Introducción

El maíz (Zea mays L.) es la base de la alimentación de México y otras culturas. México es el centro de origen del maíz y su nixtamalización es importante en el aporte nutricional de este cereal. los productos de maíz nixtamalizado, como las tortillas y botanas, se consumen en países tan diversos como China y Australia.

Los maíces blanco y amarillo son los más usados para la elaboración de productos nixtamalizados, pero en otras regiones, sobre todo del centro de México, se usan variedades pigmentadas con colores rojo, azul, morado y negro, los cuales se deben a las antocianinas presentes, principalmente, en el pericarpio y la capa de aleurona. Las personas de esas regiones prefieren el consumo de tortillas, tamales y atoles con estos maíces pigmentados porque, ellos dicen, el sabor y textura es diferente a los elaborados con maíz blanco y amarillo. Estudios realizados en el almidón de maíces pigmentados mostraron características fisicoquímicas, moleculares y estructurales similares (^{Agama-Acevedo et al., 2005}, ²⁰⁰⁸), pero investigaciones con tortillas elaboradas con maíces pigmentados muestran menor digestibilidad del almidón (^{Hernández-Uribe et al., 2007}), y podría haber un efecto de las antocianinas. Hay estudios en maíces pigmentados enfocados al aislamiento de las antocianinas para su uso farmacéutico y alimentario, y otros al uso de los maíces pigmentados para elaborar alimentos que presenten propiedades antioxidantes.

Este ensayo muestra la importancia de las interacciones entre antocianinas y carbohidratos, los posibles mecanismos para disminuir la digestión y absorción de los carbohidratos glucémicos, así como hacía donde deberían dirigirse los esfuerzos de investigación para avanzar en el conocimiento sobre esta temática.

Generalidades del maíz

El maíz es una de las planta con mayor domesticación y evolución y, además, su diversidad genética está concentrada en Mesoamérica, principalmente en México, que es el principal centro de origen, domesticación y diversificación del maíz. La diversidad es muy amplia Y en el país hay 59 razas de maíz descritas (^{Sánchez et al., 2000}), lo cual es un porcentaje significativo de las 220 a 300 razas existentes en América (^{Kato et al., 2009}). Las razas muestran variantes de grano pigmentado, con colores del negro hasta rosa pálido, y los más comunes son rojo y azul/ morado (^{Salinas, 2010}).

La producción mundial anual de maíz es superior a 1000 millones Mg y los principales productores son EE. UU., China, Brasil, Unión Europea, Argentina, y Ucrania (^{FAO, 2015}; ^{Singh et al., 2011}). En México la producción de maíz en el año 2012 fue 22 069 254 Mg (^{SIAP, 2013}). Sin embargo, no hay estadísticas oficiales actuales acerca de la producción mundial y nacional de los maíces pigmentados, y solamente hay datos reportados en los estados de Chiapas (^{Salinas et al., 2012a}), Sinaloa, Tlaxcala (^{Agama-Acevedo et al., 2011}) y Estado de México (^{Salinas et al., 2010}). Esto se debe a que los maíces pigmentados son producidos por agricultores de subsistencia, en pequeñas superficies, y la mayor parte de su producción es para autoconsumo. En el Estado de México y el estado de Puebla, la relación beneficio/costo de la producción de maíz azul es 2.24, lo cual es superior a la razón 1.57 del maíz comercial de grano blanco (^{Keleman y Hellin, 2009}). El desarrollo y cultivo de otras variedades e híbridos pigmentados aumenta en Bolivia, Alemania, China y EE.UU.

En México, el consumo diario promedio de maíz es 335 g, lo cual equivale a 122 kg año^-1 (^{FAO, 2012}), y es en forma de tortillas, gorditas, pinoles, atoles, tostadas, botanas, tamales, elotes y muchos otros (^{Figueroa et al., 2005}). El maíz también se usa en varias industrias como la textil, cosméticos y alimentaria (^{Rooney y Serna-Saldivar, 2003}), por lo cual su importancia económica es mundial.

Maíces pigmentados y sus productos

Los genotipos de maíz pigmentado son frecuentes en los Andes Peruanos, ya que los maíces pigmentados comprenden tanto los que deben su color a pigmentos como carotenoides (amarillos), como los que tienen pigmentos tipo antociano (rojos, morados, rosas, entre otros), compuestos presentes en el pericarpio y en la capa de aleurona o en ambas estructuras del grano (^{Wellhausen et al., 1951}; ^{Salinas, 2010}). Hay una presencia marginal (0.07 a 008 mg grano^-1) de estos polifenoles en el endospermo y el embrión (^{Cui et al., 2012}). La acumulación del pigmento en las estructuras del grano determina el posible uso de este tipo de maíces. Por ejemplo, si el pigmento se concentra en la aleurona, el grano se puede usar para la nixtamalización y elaborar productos con tonalidades azules, pero si se acumula en el pericarpio y en cantidad suficiente el grano pigmentado se podría utilizar para la extracción de pigmentos (^{Salinas et al., 1999}; ^{Salinas, 2009}).

