Recursos naturales renovables

 

Ecuaciones alométricas para estimar biomasa y carbono de cuatro especies leñosas neotropicales con potencial para la restauración

 

Allometric equations used to estimate biomass and carbon in four neotropical tree species with restoration potential

 

David Douterlungne¹*, Angel M. Herrera-Gorocica², Bruce G. Ferguson¹, Ilyas Siddique³, Lorena Soto-Pinto¹

 

¹ El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Agricultura, Sociedad, y Ambiente. México.*Autor responsable (daviddouter@hotmail.com).

² Instituto Tecnológico de Conkal. México.

³ Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal de Santa Catarina. Brasil.

 

Recibido: agosto, 2012.
Aprobado: marzo, 2013.

 

Resumen

Un reto ambiental actual es reducir los gases de efecto invernadero (GEI) a través de la reforestación. Las plantaciones forestales con las especies y manejo adecuados secuestran carbono y recuperan áreas degradadas simultáneamente, pero es necesario refinar los métodos para estimar su biomasa. En la Selva Lacandona en México se cosecharon 103 árboles para determinar ecuaciones alométricas para cuatro especies abundantes en los Neotrópicos y con alto potencial pata la restauración: Guazuma ulmifolia, Trichospermum mexicanum, Inga vera y Ochroma pyramidale. Los mejores predictores de la biomasa fueron el diámetro a la altura del pecho y en la base; con ellos se generaron relaciones alométricas con r² mayor a 0.90. Con base en estas relaciones la acumulación promedio de biomasa en plantaciones mono-específicas de dos años de Inga, Ochroma, Trichospermum y Guazuma se calculó en 6.60, 30.80, 47.62 y 48.12 Mg ha^-1. Plantaciones de restauración con las dos últimas especies son una estrategia potencialmente eficiente para reducir el carbono atmosférico. La variabilidad alta inter-sitio e inter-especie, en parte relacionada con las diferencias en supervivencia y crecimiento, indica que diseños experimentales multisitios son necesarios para generalizar los resultados de estimación de biomasa.

Palabras clave: Guazuma ulmifolia, Inga vera, modelos polinomiales, Ochroma pyramidale, selva húmeda perennifolia, Trichospermum mexicanum.

 

Abstract

One of today's environmental challenges is reducing greenhouse gases (GHG) through reforestation. Forest plantations with adequate species composition and management sequester carbon and restore degraded areas simultaneously, but methods to estimate their biomass must be refined. In Mexico's Lacandon Jungle, 103 trees were harvested to determine allometric equations for four abundant Neotropical species with high potential for restoration: Guazuma ulmifolia, Trichospermum mexicanuum, Inga vera and Ochroma pyramidale. The best biomass predictors were diameter at breast height and at the base, which generated allometric relations with r² 0.90 or higher. Based on these relations, average biomass accumulation in two-year-old monocultures of Inga, Ochroma, Trichospermum and Guazuma were calculated at 6.60, 30.80, 47.62 and 48.12 Mg ha^-1. Restoration plantations with the last two species are a potentially efficient strategy to reduce atmospheric carbon. The high inter-site and inter-species variability, partly related to differences in survival and growth, indicate the need for multi-site experimental designs in otder to generalize the results of biomass estimation.

Key words: Guazuma ulmifolia, Inga vera, polynomial models, Ochroma pyramidale, evergreen rain forest, Trichospermum mexicanum.

 

