo) como variables dependientes y abundancia de plantas arbóreas y arbustivas como variable independiente, x_i fue el número de caminos por colonia de hormiga escamolera. En este análisis, la frecuencia de caminos se categorizó como: pocos caminos (dos), número regular de caminos (tres y cuatro) y muchos caminos (cinco y seis). El análisis se realizó con el procedimiento GLM del software R-versión 3.2.0. (^{Maindonald, 2004}; ^{R core team, 2013}).

La probabilidad de ocurrencia del número de caminos en las colonias se determinó con análisis de regresión logística simple (^{Truett et al., 1967}). La variable dependiente fue abundancia de especie de planta arbórea y arbustiva; la independiente fue el número de caminos por colonia. La estructura del modelo se ajustó con el procedimiento por pasos (Stepwise), criterio de clasificación del mínimo ^{Akaike (AIC; Akaike, 1969}), con coeficientes estadísticamente significativos (p≤0.05) y el procedimiento GLM del software R-versión 3.2.0. (^{Maindonald, 2004}; ^{R core team, 2013}).

La relación entre el número de caminos de cada colonia y la presencia de plantas arbóreas y arbustivas se determinó con análisis de componentes principales (ACP; ^{Hotelling, 1993}) con el procedimiento GLM del software R versión 3. 2. 0. (^{Maindonald, 2004}; ^{R core team, 2013}).

La asociación de las variables independientes (sustratos forrajeros: palma, maguey y nopal) con la variable dependiente (presencia de L. apiculatum) se identificó con regresión de Poisson (p≤0.05) (^{McCullagh y Nelder, 1989}; ^{González, 2003}), con el procedimiento GLM del software R-versión 3.2.0. (^{R core team, 2013}).

Las diferencias en el uso de los sustratos forrajeros por la hormiga escamolera, o la frecuencia de su uso, se determinaron mediante análisis no paramétrico de Kruskall-Wallis (^{Zar, 1999}). La información de presencia de la hormiga por sustrato se organizó en tres categorías: sustrato 1 (palma), sustrato 2 (nopal) y sustrato 3 (maguey), con el software JMP IN, versión 12.1.0 (^{Academic SAS Institute Inc., 2015}).

Las asociaciones gráficas de la presencia de la hormiga escamolera con los sustratos forrajeros más utilizados se generaron mediante análisis de correspondencia simple (p≤0.05) (ACS; ^{Cornejo, 1988}) con el software XLSTAT (Versión 2015.1.01; ^{XLSTAT, 2015}). Para ello, la información de la presencia de L. apiculatum en sustratos forrajeros se categorizó como: presencia baja (sustrato forrajero nopal), presencia media (sustrato forrajero maguey), presencia alta (sustrato forrajero palma).

Resultados y Discusión

En este estudio se muestrearon 31 nidos de hormiga escamolera (Figura 1) con 116 caminos de forrajeo (Ẋ=3.7 caminos por colonia). La presencia y actividades forrajeras de la hormiga escamolera dependen del clima (temperatura y humedad relativa), vegetación, suelo y su cobertura, perturbaciones antropogénicas y del nivel de asociación de la especie de hormiga con algunas plantas. En el caso de gobernadora (L. tridentata) la asociación es baja (^{Cruz et al., 2014}; ^{Lara et al., 2015}), aunque es una planta común en el hábitat de la hormiga escamolera del centro de México.

Figura 1 Área de estudio y localización de nidos de hormiga escamolera (Liometopum apiculatum Mayr) estudiados en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

La distancia curvilínea y recta promedio de forrajeo que recorrió L. apiculatum fue 38.6 m (+/-17.18 m) y 24.3 m (+/-11.36 m). El esfuerzo promedio de forrajeo fue 1.6 (+/-0.32). En las 116 parcelas las plantas más frecuentes fueron O. rastrera, D. bicolor, M. biuncifera y A. salmiana (Cuadro 1).

Cuadro 1 Densidad de plantas y frecuencia de observación en 116 parcelas evaluadas en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

El número de plantas con presencia de forrajeo por L. apiculatum fueron Yucca spp. con 20.3 plantas por ha (63.8 %), A. salmiana con 6.9 plantas (21.6 %) y O. rastrera con 4.7 plantas por ha (14.7 %), y la distancia curvilínea de forrajeo aumentó con la distancia recta del nido al sustrato de forrajeo (R²=0.80; Figura 2).

