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Introducción
Dados los cambios recientes en el clima global (IPCC, 2007), hay un comportamiento nuevo en la fenología, el crecimiento y la dinámica poblacional de diversas especies arbóreas (Parmesan y Yohe, 2003; Parmesan, C. 2006). Estos cambios ecológicos se pueden reflejar en los límites de su distribución, donde las condiciones ambientales se tornan extremas y donde es probable que las consecuencias sean más severas, debido a una sensibilidad mayor de estas especies ante el calentamiento global (Hampe y Petit, 2005; Kullman, 2005).
En función de las zonas arbóreas afectadas por el aumento de la temperatura global, se espera un frente de avance en los límites superiores de zonas montañosas y en el límite norte de su distribución, donde las temperaturas bajas dejan de ser limitantes. Además, se vislumbra un frente de retroceso en las cotas más bajas de las montañas o en el límite meridional de su distribución, donde las condiciones de temperatura tienden a ser más elevadas y las sequías más frecuentes y con mayor intensidad (Matías, 2012).
En el límite superior del bosque, específicamente en las zonas de transición como el ecotono bosque-pastizal alpino, existe evidencia de un avance del límite arbóreo debido al aumento en la temperatura (Kullman, 1990; Körner y Paulsen, 2004;Körner, 2012), y una de las respuestas más claras es el reclutamiento de plántulas nuevas e incremento de brinzales (Juntunen y Neuvonen, 2006). Puesto que el reclutamiento es un factor determinante en el control de la dinámica poblacional en el límite forestal (Rickebusch et al., 2007), el aumento detectado en la tasa de reclutamiento de algunas especies arbóreas a lo largo de su límite altitudinal o latitudinal de distribución, puede indicar un avance en su distribución (Stöklin y Körner, 1999; Kullman, 2002; Harsch et al., 2009; Kullman, 2010).
Los modelos para diferentes escenarios climáticos sugieren aumento en la temperatura y decremento en la precipitación en la región centro de México (Villers y Trejo, 2004; IPCC, 2007; Seager et al., 2009; Stahle et al., 2012; Stahle et al., 2016). Estos escenarios impactarían a los bosques de alta montaña del país, los cuales se distribuyen sobre 3500 m, se encuentran a lo largo del Sistema Volcánico Transmexicano y se caracterizan por el dominio de Pinus hartwegii Lindl. (Arriaga y Gómez, 2004; Franco et al., 2006; Ricker et al., 2007; Endara et al., 2013).
La formación de anillos de crecimiento anual en P. hartwegii permite su uso en reconstrucciones climáticas y el análisis de periodos de sequía o periodos húmedos en la zona centro de México, a través de la relación en tre el crecimiento radial y factores climáticos (Biondi, 2001; Biondi et al., 2009; Villanueva et al., 2015; Astudillo et al., 2016); lo cual confiere a esta especie una importancia singular en el estudio del cambio climático.
Los eventos de sequía o lluvia extrema se relacionan con las anomalías de la temperatura superficial en el Océano Pacífico Tropical, que son moduladas por fuerzas oceánico-atmosféricas de gran escala como El Niño-Oscilación del Sur (ENOS). El ENOS en su fase cálida causa sequías extremas en el centro y el sur de México, pero en su fase fría ocasiona un efecto contrario (Stahle et al., 1998; Méndez y Magaña, 2010; Stahle et al., 2012). Otros estudios para la misma zona geográfica muestran que la temperatura del aire también se modifica, y aumenta durante eventos ENOS de fase cálida, para disminuir en la fase fría (Enfield, 1996; Giannini et al., 2001; Karmalkar et al., 2011).
Dado que el límite superior arbóreo en los bosques de alta montaña son sensibles a la temperatura, es necesario generar información científica acerca de la influencia de esta variable climática sobre los árboles que lo conforman, tales como proporcionar evidencia de su posible avance como respuesta al incremento de la temperatura. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue evaluar los cambios en el frente de avance de P. hartwegii en el ecotono bosque-pastizal alpino, fundamentado en el patrón de reclutamiento de la especie y su relación con el clima, a través del uso de registros meteorológicos, series de anillos de crecimiento e índices de ENOS. La hipótesis fue que el incremento en el reclutamiento de P. hartwegii más allá del límite arbóreo, está ligado al aumento reciente de la temperatura en la región.