INTRODUCCIÓN

A pesar de la importancia actual de cuantificar la biomasa en plantaciones forestales, la precisión de las ecuaciones alométricas que estiman la biomasa seca de árboles basada en sus dimensiones es deficiente (Alexander et al., 2011; Nair, 2011; van Breugel et al., 2011b). La acumulación de biomasa en plantaciones es un indicador de la complejidad estructural, la productividad ecosistémica y el secuestro de carbono. Este último es extremadamente relevante en el contexto del cambio climático. Se estima que 6 % de la superficie global (1×10¹² ha) son tierras degradadas que reforestadas se convertirían en sumideros importantes de carbono (GPFLR 2009). Plantaciones forestales con especies "marco" (framework species) pueden tener una función importante ya que simultáneamente secuestran carbono y catalizan la sucesión en áreas degradadas. Las especies marco son útiles para la restauración al tener: 1) tasas altas de supervivencia y crecimiento en condiciones degradadas, 2) desarrollo rápido de la copa que suprime arvenses heliófilas de competencia agresiva y 3) alimentos y perchas que atraen fauna dispersora de semillas (Goosem y Tucker, 1995). Las relaciones alométricas de especies no comerciales empleadas en la restauración ecológica en los trópicos son aún escasas. Tampoco existen muchas ecuaciones calibradas para árboles juveniles (Hughes et al., 1999; Cole y Ewel, 2006) a pesar de que árboles con diámetro a la altura del pecho (DAP) menor a 10 cm contribuyen hasta 15 % de la biomasa aérea (BA) en plantaciones jóvenes (Preece et al., 2012).

Este estudio incluyó árboles pioneros abundantes en la vegetación secundaria Neotropical y con potencial para fungir como especies marco. Ochroma pyramidale (Cav. ex Lam.) Urb. (Malvaceae—Bom-bacoideae) o madera balsa en su primer año alcanza alturas promedio hasta de 7 m en áreas perturbadas (Douterlungne et al., 2010) y se usa localmente para recuperar la fertilidad en parcelas tradicionales de roza-tumba-quema. Guazuma ulmifolia Lam. (Malvaceae—Sterculioideae) prospera en pastizales degradados donde su follaje se usa como forraje (Pennington y Sarukhán, 2005; Douterlungne y Ferguson, 2012). Inga vera Willd. (Fabaceae—Mimosoideae), un fijador de nitrógeno, se usa para generar sombra en los cafetales cuyos frutos atraen fauna dispersora de semillas (Pennington y Sarukhán, 2005). Trichospermum mexicanum (DC.) K. Schum (Malvaceae—Tilioideae) es una pionera de crecimiento rápido que atrae po-linizadores desde su segundo año de crecimiento (Douterlungne y Ferguson, 2012).

El objetivo de este estudio fue proponer ecuaciones alométricas para estimar con precisión la biomasa aérea de juveniles y adultos de cuatro especies útiles para la restauración. También las ecuaciones se usaron para calcular la acumulación temprana de bio-masa y carbono en cuatro plantaciones jóvenes de restauración.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El muestreo se realizó en la Selva Lacandona, en el municipio de Maravilla Tenejapa (16° 13' 39.6" a 16° 16' 03.9" N y 91° 16' 16.2" a 91° 17' 40.0" O y altitud de 200 m), en el estado de Chiapas, México. Esta zona presenta una temporada seca de noviembre a mayo, precipitación anual de 2300 a 2500 mm y temperatura media anual de 25 °C (INEGI, 1988). Los suelos predominantes son acrisoles húmicos (Muench, 1982).

Muestreo de árboles

De enero a mayo del 2011 se muestrearon 103 árboles con el mayor gradiente posible de dimensiones y edades (Cuadro 1). Los árboles se seleccionaron en parcelas de diferentes etapas sucesionales y uso de suelo, desde pastizales con árboles remanentes hasta acahuales con más de 20 años de edad.

El diámetro a la altura del pecho (DAP, a 130 cm de altura) y en la base (DAB, a 10 cm de altura) se midió con un vernier (precisión: 0.1 mm) o una cinta métrica (precisión: 0.1 cm), siguiendo la curvatura del tronco en individuos con raíces tabulares. Una vez derribados, se midió la altura total y del tronco hasta la primera ramificación (posteriormente llamado "fuste"). El árbol se dividió en categorías: ramas gruesas (> 1 cm de diámetro) y delgadas (< 1 cm de diámetro), follaje (incluyó hojas maduras y jóvenes) y fuste. Las partes grandes se colocaron en una lona colgada a una báscula de resorte de 100 kg capacidad (precisión: 1 kg); los trozos más pequeños se pesaron en una balanza mecánica (precisión: 10 g). Para determinar la relación peso seco:peso fresco, se secaron tres sub-muestras de cada categoría de cada árbol en hornos con aire forzado, a 60-80 °C, hasta su deshidratación total. Para el fuste, se cortaron con motosierra tres a siete rodajas (aproximadamente 5 cm espesor) a 17, 50 y 73 % de la altura del fuste para cubrir el gradiente máximo de lignificación. Similarmente, se obtuvieron las rodajas de las ramas gruesas de partes equidistantes desde la base de la copa hasta los ápices de las ramas gruesas.