En los estados de Chiapas, Oaxaca y el Estado de México, están las razas de maíces pigmentados: Olotillo, Tehua, Olotón, Tepecintle, Vandeño, Zapalote Chico y Grande, Bolita, Cónico, Mushito y Tuxpeño (^{Salinas-Moreno et al., 2012a}, ²⁰¹³), pero no hay estadísticas sobre su producción. La diversidad de maíces pigmentados y por lo tanto su diversidad de usos, se puede observar en sus propiedades físicas (Cuadro 1), las cuales son importantes para elegir el uso de los maíces pigmentados y las características de textura y sabor de los productos elaborados con ellos.

El consumo de maíces pigmentados aumentó en EE.UU., mientras que en México los maíces pigmentados se usan principalmente para elaborar tortillas en el autoconsumo, pero también se ocupan en pequeña escala en establecimientos comerciales de comida típica. Sin embargo, de la producción total de maíz en México, los maíces pigmentados representan solo el 10 %, lo cual indica un aprovechamiento bajo, pues su contenido nutricional y propiedades nutracéuticas representa una gran oportunidad para el desarrollo de nuevos productos, con nuevas o mejores características funcionales y nutricionales.

Las propiedades nutracéuticas de los maíces pigmentados están relacionadas con su contenido alto de antocianinas, las cuales poseen actividad biológica benéfica (antioxidante) derivada de sus metabolitos secundarios (^{Ruiz et al., 2008}; ^{Mora-Rochin et al., 2010}; ^{Mendoza-Díaz et al., 2012}). Estos compuestos tienen una acción positiva en la salud, por su actividad antioxidante, reducen la mutagénesis (^{López Martínez et al., 2009}; ^{Zhao et al., 2009}) y la proliferación del crecimiento de células cancerosas (^{Jing et al., 2008}; ^{Urias-Lugo et al., 2015}), y antiinflamatoria (^{Li et al., 2012}; ^{Zhu et al., 2013}). Además, las antocianinas del grano de maíz tienen acción protectora hacia las nefropatías que se desarrollan en pacientes con diabetes tipo 2 (^{Li et al., 2012}). Sin embargo, estas propiedades se pierden por la cocción del maíz antes de su consumo, por lo cual se debe estudiar como el tipo de cocción y la duración del tratamiento térmico afectan las propiedades de las antocianinas en el cuerpo humanos.

Composición química

La composición química del grano de maíz es afectada por el genotipo (variedad), por el medio ambiente y por las condiciones de cultivo (Cuadro 2).

En promedio, el contenido de proteína del maíz es 10 % y una gran parte se encuentra en el endospermo del grano. Los maíces pigmentados (azul y negro) tienen 8.2 a 9.4 % de proteína (^{Agama-Acevedo et al., 2005}; ^{Utrilla-Coello et al., 2009}), mientras que en el estado de Oaxaca las razas de maíces pigmentados adaptados a climas tropicales tienen 9.5 a 10.4 % y 10.1 a 10.6 % en climas subtropicales y en algunas formas segregantes de la raza Bolita hay una relación positiva entre la dureza del grano y el contenido de proteína que se atribuye a una mayor presencia de cuerpos proteínicos (prolaminas) que rodean a los gránulos de almidón (^{Salinas-Moreno et al., 2013}). En el grano de maíz puede presentarse una relación de endospermo vítreo: harinoso de 2:1, pero varía considerablemente de acuerdo con la raza (^{Inglett et al., 1970}).

El contenido de lípidos en el grano de maíz es alrededor de 5 % y están localizados principalmente en el germen. En los maíces pigmentados el contenido varía de 3.7 a 5 % (^{Agama-Acevedo et al., 2004}; ^{Salinas-Moreno et al., 2013}), pero en el endospermo de maíz azul hay solo 0.52 % (^{Utrilla-Coello et al., 2009}). El contenido de cenizas, esto es los minerales presentes en los maíces pigmentados, es ≈ 1-2%, y la mayoría está en el germen del grano.