Materiales y Métodos
Área de estudio
Los datos para el estudio se obtuvieron de Monte Tláloc, elevación que forma parte del Sistema Volcánico Transmexicano, la ubicación aproximada de la parte central de la montaña es 19° 24’ 54’’ N y 98° 42’ 51’’ O con una altitud de 4125 m, se encuentra en el Estado de México y colinda con los estados de Puebla y Tlaxcala (Figura 1).
Figura 1 Localización geográfica de Monte Tláloc en el Sistema Volcánico Transmexicano. La imagen en el ángulo inferior izquierdo corresponde al muestreo por encima del límite arbóreo (4000 m).
El clima en Monte Tláloc donde P. hartwegii es el componente dominante de la vegetación arbórea, es semifrío y con lluvia en verano (García, 2004). Los registros climáticos de la estación meteorológica más cercana al sitio, indican una temperatura media de 16.4, máxima de 25.1 y mínima de 7.7 °C, así como una precipitación promedio anual de 612 mm (Figura 2).
Figura 2 Distribución mensual promedio de temperatura y precipitación registrada en la estación meteorológica Chapingo, México (19.5° N, 98.9° O, 2250 m), periodo 1955 a 2009 (CLICOM, 2015).
El tipo de suelo dominante en Monte Tláloc es el andosol, con cantidad de humus adecuado para el desarrollo de bosques templados de coníferas, compuestos por Abies religiosa (Kunth) Schltdl. y Cham. y P. hartwegii. Sin embargo, en altitudes mayores P. hartwegii es la especie dominante formando rodales puros sobre 3500 m (Endara, et al., 2012). En esa altitud, el suelo es poco profundo y de tipo litosol, donde la vegetación herbácea está compuesta por gramíneas amacolladas del género Calamagrostis y Festuca, las cuales son características del pastizal alpino (Montero, 2002); mientras que la vegetación arbustiva se compone de individuos dispersos de Juniperus monticola Mart. (Giménez y Escamilla, 1999; Villanueva et al., 2016).
Procedimiento de muestreo y obtención de datos
Con el propósito de obtener datos de árboles establecidos en tiempo reciente y determinar su edad, se eligió el ecotono bosque-pastizal alpino, equivalente al definido por Körner y Paulsen (2004); zona de la montaña que implica una invasión reciente de P. hartwegii y en consecuencia, el muestreo de árboles jóvenes permitiera el análisis de la influencia climática sobre el reclutamiento de la especie a una resolución anual.
El muestreo se realizó en octubre y noviembre de 2013. Los datos se recolectaron en las exposiciones de ladera Norte, Este, Sur, y Oeste. En cada exposición se definieron dos líneas de muestreo a una distancia una de otra de 100 m. En cada línea se establecieron cuatro parcelas circulares de 18 m de radio por encima del límite arbóreo (4000 m), y se distribuyeron sistemáticamente en sitios con mayor elevación a una separación de 200 m de distancia entre los puntos centrales de cada parcela (puntos de muestreo). Los puntos de muestreo se derivaron de su diseño previo sobre una imagen satelital para la zona (Google Inc., 2013), estas se cargaron en un Geoposicionador Satelital (GPS) y se ubicaron en campo; de esta manera se muestrearon 32 parcelas en una superficie de 3.2 ha (Figura 1).
Para cada árbol en las parcelas de muestreo se registraron datos de altura y diámetro basal. Una submuestra de árboles de las clases dominantes se tomó para determinar la edad, las cuales se recolectaron considerando dos núcleos de crecimiento o un número mayor en caso de no obtener el centro del árbol. Para los árboles con diámetro basal mayor a 10 cm, los núcleos se recolectaron lo más cercano a la base del fuste con un taladro de Pressler de 5 mm de diámetro interno, y para los árboles con diámetro menor a 10 cm se cortaron con un serrucho manual para obtener una sección transversal, lo más cercano a la superficie del suelo.
Los núcleos de crecimiento se montaron, lijaron y fecharon acorde a técnicas dendrocronológicas convencionales (Stokes y Smiley, 1968; Fritts, 1976). Las muestras se fecharon al año exacto de su formación y la calidad del fechado se corroboró con el programa COFECHA (Holmes, 1983; Grissino-Mayer, 2001). En muestras jóvenes con poca variación interanual en crecimiento, se realizó un conteo de anillos con un microscopio estereoscópico para determinar la fecha de su establecimiento. Para mejorar la estimación del año de establecimiento de los árboles, se realizaron correlaciones simples entre diámetro de fuste contra edad y altura contra edad. Así, se fecharon 100 de 269 árboles muestreados (37 %) y dado que la relación entre el diámetro y la edad fue mayor (r=0.80, p≤0.01) a la obtenida entre la altura y la edad (r=0.70, p≤0.01), la primera correlación se utilizó para generar una ecuación de regresión y estimar la edad de los árboles no fechados. La distribución de edades de P. hartwegii consideró a todos los árboles muestreados en las cuatro laderas de Monte Tláloc.