Modelos de regresión

Todas las variables se transformaron a escala logarítmica natural después de evaluar las gráficas de dispersión de sus cuantiles en función de la distribución normal estándar (gráficas Q-Q). Con el coeficiente de correlación de Pearson, se seleccionaron para cada especie las dos variables con mayor correlación con la BA y se usaron como predictores de la BA seca. Los modelos polinomiales y lineales anidados se compararon con el error estandarizado de los residuales, r² y Criterio de Información de Akaike el cual propone modelos con mayor ajuste y menos parámetros (Sakamoto et al., 1986). En casos dudosos se aplicaron pruebas de las proporciones de verosimilitudes (Zuur et al., 2009). El error relativo o el promedio de las diferencias relativas entre los valores calculados (BA_c) y observados (BA_o) de biomasa se calculó con la siguiente fórmula: 100 ×((BA_c — BA_o)/BA_o). El cumplimiento de las condiciones de homocedasticidad en los modelos seleccionados se evaluó mediante gráficas de los residuales en función de los valores estimados y gráficas Q-Q de los residuales. Los modelos multivariados se excluyeron porque su mayor complejidad sólo dan aumentos mínimos en la precisión de las estimaciones de biomasa (Youkhana y Idol, 2011; Li y Zhao, 2013). Los árboles con altura menor a 130 cm se omitieron de los análisis con base en el DAP.

Los análisis se realizaron con el software R versión 2.14.1 (R Development Core Team, 2011) con los paquetes adicionales lmtest (Zeileis y Hothorn, 2002), reshape (Wickham, 2007), ggplot2 (Wickham, 2009a) y plyr (Wickham, 2009b).

Plantaciones experimentales de restauración

Con las ecuaciones alométricas generadas se estimó la acumulación temprana de biomasa y carbono en plantaciones experimentales de restauración con dos años de edad. En octubre del 2009 se establecieron plantaciones de 4375 m² en cuatro pastizales degradados (sitios A-D), y el diseño experimental fue de bloques al azar (Figura 1). Los terrenos se seleccionaron por su baja productividad agropecuaria y sucesión lenta, según sus dueños. Todos los sitios se caracterizaron por una cobertura dominada por gramíneas, compuestas y heliconias antes de establecer las plantaciones. Los sitios A, B y D fueron pastoreados por ganado y tenían densidad baja de árboles remanentes (< 20 árboles ha ^-1) con predominio de Cupania dentata y Spondias mombin. El sitio C tenía 10 años de abandono y una cobertura de 100 árboles ha ^-1 de estatura baja (< 8 m), principalmente Cecropia peltata, Cochlospermum vitifolia, Heliocarpus donnellsmithii y Guazuma ulmifolia.

Plántulas de G. ulmifolia, T. mexicanum y Ochroma pyramidale se produjeron en envases de plástico negro de 10×10×30 cm con semillas recolectadas localmente. Los plantones se trasplantaron 3 meses después, con densidad de 1600 plantas ha ^-1, en cuatro parcelas mono-específicas de 156.5 m², en cada uno de los cuatro sitios. Simultáneamente, se sembraron semillas de Inga vera en el área experimental, con el mismo espaciamiento. La alta densidad favorece un rápido cierre del dosel, proceso clave para romper la dominancia de arvenses heliófilas de competencia agresiva y así facilitar la sucesión (Holl et al., 2000; Rodrigues et al., 2009). Un mes después se sustituyeron los árboles no establecidos. Inundaciones extremas forzaron a omitir las parcelas de Guazuma y Trichospermum en el sitio D y dos de cuatro parcelas de Ochroma e Inga en el sitio A. Cada seis meses se registró la supervivencia y crecimiento de los nueve árboles centrales de cada parcela para calcular la BA en la parcela, usando las ecuaciones con base en el DAB. Se consideró que 50 % de la BA consiste en carbono (Brown, 1997; Losi et al., 2003; IPCC, 2007).