Figura 2 Relación de la distancia recta y la distancia de forrajeo en áreas de actividad forrajera de Liometopum apiculatum Mayr en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

En ambientes muy calurosos y secos, como en las zonas áridas y semiáridas de México, la temperatura ambiental y de la superficie del suelo influyen en la actividad forrajera y distancias para el forrajeo por la hormiga. Las temperaturas altas pueden deshidratar y matar a las hormigas, e incluso provocar la desaparición de la colonia (^{Cerdá, 1998}; ^{Lara et al., 2015}). Las obreras de L. apiculatum están activas las 24 h del día, pero el alimento lo buscan en el horario diurno (^{Ramos et al., 1988}). Además, la hormiga establece trayectos de forrajeo subterráneos, bajo la hojarasca y hierbas en la superficie del suelo, y en terrenos pedregosos, utiliza las grietas (^{Lara et al., 2015}). En nuestro estudio la distancia para forrajear en la Yucca spp. fue la mayor (Cuadro 2). Esto indica que las trayectorias y distancias que recorren las hormigas dependen del sustrato forrajero (Fourcassie y Traniello, 1993).

La distancia de forrajeo disminuyó inversamente al número de caminos (Cuadro 3). ^{Miranda et al. (2011)} reportaron como máximo cuatro caminos de forrajeo y ^{Ramos et al. (1988)} indicaron de tres a cinco con anchura y longitud relacionadas directamente con la edad de la colonia de L. apiculatum.

Liometopum apiculatum mostró preferencia por A. salmiana y Yucca spp. para anidar (Figura 3). ^{Cruz et al. (2014)} también registraron a A. salmiana como sustrato principal de anidación. Asimismo, ^{Lara et al. (2015)} señalaron que L. apiculatum suele construir sus nidos debajo de plantas de A. salmiana, izote (Yucca filifera), biznaga roja (Cylindropuntia tunicata) y clavellinas (C. tunicata) en el Altiplano Potosino-Zacatecano.

Cuadro 2 Relación entre sustratos forrajeros, distancias y esfuerzo de forrajeo de Liometopum apiculatum Mayr en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

Cuadro 3 Número y distancias de caminos por colonia de L. apiculatum Mayr en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

Figura 3 Frecuencias de observación de nidos en sustratos de anidación de hormiga escamolera (Liometopum apiculatum Mayr) en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

Liometopum apiculatum utiliza otros sustratos para anidar, como matorrales, pastizales, troncos muertos, rocas y tallos de Yucca spp. en descomposición (^{Miller, 2007}; ^{Esparza et al., 2008}). En nuestro estudio, las colonias con tres a cinco caminos fueron más frecuentes para la actividad forrajera (Cuadro 4).

Cuadro 4 Resultados del análisis de regresión logística para el número de caminos de las colonias de Liometopum apiculatum Mayr en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

La distancia de forrajeo fue la variable que predijo mejor el número de caminos por colonia (AIC=147.05; p=0.0644). En otros estudios, el área de búsqueda de alimento por L. apiculatum varió entre 361.5 y 580 m² y la distancia mayor que la hormiga recorrió para abastecerse de alimento tuvo 100 m de radio aproximado (^{Mackay y Mackay, 2002}; ^{Lara et al., 2015}). Los 3 primeros ejes del ACP explicaron 98.08 % de la varianza (Cuadro 5) e identificaron la distancia de forrajeo, la distancia recta y los sustratos de forrajeo como las variables más importantes para indicar la presencia de la hormiga escamolera en el área de estudio.

Cuadro 5 Valores propios de los componentes principales (CP) con once variables relacionadas con los sitios de la hormiga escamolera (Liometopum apiculatum Mayr) en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

Liometopum apiculatum es omnívora y prefiere alimento líquido, como néctar extrafloral de plantas y secreciones azucaradas de algunos insectos (^{Miller, 2007}). El análisis de regresión de Poisson identificó (AIC=3191.4) una asociación significativa de la palma, maguey y nopal forrajeados con la hormiga escamolera (Cuadro 6). Por esto, la distribución espacial de L. apiculatum se correlacionó con la ubicación de arbustos y árboles infestados por hemípteros (^{Ramos y Levieux, 1992}), ya que la hormiga escamolera se alimenta vía trofobiosis de las secreciones azucaradas de estos insectos e incluye pupas de insectos, crustáceos, anélidos, moluscos, vertebrados muertos, excretas de animales y néctar de las flores de Opuntia spp. (^{Velasco et al., 2007}).

Cuadro 6 Resultados de regresión de Poisson para la presencia de Liometopum apiculatum Mayr por sustrato forrajero en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

Algunas especies de hormigas muestran hábitos selectivos en su proceso de forrajeo (^{Cortes y León, 2003}). En México, L. apiculatum sigue este patrón al asociarse a hábitats con matorrales xerófilos (^{Esparza et al., 2008}; ^{Cruz et al., 2014}). La asociación observada entre la hormiga y los sustratos forrajeros palmas, magueyes y nopales, se refiere a la alimenticia, pero también a la protección contra depredadores y temperaturas altas (^{Miller, 2007}). Una relación mutualista ocurre entre la hormiga escamolera y O. imbricata, ambas especies se benefician, una obtiene alimento de la otra (néctar de inflorescencias) y la otra se protege de herbívoros y depredadores de semillas, ya que agrede y emite olor desagradable (^{Mackay y Mackay, 2002}).