Influencia del clima en el reclutamiento
La influencia climática sobre el reclutamiento se analizó a través del registro de datos climáticos de la estación Chapingo (1955-2009). Para ello se generó una serie climática de temperatura promedio, máxima y mínima, así como una de precipitación; además se usó la cronología de ancho de anillo de P. hartwegii (1947-2012) procedente de árboles ubicados por debajo del límite superior arbóreo de la zona de estudio (Astudillo et al., 2016). La variación interanual y multianual de los índices de crecimiento de dicha cronología se utilizó como referencia para comparar periodos de reclutamiento por encima del límite arbóreo.
Dado que ENOS tiene una influencia significativa en la variabilidad interanual y multianual del clima en México (Magaña et al., 1999; Méndez y Magaña, 2010), se analizaron datos del Índice de Oscilación del Sur (IOS) obtenidos de la (NOAA, 2015) como indicador de ENOS. Estos índices describen las diferencias de presión a nivel del mar entre las islas de Tahití y Darwin, Australia (Trenberth y Hoar, 1997). Periodos con valores negativos (positivos) del IOS coinciden con aguas anormalmente cálidas (o frías) a lo largo del oeste del Océano Pacífico Tropical, típico de episodios de El Niño y La Niña (NOAA, 2014a, NOAA, 2014b).
Resultados y Discusión
El reclutamiento de árboles del periodo 1947 a 1979 incluyó sólo 7 % de los individuos fechados. El reclutamiento mayor ocurrió desde finales de la década de 1970 a 2012 (93 %), con tasa promedio de reclutamiento anual de 5 % en ese periodo (Figura 3A).
Figura 3 Comparación del reclutamiento de árboles, temperatura máxima anual, serie de anillo total, e Índice de Oscilación del Sur (IOS). (A) Reclutamiento anual de P. hartwegii en el ecotono bosque-pastizal alpino. Las barras en gris intenso marcan los pulsos en el reclutamiento, las barras en gris tenue marcan un reclutamiento menor. (B) Promedio de precipitación (línea punteada) y temperatura máxima (línea sólida) en la estación Chapingo 1955 a 2009. (C) Serie de Índice de Ancho de Anillo (IAA) de P. hartwegii (línea sólida) e IOS (línea discontinua), periodo 1947-2012; la línea gris horizontal indica el promedio del IAA; los valores negativos del IOS constituyen episodios de El Niño; valores positivos indican episodios de La Niña.
Los registros climáticos de la estación Chapingo señalan un incremento en la temperatura máxima de dos 2 °C desde 1955 y una disminución en la precipitación de 62 mm (Figura 3B). De estas dos variables, la temperatura tendría una mayor influencia sobre el reclutamiento de P. hartwegii y, en particular, la temperatura máxima con un aumento de 3 °C (23 a 26 °C) desde finales de la década de 1970 hasta el 2009, con un valor de 28 °C en 1998. Estos años coinciden con el mayor reclutamiento de individuos de P. hartwegii (Cuadro 1).
Cuadro 1 Correlación entre la temperatura promedio, máxima, mínima y la precipitación con el número de árboles establecidos, periodo 1955-2009.
La influencia de ENOS ocasionó reclutamiento mayor de P. hartwegii durante episodios intensos El Niño (como en 1957, 1986, 1998, 2004, 2006 y 2009) cuando el crecimiento radial de los árboles presentes a menor altitud fue menor al promedio (Figura 3C). Durante episodios La Niña, (como en 1950, 1955 a 1956, 1964, 1970 a 1971, 1974 a 1975, 1984 a 1985, 1988 a 1989, 1999 a 2000, 2007 a 2008 y 2010 a 2011), hay un decremento consistente en el número de árboles sobrevivientes, excepto en 1970, cuando en la mayoría de los casos el crecimiento radial de los árboles a menor altitud fue superior al promedio (Figura 3C).