Los carbohidratos son el componente mayoritario del grano de maíz, en los maíces pigmentados varían de 76 a 84 % (^{Agama-Acevedo et al., 2004}). El almidón es el principal carbohidrato del maíz y está formado por amilosa o componente lineal y la amilopectina o componente ramificado (Cuadro 3). El almidón de los maíces pigmentados presenta ≈20 % de amilosa, pero hay razas con 13 % (^{De la Rosa-Millán et al., 2010}), lo cual indica diferencias en la organización de estos dos componentes dentro del granulo del almidón y por lo tanto diferencias en sus propiedades funcionales y nutricionales. A pesar de la diversidad de razas de maíces pigmentados, hay pocos estudios sobre las características de su almidón, por lo cual se debe investigar más para potencializar su uso o aplicación.

Antocianinas

Las antocianinas son compuestos fenólicos del grupo de flavonoides (^{Escribano-Bailón et al., 2004}) y en su fórmula hay dos anillos aromáticos unidos por una estructura de tres carbonos (^{Gross, 1987}).

En su forma natural, esta estructura se encuentra esterificada a uno o varios azúcares, y se denominan antocianinas simples; pero si además del azúcar en la molécula hay un radical acilo, entonces son antocianinas aciladas (^{Strack y Wray, 1989}). El contenido de antocianinas varía entre razas (Cuadro 4); los maíces con contenido bajo de antocianinas son los maíces amarillos y rosas, con valores medios están los maíces azules, y los más altos están en los granos de colores morado y negro (^{Salinas-Moreno et al., 2013}).

En el maíz, las antocianidinas son peonidina (^{Aoki et al., 2002}; ^{Abdel-Aal et al., 2006}; ^{Montilla et al., 2011}; ^{Zilic et al., 2012}; ^{Salinas-Moreno, et al., 2012}b), malvidina (^{Caldwel y Peterson, 1992}), cianidina, (^{Aoki et al., 2002}; ^{Abdel-Aal et al., 2006}; ^{Zilic et al., 2012}) y pelargonidina (^{Aoki et al., 2002}; ^{Montilla et al., 2011}; ^{Zilic et al., 2012}) y los glucósidos de las antocianidinas son las antocianinas. Salinas-Moreno et al. (1999) analizaron las antocianinas en maíces de grano azul y rojo de cuatro razas, y encontraron que en los maíces de grano azul, las antocianinas derivan de cianidina y malvidina, y predominan los derivados de la primera; en los maíces de grano rojo provinieron de pelargonidina, cianidina, malvidina y un aglicón no identificado. La caracterización del tipo de antocianinas en los maíces pigmentados es importante, pero más importante es el efecto asociado al consumo de los maíces pigmentados, después de su procesamiento (e.g. nixtamalización). ^{Urias-Lugo et al. (2015)} evaluaron antocianinas de un híbrido de maíz azul y un maíz azul nativo, en la proliferación de células de cáncer de mama (MCF7), hígado (HepG2), colon (Caco2 y HT29) y próstata (PC3), y encontraron que los extractos acidificados presentaron una mayor actividad anti-proliferativa.

Capacidad antioxidante y biodisponibilidad

El maíz pigmentado presenta beneficios potenciales más allá de su valor nutricional. Así, los maíces azul y rojo inhiben la carcinogénesis colon-rectal en ratas macho (^{Hagiwara et al., 2001}), presentan propiedades antimutagénicas (^{Yoshimoto et al., 1999}) y captación de radicales libres (^{Del Pozo-Insfran et al., 2006}, 2007); éste ultimo es un mecanismo aceptado para la actividad antioxidante relacionado con la inhibición de la peroxidación lipídica (^{Brand-Williams et al., 1995}). La función de las antocianinas en las plantas es similar a las funciones de todos los flavonoides: antioxidante, fotoprotectora, mecanismos de defensas, así como otras funciones ecológicas (^{Escribano-Bailón et al., 2004}).

Debido al interés por el desarrollo de alimentos con maíz azul que presenten propiedades antioxidantes, el método de procesamiento es importante en la conservación de las propiedades bioactivas. En este sentido, se ha estudiado el efecto de la nixtamalización sobre los perfiles fitoquímicos (fenoles totales, antocianinas, ácido ferúlico, carotenoides) y capacidad antioxidante de cinco tipos de maíz procesados en masa, tortillas y totopos; se observó que el proceso de nixtamalización redujo significativamente el contenido de fenoles totales y capacidad antioxidante en comparación con los granos crudos (^{De la Parra et al., 2007}). Además, ^{Bello-Pérez et al. (2015)} estudiaron el efecto de la nixtamalización ecológica (usando sales de calcio) sobre el contenido de antocianinas totales y capacidad antioxidante de tortillas de maíz azul; ellos encontraron que el método ecológico no fue un método agresivo, lo que conservó la capacidad antioxidante de las tortillas en comparación con el uso de cal en el método tradicional de nixtamalización.