Las ecuaciones aplicadas a datos de plantaciones son generalmente creadas por un muestreo destructivo de árboles de plantaciones similares, pues la distribución de biomasa en una especie varía con las condiciones de crecimiento y competencia (Park et al., 2010). En este estudio fue imposible sacrificar individuos de la plantación experimental ya que interferiría con un monitoreo de indicadores de restauración y crecimiento de los árboles. Los sesgos de las ecuaciones se redujeron al muestrear individuos de las áreas adyacentes a las plantaciones. Además, por la edad temprana de las plantaciones es poco probable que la competencia afecte la distribución de biomasa.

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Ajuste de las ecuaciones alométricas

Los modelos seleccionados no presentaron subo sobre-estimaciones sistemáticas con respecto a los valores observados (Figura 2), tuvieron valores de r² de 90 % o más, residuales estándares y errores relativos menores a 1.0 y 10 % (Cuadro 2). Las ecuaciones con términos cuadráticos o cúbicos son útiles (Chave et al., 2005) y reflejan cambios en las tasas de acumulación de biomasa, probablemente debido a la proporción cambiante de tejidos lignificados y blandos durante los estados juveniles y maduros.

Los diámetros son los mejores predictores de BA (Cuadro 3), lo que coincide con otros estudios (Fonseca et al., 2009; Djomo et al., 2010; Youkha-na e Idol, 2011). En contraste con la altura de los árboles, es fácil medir el diámetro cuando hay baja visibilidad de los ápices. Las BAs calculadas con base en el DAP se acercaron más a los valores observados para todas las especies (Cuadro 2). Una fuente común de sesgos en las estimaciones de BA es la medición inadecuada del DAB (Phillips et al., 2002). Chave et al. (2004) recomiendan medir el DAB arriba de las raíces tabulares pero no mencionan como estandarizar el registro de los diámetros a diferentes alturas. En este estudio, se midió el DAB siempre a la misma altura (10 cm arriba del suelo), siguiendo la curvatura del tronco basal en caso de que éste tuviese raíces tabulares. Este método sobreestima el DAB, pero en este estudio estimó la BA con menos de 6 % de error.

Dada la interacción entre el desempeño de árboles y el (micro-) ambiente, se cuestiona la confiabilidad de una ecuación única para estimar BA en diferentes sitios (Elias y Potvin, 2003; Laumonier et al., 2010). Las ecuaciones de este estudio podrían ser más generales para la región porque incluyeron árboles de pastizales, bosques secundarios y orillas de caminos. No obstante, otras ecuaciones son necesarias para individuos en diferentes ecosistemas, elevaciones o climas (Chave et al., 2004). Es el caso de G. ulmifolia, que crece en selvas húmedas y secas, y desde 0 hasta 1200 msnm (Pennington y Sarukhán, 2005).

Acumulación de biomasa y carbono en plantaciones de restauración

Durante los dos primeros años de crecimiento, plantaciones monoespecíficas de Guazuma y Trichospermum acumularon en su BA 12.0 y 11.9 Mg C ha ^-1 año ^-1 (Figura 3). En comparación, Montagnini y Porras (1998) registraron en Costa Rica entre 0.28 y 6.82 Mg C ha ^-1 año ^-1 en monocultivos de cuatro especies, con densidad de 1100 árboles ha ^-1 después de tres años de crecimiento. Plantaciones en monocultivo de Gmelina arbórea y Albizia Lebbek con 5 y 3 años de edad almacenaron 13.9 y 9.8 Mg C ha ^-1 año ^-1 (Lugo et al., 1988; Wang et al., 1991).