De acuerdo con nuestra hipótesis un incremento en la temperatura favoreció un reclutamiento mayor de P. hartwegii. Esta evidencia es consistente con estudios relacionados con el cambio de la posición del límite superior arbóreo en el mundo y la invasión de árboles a mayor altitud con temperaturas más elevadas (Körner, 1998; Harsch et al., 2009; Kullman, 2010). En México, las temperaturas bajas han restringido la colonización y crecimiento de P. hartwegii sobre los 4000 m en las principales elevaciones volcánicas de la región central del país, de acuerdo con los estudios de Beaman (1962) y Lauer (1978). Por lo tanto, el reclutamiento exitoso por encima de este límite altitudinal en Monte Tláloc probablemente indique un cambio hacia temperaturas más elevadas en esta zona.
Aunque en nuestro estudio la precipitación no tuvo influencia significativa en los años de mayor reclutamiento, la presencia de humedad en años previos (La Niña) podría ser importante en la abundancia de árboles reclutados para el año siguiente, una vez que la humedad queda almacenada en el suelo y las temperaturas son óptimas (Kullman, 2002; Harsch, 2009). Una excepción a este razonamiento son los años previos a 1998 y 2004, cuando no se registran episodios La Niña. No obstante, para el caso de Monte Tláloc, en dichos años, además de temperaturas altas, también hubo lluvias sobre el promedio histórico en el verano.
La presencia de incendios, en particular superficiales o de baja intensidad, es un factor favorable para el reclutamiento de plántulas de P. hartwegii porque elimina la competencia física con los zacatonales y aporta más nutrientes al suelo mediante la ceniza (Rodríguez et al., 2004.), pero este beneficio sería posible sólo con el aporte de humedad adicional. En nuestro estudio, el pulso de reclutamiento más importante corresponde a 1998 y coincide con el año en el que se registraron más incendios forestales en la región centro de México (Rodríguez y Pyne, 1999; Duncan et al., 2003), aún en montañas altas como el Pico de Orizaba, donde se documentó incendios forestales en 1998 por medio de las marcas por fuego en árboles de P. hartwegii (Yocom y Fulé, 2012). Tales incendios es probable que sucedieran en Monte Tláloc durante la primavera (marzo-mayo) de 1998, periodo que coincide con episodios cálidos de ENSO, pero no en el verano del mismo año, cuando las condiciones fueron contrarias (La Niña) (NOAA, 2015). Por lo tanto, es probable que una lluvia abundante después de un incendio en la zona de estudio, haya favorecido el establecimiento de plántulas.
El mismo principio de incendios previos, los cuales probablemente sucedieron durante las sequías intensas registradas para la región centro del país en 1953 y 1982 (Florescano, 1980; Metcalfe, 1987; Duncan et al., 2003), seguido por años húmedos y posterior reclutamiento, podría aplicarse en los pulsos de 1957 y 1986. Los pulsos en el reclutamiento en 2002, 2004, 2006 y 2009, es poco probable que se atribuyan a incendios previos en el área, pues no existen registros de condiciones que los favorecieran; de haber existido incendios en esos años y por encima del límite arbóreo, las plántulas establecidas habrían sucumbido ante tal siniestro, al ser más susceptibles al fuego en esta etapa de desarrollo (Velázquez et al., 1986; Vélez, 2009).
Los resultados aportan evidencia adicional sobre el reclutamiento de árboles en el ecotono estudiado, pues se determinó que este tiene mayor éxito cuando se combinan condiciones de mayor temperatura y humedad disponible en el suelo. Por lo anterior, este hallazgo sugiere que no sólo bastan condiciones óptimas de temperatura a mayor elevación, sino que también es crucial un aporte de humedad suficiente que se almacene en el perfil del suelo, previo al inicio de la estación de crecimiento, para promover el desarrollo de los árboles.
Dado que el aumento en la temperatura tiene asociación directa con una mayor evapotranspiración, la combinación de estos factores estresantes resulta en poca productividad fotosintética (Marino C., 2002), lo cual ejerce un efecto negativo en el crecimiento y supervivencia de los árboles (Camarero y Gutiérrez, 2004; McDowell et al., 2010). Además, los suelos pobres y altamente permeables, como los que prevalecen en el ecotono bosque-pastizal alpino de Monte Tláloc, tienden a secarse rápidamente y esto afecta a los árboles más jóvenes en el mismo sentido (Holtmeier et al., 2003; Holtmeier y Broll, 2005). De esta forma, cabe esperar que el estrés hídrico sea más severo en el ecotono estudiado y aumente la ocurrencia de incendios. Incendios frecuentes en el límite superior arbóreo de P. hartwegii reducen población (Miranda y Hernández, 1985; Rodríguez et al., 2004.), lo que inhibiría su colonización sobre 4000 m, ya fuese por ausencia de germoplasma, o al eliminar directamente las plántulas establecidas.