Para establecer la ingesta final de las antocianinas y la capacidad antioxidante de los alimentos, como aquellos elaborados con maíz azul (Cuadro 5), es importante tener en cuenta los pre-tratamientos, el tipo de cocción, así como el tipo de producto a elaborar, es decir si se mezcla con otros ingredientes o materias primas. La estabilidad de las antocianinas depende del procesamiento del alimento y la formación de la matriz alimentaria, la cual puede protegerlas de factores como la luz, temperatura y humedad, durante el procesamiento, almacenamiento y consumo del producto (^{Escribano-Bailón et al., 2004}). Los compuestos fenólicos, con propiedades biológicas y químicas interactúan mediante enlaces no covalentes con macromoléculas (proteínas, lípidos y polisacáridos) en sistemas biológicos (^{Bordenave et al., 2014}), con un impacto positivo en las propiedades de textura, nutricionales y sensoriales del producto, lo cual repercute en su biodisponibilidad. Pero los estudios del uso del maíz azul para el desarrollo de alimentos funcionales son limitados, por lo cual se debe investigar más.

Carbohidratos

Los carbohidratos, el componente mayoritario de los maíces pigmentados, se encuentran en las células del endospermo, principalmente en forma de almidón. Los carbohidratos representan alrededor del 78 % del peso seco del grano, aunque algunas razas en las que se presentan variantes de maíz azul (Cuadro 2), alcanza hasta 84 %. En el grano de maíz hay una cantidad mínima de carbohidratos sencillos (monosacáridos y disacáridos) conocidos como azúcares y representan alrededor del 2 % del peso seco del grano. El almidón es el principal carbohidratos del maíz y en los maíces pigmentados hay mayor cantidad que en los maíces blancos (Cuadro 3), lo cual estaría relacionado con la biosíntesis del polisacárido y debe ser más estudiado. El almidón como componente mayoritario del grano de maíz, es el que más influencia las propiedades funcionales (textura) y nutricionales (aporte calórico) de los productos que se elaboran con este cereal como tortillas, tamales, pan, galletas, etc. El almidón está formado por dos macromoléculas de glucosa (amilosa y amilopectina); la amilosa es el componente esencialmente lineal y la amilopectina es el componente ramificado. La proporción de ambos componentes en el almidón repercuten en su funcionalidad. Así, almidones con 98-99 % de amilopectina proporcionan alta viscosidad, y almidones con mayor contenido de amilosa forman geles que se endurecen (retrogradan) más rápidamente (^{Biliaderis, 1991}). Los maíces usados en la industria de alimentos tienen una proporción (%) de amilosa: amilopectina de 30:70, por eso se denominan almidones normales. Según ^{De la Rosa-Millán et al. (2010)}, la amilosa varía de 13-28 % en maíces azul.

El almidón esta organizado en partículas discretas conocidos como gránulos, cuyo tamaño y forma depende de la fuente botánica (cereal, tubérculo, leguminosa, fruta). El almidón de maíz tiene dos poblaciones de gránulos: pequeños de 1-10 mm y grandes de 15-40 mm. A pesar que las dos poblaciones de gránulos están dentro de una misma fuente, estos tienen diferentes contenidos de amilosa y propiedades fisicoquímicas (^{Jane, 2006}). En almidón aislado de maíz azul se encontraron gránulos con tamaño entre 20 y 40 mm (^{Agama-Acevedo et al., 2008}). ^{Utrilla Coello et al. (2010)} encontraron una distribución bimodal en el almidón de maíz azul, donde el máximo del primer pico fue a las 3 mm y representaba 24 % del volumen total; el máximo del segundo pico se presentó en 9 mm y se refiere a la población de gránulos grandes, la cual representó 76 %. El almidón de maíces pigmentados, al igual que el almidón de otros cereales (trigo, arroz, cebada) presentó un patrón de difracción tipo -A (^{Agama-Acevedo et al., 2008}; ^{De la Rosa-Millan et al., 2010}).