Estas tasas no son extrapolables para cuantificar el carbono secuestrado a largo plazo. La tasa anual de acumulación de biomasa y carbono declina con la edad de la plantación al aumentar la competencia entre los árboles (Lugo et al., 2004), la cual se intensifica con densidades altas de siembra; además, una fracción del follaje y árboles muertos se descomponen y liberan carbono a la atmósfera (Nair, 2011). En el presente estudio sólo se contabilizo 30 a 65 % del carbono total almacenado, ya que no se incluye la biomasa contenida en estratos diferentes de la BA arbórea (Soto-Pinto et al., 2010; Usuga et al., 2010; Fonseca et al., 2011). Pero la acumulación inicial de carbono en las plantaciones de Trichospermum y Guazuma sugiere una mayor eficiencia como sumidero de carbono que otros usos de suelo. En Chiapas, Soto-Pinto et al. (2010) estimaron el carbono almacenado en la BA de vegetación secundaria enriquecida con maderables en 47.6 Mg C ha ^-1 a los 7 años, de sistemas taungya (maíz con maderables) de 4 a 7 años en 39.2 Mg C ha ^-1, y de pastizales de 15 años con árboles y con cercas en 70.4 Mg C ha ^-1 y 66.5 Mg C ha ^-1.

La cantidad de biomasa acumulada varió considerablemente entre especies, debido a diferencias de crecimiento y supervivencia. Los rodales de Guazuma acumularon en promedio 7.3 veces más BA que los de Inga. Esta última fue la especie con menor BA (Figura 3) y crecimiento (Figura 4). Ochroma alcanzó una altura promedio parecida a la de Guazuma, pero acumuló 36 % menos BA, probablemente debido a una mayor mortalidad (Figura 4) y menor densidad de madera (Ochroma: 0.30 g cm ^-3; Guazuma: 0.50 g cm ^-3; Brown, 1997).

La acumulación de BA varió también entre sitios, como en otras plantaciones experimentales multisitio en ambientes degradados (Shono et al., 2007; Holl et al., 2011). A pesar de no encontrar amplias diferencias inter-sitio en nutrientes y características físicas del suelo (datos no publicados), los arboles crecieron más rápido y acumularon más biomasa en el sitio A. La BA en los rodales de G. ulmifolia en el sitio A fue más de 17 veces mayor que en el sitio B a pesar de la diferencia mínima en supervivencia. Similarmente, BA de Ochroma en el sitio A fue 3859, 3407 y 309 % mayor con respecto a los sitios B, D y C. Ochroma muestra un crecimiento variable (Douterlungne y Ferguson, 2012). En una plantación en Costa Rica hubo diferencias de 500 % en su área basal (Park et al., 2010) mientras que en este estudio individuos adyacentes de Ochroma tenían diferencias en altura mayor a 500 %. La causa de tanta variación local en el desempeño de los árboles en condiciones degradadas es un tema de investigación. Aunque las (micro-) variaciones en el suelo afectan localmente el crecimiento y supervivencia arbórea, su contribución estadística no siempre es pronunciada (Healy et al., 2008; Van Breugel et al., 2011a).

No obstante la variación, las plantaciones forestales de alta densidad con especies de madera relativamente densa, tasas altas de supervivencia y crecimiento representan una opción para almacenar carbono a largo plazo (Kanowski y Catterall, 2010). Además, aumentan la cobertura, favorecen la regeneración forestal (Omeja et al., 2011), proveen productos forestales y generan ingresos a través de pago por servicios ecosistémicos (Pattanayak et al., 2010).

 

CONCLUSIONES

Las ecuaciones alométricas generadas estimaron con precisión la biomasa aérea de las cuatro especies; las ecuaciones con base en el DAP fueron más exactas. Durante los primeros años de crecimiento en pastizales degradados, los rodales de T. mexicanum y G. ulmifolia tuvieron buen desempeño y acumularon relativamente más BA. La alta variación inter-sitio e interespecífica de la biomasa acumulada en plantaciones jóvenes, en parte determinada por las diferencias en crecimiento de las especies, ilustra la necesidad de ensayos multisitio para tener resultados representativos de acumulación de BA y carbono.

 

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a las familias campesinas por compartir su casa y su conocimiento. Los comentarios de Karen Holl mejoraron el manuscrito. Carlos Felipe Sánchez Astudillo y Mireya Carrillo García ayudaron con el trabajo de campo. Financiamiento proviene del sistema de becas doctorales de CONACYT y el fondo sectorial CONACYT-CONAFOR (proyecto N° 14058).