La falta de consistencia entre el reclutamiento de árboles y la presencia de lluvia implica que durante episodios La Niña, aunque favorece un aumento en la precipitación para la región centro de México (Magaña et al., 2003), las temperaturas bajas extremas fueron dominantes incluso hasta finales de la primavera (Karmalkar et al., 2011; NOAA, 2014b). Por lo tanto, la probabilidad de presentarse heladas intensas y caída de nieve en Monte Tláloc durante estos episodios fue elevada, e implicaría la causa de mortalidad en las plántulas, como se deduce del establecimiento escaso de árboles en tales años.
La mortalidad de árboles jóvenes a altitudes elevadas, probablemente influenciada por heladas intensas y caída de nieve hasta finales de la primavera, limita el periodo de crecimiento (Hofgaard et al., 2009), pero además, repercute negativamente al producir daños en los tejidos de la planta, lo que afecta su desarrollo (Holtmeier, 2009; Körner, 2012). Además, durante estos episodios, los árboles en etapas tempranas de desarrollo son más susceptibles a sufrir infecciones por hongos (Stöklin y Körner, 1999), lo que resulta en una densidad poblacional limitada.
La comparación entre el reclutamiento de P. hartwegii y los índices de ancho de anillos de la misma especie, establecidos debajo del límite arbóreo, sugiere que los árboles jóvenes en el ecotono bosque-pastizal alpino no responden de igual forma a un aumento de temperatura, comparados con árboles maduros ubicados a menor altitud. Esta ausencia de sincronía, indicaría que el aumento de la temperatura, aparejada con una disminución en la precipitación en Monte Tláloc, impacta negativamente el crecimiento radial de P. hartwegii en las cotas más bajas. Esta situación es consistente con datos para otras especies en bosques en el límite superior arbóreo (Barber et al., 2000; Lloyd y Fastie, 2002; D’ Arrigo et al., 2004; Jolly et al., 2005; Sidor et al., 2015).
La disminución en la precipitación puede reducir el crecimiento radial en forma progresiva (Bogino et al., 2009; Sánchez et al., 2012) y, además, la presencia de varios años de sequía reduce la capacidad de recuperación del arbolado después de un episodio extremo (Martínez V., 2012). Este debilitamiento general de los individuos puede derivar en una mayor sensibilidad y muerte del arbolado ante el ataque de plagas e incendios, los cuales también se incrementan con una mayor temperatura (Villers y Trejo, 1998; Bigler et al., 2006; PROBOSQUE. 2010.).
Las temperaturas altas y las sequías más frecuentes en Monte Tláloc pueden afectar el proceso de establecimiento de nuevos individuos por debajo del límite arbóreo, ya que las fases de plántula y juvenil son más sensibles a la carencia de humedad en el ciclo ontogenético de los árboles. Entonces es posible que aumente la tasa de mortalidad en estas zonas del bosque, y llegar incluso a una carencia de reclutamiento en los veranos con menor lluvia (Castro et al., 2004; Mendoza et al., 2009), lo que se traduce en la presencia de poblaciones envejecidas. Así, a largo plazo, puede disminuir su densidad poblacional y propiciar una contracción en el intervalo de menor altitud de la distribución de la especie.
Conclusiones
La tendencia en el reclutamiento de P. hartwegii en el ecotono bosque-pastizal alpino de Monte Tláloc fue posible por la combinación de un aumento en la temperatura máxima anual y la presencia de humedad, detectada con registros climáticos de los 66 años recientes, y fue más evidente a finales de la década de 1970 a 2009. El mayor reclutamiento de P. hartwegii ocurrió durante la fase cálida de ENOS; además, las condiciones buenas de humedad en años La Niña o en un año previo, favorecieron este establecimiento.
El avance del bosque hacia cotas más altas de la montaña ocurre por la tendencia a un aumento en la temperatura. Sin embargo este proceso no está garantizado, por la tendencia a una disminución de la precipitación en especial cuando las plántulas nuevas no tienen un sistema radical extenso que les permita explorar un mayor volumen de suelo y satisfacer su requerimiento hídrico.
Si estas condiciones climáticas continúan, es probable la contracción de las poblaciones de la especie en las cotas más bajas del bosque, como fue verificado en nuestro estudio con los crecimientos radiales observados.