^{Agama-Acevedo et al. (2013}) evaluaron las características del almidón y su relación con las enzimas de su biosíntesis durante el desarrollo del grano de dos variedades de maíz (blanco y azul); a los 50 días después de la polinización (ddp) el maíz azul acumuló mayor cantidad de almidón y menor contenido de amilosa. Además ellos encontraron dos isoformas de la enzima ramificante en el almidón de maíz azul, lo cual está relacionado con la producción de moléculas de amilopectina altamente ramificadas con cadenas cortas, dejando menor espacio disponible dentro de la estructura granular para la síntesis de amilosa. En ese estudio el almidón de maíz azul presentó una mayor temperatura y entalpía de gelatinización que el almidón del maíz blanco, que es importante durante la cocción del maíz y los productos que se elaboran con este cereal. En otros estudios no hubo diferencias en la temperatura de gelatinización y solo pequeños cambios en su entalpía (Agama-Acevedo et al., 2008; ^{De la Rosa-Millán et al., 2010}; ^{Utrilla-Coello et al., 2010}). Sin embargo, aún falta conocer la organización y distribución de las cadenas de amilopectina dentro del gránulo de almidón, ya que influyen en las propiedades fisicoquímicas y su digestibilidad.

Digestibilidad del almidón

El almidón es el componente mayoritario del maíz; así, los productos a base de este cereal representan un suministro importante de glucosa en la dieta humana. A principios de la década de 1990 se observó que había una fracción del almidón que no se hidrolizaba y lo llamaron almidón resistente (AR) (^{Englyst et al., 1992}). El consumo de AR fue relacionado con diversos beneficios a la salud, por lo que varios alimentos fueron analizados para conocer la cantidad de AR (^{Muir et al., 1994}; ^{Kritchevsky, 1995}; ^{Cummings et al., 1996}). Un tipo de AR se forma cuando los alimentos ricos en almidón son cocinados y almacenados, debido al fenómeno de retrogradación del almidón, el cual consiste en un re-arreglo de su estructura que no es reconocido por las a amilasas salival y pancreática, y no puede ser hidrolizado, siguiendo su tránsito hacía el intestino grueso, donde es fermentado por las bacterias del colon. En tortillas de maíz nixtamalizado (granos blancos o amarillos), el incremento de AR fue directamente proporcional al tiempo de almacenamiento y fue favorecido a temperatura de 4 °C (^{Agama-Acevedo et al., 2005}). Sin embargo, las propiedades de digestibilidad del almidón en tortillas elaboradas con maíz azul, no fueron afectadas ni por el tiempo ni la temperatura de almacenamiento. El almidón disponible y el AR no presentaron cambio después de las 48 h de almacenamiento (^{Hernández-Uribe et al., 2007}). Esta característica en las tortillas de maíz azul fue relacionada con sus propiedades térmicas, debido a una baja tendencia a la retrogradación. No se sabía con certeza, si las diferencias encontradas en la digestibilidad del almidón de tortillas de maíz azul, eran debidas a las características físicas de los granos de maíz, al almidón per se o a las antocianinas presentes en el grano.

En cuanto a las características físicas del grano de maíz azul, este tiene un endospermo harinoso (^{Serna-Saldivar, 2010}). Las tortillas elaboradas con maíz blanco de endospermo harinoso, no presentaron un incremento en el contenido de AR durante el almacenamiento comparadas con las elaboradas con maíces blanco de endospermo intermedio o vítreo (^{Osorio Díaz et al., 2011}). Debido a esto, se pensó que el tipo de endospermo del maíz azul podría influenciar la hidrolisis enzimática del almidón.

La posibilidad de que las características morfológicas y la organización molecular del almidón, pudieran ser las responsables de las diferencias en la velocidad de hidrolisis enzimática, condujo a realizar la caracterización del almidón de variedades azules, las cuales diferían en el contenido de antocianinas. Las dos variedades de maíz azul mostraron mayor tamaño del gránulo de almidón, menor contenido de amilosa, requirieron mayor energía para desorganizase, debido a que presentaron mayor porcentaje de cristalinidad, comparados con los granos de maíz de una variedad blanca (^{Agama-Acevedo et al., 2005}, ²⁰⁰⁸). Debido a esto, las propiedades en la digestibilidad del almidón en tortillas se asociaron a las diferencias encontradas en el almidón presente de cada maíz. Sin embargo, cuando se analizaron variedades de maíz azul con valores similares de antocianinas, no se observaron diferencias considerables sobre todo en sus características moleculares (^{De la Rosa-Millan et al., 2010}).

El interés por conocer la velocidad de hidrolisis del almidón y sus repercusiones originó investigaciones que emulan las condiciones que ocurren durante el proceso de digestión en los seres humanos. El protocolo más utilizado es el propuesto por ^{Englys et al. (1992)}, que se basa en la velocidad de hidrolisis del almidón; considera que el almidón de digestión rápida (ADR) es hidrolizado durante los primeros 20 min, que el almidón de digestión lenta (ADL) es hidrolizado entre los 20 y 120 min, y que después de 120 min se encuentra el almidón que no se hidroliza o el AR. Pero más allá de la velocidad a la cual es digerido el almidón, la repercusión más importante es el efecto fisiológico que produce su consumo.