Los sustratos de forrajeo (palma y maguey) próximos a los nidos estaban infestados por insectos escama (Hemíptera). Estos hemípteros poseen un estilete bucal y lo insertan en las plantas (Yucca spp., A. salimana y Opuntia spp.); las hormigas escamoleras tocan con sus antenas esa estructura para estimularla a expulsar sus secreciones azucaradas (^{Gullan y Kosztarab, 1997}; ^{Delfino y Buffa, 2000}; ^{Lara et al., 2015}) de las que se alimentan. Al respecto, ^{Cruz et al. (2014)} y ^{Lara et al. (2015)} reportaron la infestación de A. salmiana con el pseudocóccido Dysmicoccus brevipes y Coccoidea fallen y la relación de la hormiga con la planta de nopal, que probablemente permite utilizar sus compuestos florales como alimento y como sitios de protección termal. Además de palmas, magueyes y nopales para forrajear, las otras plantas arbustivas presentan un arreglo ecológico estratégico que protege a la hormiga durante su actividad forrajera (^{Ramos y Levieux, 1992}). La estructura de la vegetación y la cobertura del suelo tienen un efecto en los requerimientos de la hormiga, la cobertura vegetal mayor ofrece disponibilidad mayor de recursos alimenticios y propicia el establecimiento de mantillo sobre el suelo, que crea un microclima que protege a las hormigas (^{Ramos et al., 1988}; ^{Lara et al., 2015}).

El análisis de correspondencia simple mostró la asociación entre sustratos forrajeados y L. apiculatum y describió tres conjuntos con la presencia de la hormiga (Figura 4). Sin embargo, el análisis de Kruskall-Wallis (H=2.00; p=0.3679) evidenció la ausencia de diferencias significativas con su presencia en los tres sustratos de forrajeo.

Figura 4 Representación de dos dimensiones de correspondencia simple entre la presencia de hormiga escamolera (Liometopum apiculatum Mayr) y los sustratos forrajeros en Villa González Ortega, Zacatecas, México. 

El orden de preferencia del forraje por L. apiculatum fue Yucca spp., A. salmiana y O. rastrera. La hormiga recorrió distancias mayores y realizó esfuerzo mayor de forrajeo (Ẋ=1.6) para forrajear Yucca spp. Pero, con el aumento de caminos de las colonias el esfuerzo de forrajeo disminuyó. Aunque la densidad de las palmas en el centro de México es menor que la de nopales y magueyes, su volumen es mayor y ofrece condiciones de forrajeo todo el año.

El establecimiento, subsistencia y persistencia de las colonias de la hormiga escamolera dependen del hábitat (^{Lara et al., 2015}) que le proporcione alimento, cobertura para descanso y sombra, o protección a los nidos y criaderos de hemípteros (^{Hölldobler y Wilson, 2008}). El área de forrajeo es importante para que los individuos de una colonia no compitan con los de otras por recursos. La actividad forrajera de L. apiculatum de marzo a septiembre presentó un pico a las 17:00 h, hasta en 580 m² por colonia (^{Ramos et al., 1988}; ^{Mackay y Mackay, 2002}). En este proceso, la cobertura del suelo, como hierbas, arbustos, magueyes y nopales, brinda protección a L. apiculatum en los periodos con temperaturas altas (^{Cruz et al., 2014}); pero cuando hay escasez de cobertura L. apiculatum tiene opción de construir galerías y túneles (^{Ramos et al., 1986}).

La presión en las colonias de hormiga escamolera en gran parte de sus áreas de distribución, se relaciona con la demanda del recurso. Esto pone en riesgo la supervivencia y persistencia de la especie en México. Por esta demanda y la importancia económica en los meses más secos (febrero a abril), en el centro norte de México, sin cultivos agrícolas de secano, la extracción del escamol pone en riesgo las colonias de la hormiga y su producción (^{Ramos et al., 2006}; ^{Esparza et al., 2008}; ^{Tarango, 2012}; ^{Cruz et al., 2014}; ^{Lara et al., 2015}).

Los estudios del manejo y conservación de las áreas de distribución de la hormiga escamolera son escasos. Es necesario investigar para definir la estructura vegetal que permita conservar a la hormiga, ampliar o mejorar sus hábitats y aumentar su producción. Esto incluye manejo del ganado doméstico, conservación de suelo y agua, y condicionar la extracción del escamol a una norma técnica, que permita conservar el recurso para las generaciones próximas.

Conclusiones

En Villa González Ortega, Zacatecas, L. apiculatum utiliza para anidar principalmente A. salmiana y Yucca spp. Cada colonia conduce su actividad forrajera frecuentemente con tres, cuatro y cinco caminos. Las distancias curvilíneas y recta de forrajeo y los sustratos de forrajeo varían ampliamente.