 

LITERATURA CITADA

Alexander, S., C. R. Nelson, J. Aronson, D. Lamb, A. Cliquet, K. L. Erwin, C. M. Finlayson, R. S. de Groot, J. A. Harris, E. S. Higgs, R. J. Hobbs, R. R. Robin Lewis, D. Martinez, and C. Murcia. 2011. Opportunities and challenges for ecological restoration within REDD + . Restor. Ecol. 19: 683-689.         [ Links ]

Brown, S. 1997. Estimating Biomass and Biomass Change of Tropical Forests: a Primer. FAO Forestry Paper 134. FAO. Rome. 55 p.         [ Links ]

Cole, T. G., and J. J. Ewel. 2006. Allometric equations for four valuable tropical tree species. For. Ecol. Manag. 229: 351-360.         [ Links ]

Chave, J., C. Andalo, S. Brown, and M. A. Cairns. 2005. Tree allometric and improved estimation of carbono stocks and balance in tropical forests. Oecologia 145: 87-99.         [ Links ]

Chave, J., R. Condit, S. Aguilar, A. Hernandez, S. Lao, and R. Perez. 2004. Error propagation and scaling for tropical forest biomass estimates. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 359: 409-420.         [ Links ]

Djomo, A. N., A. Ibrahima, J. Saborowski, and G. Gravenhorst. 2010. Allometric equations for biomass estimations in Cameroon and pan moist tropical equations including biomass data from Africa. For. Ecol. Manage. 260: 1873-1885.         [ Links ]

Douterlungne, D., y B. G. Ferguson. 2012. Manual para la Restauración Campesina en la Selva Lacandona. El Colegio de la Frontera Sur, San Cristóbal de Las Casas, Chiapas-México. 96 p.         [ Links ]

Douterlungne, D., S. I. Levy-Tacher, D. J. Golicher, and F. R. Dañobeytia. 2010. Applying indigenous knowledge to the restoration of degraded tropical rain forest clearings dominated by bracken fern. Restor. Ecol. 18: 322-329.         [ Links ]

Elias, M., and C. Potvin. 2003. Assessing inter- and intra-specific variation in trunk carbon concentration for 32 neotropical tree species. Can. J. Forest Res. 33: 1039-1045.         [ Links ]

Fonseca, W., J. M. Rey Benayas, and F. E. Alice. 2011. Carbon accumulation in the biomass and soil of different aged secondary forests in the humid tropics of Costa Rica. For. Ecol. Manage. 262: 1400-1408.         [ Links ]

Fonseca, W. G., F. Alice, y J. María Rey. 2009. Modelos para estimar la biomasa de especies nativas en plantaciones y bosques secundarios en la zona Caribe de Costa Rica. Bosque 30: 36-47.         [ Links ]

Global Partnership on Forest Landscape Restoration. GPFLR 2009. The London Challenge, Forest Landscape Restoration: Roundtable 26 November 2009, Co-chair's Summary (http://www.ideastransformlandscapes.org/media/uploads/London_challenge.pdf) (Consulta: noviembre 2011).         [ Links ]

Goosem, S. P., and N. I. J. Tucker. 1995. Repairing the Rainforest - Theory and Practice of Rainforest Re-establishment in North Queensland's Wet Tropics. Casswary Publications. Cairns, Australia. 71 p.         [ Links ]

Healy, C., N. J. Gotelli, and C. Potvin. 2008. Partitioning the effects of biodiversity and environmental heterogeneity for productivity and mortality in a tropical tree plantation. J. Ecol. 96: 903-913.         [ Links ]

Holl, K. D., M. E. Loik, E. H. V. Lin, and I. A. Samuels. 2000. Tropical montane forest restoration in Costa Rica: overcoming barriers to dispersal and establishment. Restor. Ecol. 8: 339-349.         [ Links ]

Holl, K. D., R. Zahawi, A., J. R. Cole, R. Ostertag, and S. Cordell. 2011. Planting seedlings in tree islands versus plantations as a large-scale tropical forest restoration strategy. Restor. Ecol. 19: 470-479.         [ Links ]