El ADR es hidrolizado en la primera fracción del intestino delgado, incrementando la glucosa en sangre inmediatamente después de su consumo, lo cual está asociado a múltiples factores de riegos relacionados con problemas de obesidad, enfermedades coronarias y problemas cardiacos (^{Ludwin, 2002}; ^{Brennan, 2005}). Por el contrario, el ADL es digerido lentamente a lo largo del intestino delgado con la consecuente liberación paulatina de glucosa, por lo que su consumo disminuye las respuestas de glucosa postprandial e insulinémica, así como los ácidos grasos (^{Seal et al., 2003}, ^{Ells et al., 2005}); así mismo, aunque no es del todo claro, se incrementa la sensación de saciedad. Esta clasificación del almidón y los beneficios atribuidos al ADL, aumentaron las investigaciones por incrementar el contenido de ADL en los alimentos, ya sea utilizando materias primas (principalmente cereales que poseen la característica de que su almidón sin cocinar es de digestión lenta) o por adicionar a la formulación del alimento almidones modificados con una velocidad de hidrólisis lenta. En barras nutritivas elaboradas con una mezcla de avena, cebada, trigo y maíz azul, se presentó mayor contenido de ADL (10.8 %), pero menos contenido de AR (3.6 %), comparados con las barras elaboradas donde el maíz azul se cambio por maíz blanco (7.1 % de ADL y 4. 4% de AR) (^{Utrilla-Coello et al., 2011}). El contenido más alto de ADL en la barra donde se usó maíz azul se atribuyó al mayor contenido de lípidos, proteínas y fracción indigerible soluble, los cuales formaron una matriz que ocasionó la hidrolisis lenta del almidón. ^{Carrera et al. (2015)} reportan un contenido de ADL de 39.8 y 24.6 % en la harina de maíz azul crudo y tostado, respectivamente, para la elaboración de pinole; estos valores fueron superiores a los obtenidos por maíz blanco para el mismo proceso. Estas diferencias pueden estar relacionadas con el contenido de antocianinas y su efecto en la digestibilidad de los carbohidratos, pero requiere de más investigación.

Aun no se sabe con claridad el efecto que pueden tener las antocianinas presentes en el maíz azul sobre la digestibilidad del almidón. Las antocianinas son clasificadas como flavonoides que están dentro del grupo de los polifenoles. Se ha sugerido que los polifenoles pueden: 1) “interferir” con las enzimas digestivas, alterando el proceso de digestión del almidón con reducción de la respuesta de glucosa postprandial, 2) tener un efecto sobre los transportadores de glucosa en el intestino delgado, 3) provocar cambios estructurales en el almidón por la unión con los flavonoides mediante enlaces no covalentes. Hasta el momento no se ha precisado el tipo de enlace entre el almidón y los polifenoles, ya que también se ha especulado la posibilidad de interacciones hidrofóbicas (^{Barros et al., 2012}). Aunque este último punto sigue en controversia, hay reportes de que la presencia de polifenoles (proanticianidina) reduce la digestibilidad del almidón (^{Barros et al., 2012}); otros reportan que la presencia de flavonoles modifica la estructura del almidón, provocando que la amilosa sea más susceptible al ataque por amilasas (^{Liu et al., 2011}). Además, los taninos incrementaron el AR (^{Barros et al., 2012}; ^{Mkandawire et al., 2013}), pero disminuyeron el ADL (^{Barros et al., 2012}). La información anterior no es clara, porque los autores no especifican si son taninos hidrolizables o taninos condensados, ya que los primeros están formados por ácido gálico, ácidos fenólicos y azúcares libres polimerizados de forma heterogénea, mientras que los segundos son flavonoides polimerizados. Estas diferencias estructurales de los taninos repercuten en su funcionalidad.

El efecto que los polifenoles pueden tener sobre la digestibilidad del almidón, dependerá del tipo y la cantidad de polifenol presente, del proceso de elaboración del producto, si se encuentra de forma natural o si es adicionado al alimento. Los polifenoles que son adicionados al alimento (más del 10 % en base al peso del almidón), producirán alteraciones estructurales en el almidón y en consecuencia la disminución de su digestibilidad; mientras que los polifenoles que se encuentran de manera natural en el alimento actúan como inhibidores de las enzimas a-amilasa y amiloglucosidasa (^{He et al., 2006}).

Fibra dietética

En el maíz, la fibra dietética se encuentra en el pericarpio y está constituida principalmente por arabinoxilanos, heteroxilanos, celulosa, y ácidos fenólicos, principalmente ácido ferúlico y diferúlico (^{Carvajal-Millan et al., 2007}). El ácido ferúlico es el compuesto fenólico predominante en el salvado de maíz y se encuentra unido a la pared celular (^{Fry, 1986}). En el grano de maíz pigmentado se han encontrado pigmentos en el pericarpio y en la capa de aleurona. La capa de aleurona del maíz azul contiene los pigmentos de antocianina que le confiere su color característico (^{Escalante-Aburto et al., 2013}). Cuando se usa el grano integral de los maíces pigmentados se tiene un plus porque el material puede presentar propiedades antioxidantes, que en años recientes ha cobrado importancia debido a los efectos que tiene en la salud de los humanos, lo cual dependerá del procesamiento del grano de maíz antes de su consumo.

Los arabinoxilanos se encuentran principalmente en la pared celular del endospermo, en la capa de aleurona y en el pericarpio del maíz (^{Carvajal-Millán et al., 2007}). Estos compuestos han generan gran interés debido a sus propiedades nutracéuticas, ya que al clasificarse como fibra soluble contribuyen en el control de la diabetes y enfermedades cardiovasculares. Los efectos de los arabinoxilanos en esos padecimientos es debido a que incrementan la absorción de minerales y mejoran la función del colon lo cual disminuye el riesgo de padecer cáncer colorectal (^{Saedd et al., 2011}). Además, los arabinoxilanos contribuyen en el transporte de compuestos fenólicos (ácido ferúlico y cúmarico) y oligómeros al colon, presentando características antioxidantes con potenciales beneficios a la salud (^{Vitaglione et al., 2008}).

En México, la nixtamalización es el principal proceso de transformación del maíz para su consumo. La cocción alcalina y el remojo en este proceso, provocan la disolución y el hinchamiento de las capas del pericarpio, esto hace que las paredes celulares de los componentes de la fibra dietética de esta parte del grano se vuelvan frágiles, facilitando su remoción, lo cual disminuye el contenido de fibra dietética insoluble (^{Paredes-López et al., 2006}). El proceso de nixtamalización de los maíces pigmentados afecta las antocianinas, ya que se reduce significativamente su contenido, lo cual se debe a que gran cantidad de estos compuestos se degradan por el pH alcalino y temperaturas altas. Además, otras estructuras químicas derivadas de los polifenoles son afectadas por el rompimiento de enlaces éster, y como consecuencia se liberan fenoles a la solución de cocimiento, La mayor parte de estos compuestos se encuentran en el pericarpio del grano y son eliminados durante el lavado del nixtamal (^{De la Parra et al., 2007}; E^{scalante-Aburto et al., 2013}). Es este sentido, se ha propuesto nuevos métodos de nixtamalización como la fraccionada y la extrusión, que en maíces pigmentados, han mostrado retener mayor cantidad de antocianinas (de 38 a 58 %) en los productos desarrollados con estas tecnologías. Además, durante el procesamiento se forman diferentes compuestos o se aumenta el contenido de algunos ya existentes, lo que cambia el perfil de antocianinas (^{Escalante-Aburto et al., 2013}).

Interacción de carbohidratos y antocianinas: aspectos nutracéuticos

El uso de maíces pigmentados ha tenido un incremento significativo para el desarrollo de alimentos con carácter funcional como tortillas (^{Del Pozo-Insfran et al., 2006}; de la Parra et al., 2007; Del Pozo-Insfran et al., 2007, ^{Mora-Rochin et al., 2010}; ^{Aguayo-Rojas et al., 2012}), galletas (^{Utrilla-Coello et al., 2011}) y botanas (^{Del Pozo-Insfran et al., 2006}, ²⁰⁰⁷), debido a su contenido de antocianinas y carbohidratos indigeribles. Sin embargo, hay pocos estudios que evalúen la interacción de los carbohidratos (polisacáridos amiláceos y no amiláceos) y las antocianinas en los alimentos, así como su efecto en la salud de los consumidores.

Los polisacáridos no amiláceos (fibra dietética) tienen una función esencial en la salud intestinal y estaría asociada de forma significativa con una reducción del colesterol y respuesta glucémica. Además, los compuestos fenólicos tienen propiedades antioxidantes e inhibidores de radicales libres que protegen contra el daño oxidativo a las células (^{Quiros-Sauceda et al., 2014}). Estas propiedades están asociadas con la estructura química de los compuestos fenólicos, que determinan sus propiedades fisiológicas y nutricionales, lo cual se debe considerar durante el desarrollo de alimentos nutracéuticos (Figura 1).

Figura 1 Efecto de las antocianinas y carbohidratos indigeribles para el desarrollo de alimentos nutracéuticos. 

Los compuestos fenólicos, incluyendo las antocianinas, afectan la digestibilidad del almidón y la respuesta postprandial de la glucosa, al interferir con las enzimas digestivas (^{Lo Piparo et al., 2008}; ^{Barros et al., 2012}, 2014; ^{Miao et al., 2014}) y con el transportador de glucosa en el borde de cepillo intestinal (^{Hanhineva et al., 2010}); así como en las propiedades nutricionales inducidas por las interacciones no covalentes entre los flavonoides (poliméricos o monoméricos) y el almidón (^{Bordenave et al., 2014}). En estudios realizados con alimentos que contenían compuestos fenólicos y carbohidratos, se observó que el contenido de AR aumentó cuando había mayor concentración de compuestos fenólicos (^{Barros et al., 2012}). Este aumento en el contenido de AR disminuía la cantidad de almidón que se digería y también la velocidad con la cual el almidón era digerido; esto significa que el almidón se digería más lentamente. La digestión lenta del almidón se ha asociada con efectos benéfico s a la salud como el control de la saciedad y el consumo más espaciado de los alimentos. Además, los compuestos fenólicos tuvieron un efecto sobre la digestibilidad del almidón in vitro (Deshpande y Salunke, 2006; ^{Barros et al., 2012}) e in vivo (^{Yoon et al., 1983}), y una disminución de la respuesta glucémica in vivo (^{Kim et al., 2011}; ^{Liu et al., 2011}; ^{Rojo et al., 2012}; ^{Wedick et al., 2012}).

El efecto de los carbohidratos de digestión lenta y un alto contenido de fibra dietética en el desarrollo de productos funcionales ha sido reportado (^{Ovando-Martínez et al., 2009}, ^{Gallegos-Infante et al., 2010a}, ^2010b; ^{Khan et al., 2013}; ^{Sun-Waterhouse et al., 2013}), así como el efecto de los compuestos fenólicos en la salud humana (^{Saura-Calixto, 2012}; ^{Wedick et al., 2012}). Sin embargo, los aspectos físico-químicos, sensoriales y nutricionales de la interacción entre los carbohidratos y las antocianinas y su efecto sobre la salud, aún no están del todo claros. En el caso de alimentos elaborados con maíces pigmentados donde se evalúe la interacción polisacáridos y antocianinas, y su efecto en las propiedades funcionales, sensoriales y nutricionales (efecto benéfico en la salud de los consumidores), requiere más investigación.

Perspectivas

El desarrollo de alimentos nutracéuticos es un área prioritaria para la industria de alimentos, sobre todo por el interés de tener alimentos saludables que ayuden a la prevención de enfermedades cronico-degenerativas. El sobrepeso y la obesidad son dos factores de riesgo importante para el desarrollo de dichas enfermedades como la diabetes, presión arterial alta y enfermedades cardiovasculares. Los maíces pigmentados, que se cultivan alrededor del mundo, han sido poco utilizados, ya que los maíces blancos y el amarillo son los comúnmente consumidos. La presencia de antocianinas en los maíces con tonalidades desde la negra hasta la roja, los sitúa como materias primas factibles para la elaboración de alimentos nutracéuticos como tortillas, cereales para el desayuno, botanas y pastas. Las interacciones que se produzcan entre las antocianinas y los polisacáridos presentes en los alimentos elaborados con los maíces pigmentados, y su impacto en la digestión del almidón, ayudaría a entender el aporte nutracéutico de estos productos y avanzar en el conocimiento de la relación estructurafunción de dichas interacciones.

Conclusiones

El maíz es el cereal básico de la alimentación de México y otros países. El uso de los maíces pigmentados para el desarrollo de alimentos ha sido poco en comparación con los maíces blancos y amarillo. Las antocianinas en los maíces pigmentados tienen un efecto antioxidante y pueden interaccionar con los polisacáridos (almidón y fibra dietética), lo cual limitaría la velocidad de digestión del almidón y por lo tanto del aporte de glucosa hacia la sangre después de su consumo. Los estudios realizados señalan algunas evidencias del efecto benéfico que pudiera tener el consumo de alimentos elaborados con maíces pigmentados, pero se requieren más investigaciones. Entender las interacciones antocianinas-polisacáridos en los alimentos elaborados con maíces pigmentados ayudaría al desarrollo de alimentos nutracéuticos con mejor impacto en la prevención de enfermedades como el sobrepeso y la obesidad.