Hughes, R. F., J. B. Kauffman, and V. J. Jaramillo. 1999. Biomass, carbon, and nutrient dynamics of secondary forests in a humid tropical region of México. Ecology 80: 1892-1907.         [ Links ]

INEGI (Insituto Nacional de Estadística Geográfica e Informática). 1988. Las Margaritas (E15-12, D15-3). Carta climática Esc. 1:250,000. INEGI. Ciudad de México, México.         [ Links ]

IPCC. 2007. Good Practice Guidance for Land Use, Land-Use Change and Forestry. Institute for Global Environmental Strategies (IGES), Japan. 632 p.         [ Links ]

Kanowski, J., and C. P. Catterall. 2010. Carbon stocks in above-ground biomass of monoculture plantations, mixed species plantations and environmental restoration plantings in north-east Australia. Ecol. Manage. Restor. 11: 119-126.         [ Links ]

Laumonier, Y., A. Edin, M. Kanninen, and A. W. Munandar. 2010. Landscape-scale variation in the structure and biomass of the hill dipterocarp forest of Sumatra: implications for carbon stock assessments. For. Ecol. Manage. 259: 505-513.         [ Links ]

Li, H., and P. Zhao. 2013. Improving the accuracy of tree-level aboveground biomass equations with height classification at a large regional scale. For. Ecol. Manage. 289: 153-163.         [ Links ]

Losi, C. J., T. G. Siccama, R. Condit, and J. E. Morales. 2003. Analysis of alternative methods for estimating carbon stock in young tropical plantations. For. Ecol. Manage. 184: 355-368.         [ Links ]

Lugo, A. E., S. Brown, and J. Chapman. 1988. An analytical review of production rates and stemwood biomass of tropical forest plantations. For. Ecol. Manage. 23: 179-200.         [ Links ]

Lugo, A. E., W. L. Silver, and S. Molina Colón. 2004. Biomass and nutrient dynamics of restored neotropical forests. Water Air Soil Poll. Focus 4: 731-746.         [ Links ]

Montagnini, F., and C. Porras. 1998. Evaluating the role of plantations as carbon sinks: an example of an integrative approach from the humid tropics. Environ. Manage. 22: 459-470.         [ Links ]

Muench, N. P. 1982. Las regiones agrícolas de Chiapas. Geografía Agrícola 2: 33-44.         [ Links ]

Nair, P. K. R. 2011. Carbon sequestration studies in agroforestry systems: a reality-check. Agrofor. Syst. 86: 243-253.         [ Links ]

Omeja, P. A., C. A. Chapman, J. Obua, J. S. Lwanga, A. L. Jacob, F. Wanyama, and R. Mugenyi. 2011. Intensive tree planting facilitates tropical forest biodiversity and biomass accumulation in Kibale National Park, Uganda. For. Ecol. Manage. 261: 703-709.         [ Links ]

Park, A., M. van Breugel, M. S. Ashton, M. Wishnie, E. Mariscal, J. Deago, D. Ibarra, N. Cedeño, and J. S. Hall. 2010. Local and regional environmental variation influences the growth of tropical trees in selection trials in the Republic of Panama. For. Ecol. Manage. 260: 12-21.         [ Links ]

Pattanayak, S. K., S. Wunder, and P. J. Ferraro. 2010. Show me the money: do payments supply environmental services in developing countries? Rev. Environ. Econ. Policy 4: 254-274.         [ Links ]

Pennington, T. D., y K. Sarukhán. 2005. Manual para la Identificación de Campo de los Principales Árboles Tropicales de México. Tercera ed. Inst. Nal. Invest. Forest. SAG. México. 523 p.         [ Links ]

Phillips, O. L., Y. Malhi, B. Vinceti, T. Baker, S. L. Lewis, N. Higuchi, W. F. Laurance, P. N. Vargas, R. V. Martinez, S. Laurance, L. V. Ferreira, M. Stern, S. Brown, and J. Grace. 2002. Changes in growth of tropical forests: evaluating potential biases. Ecol. Applic. 12: 576-587.         [ Links ]

Preece, N. D., G. M. Crowley, M. J. Lawes, and P. van Oosterzee. 2012. Comparing above-ground biomass among forest types in the wet tropics: small stems and plantation types matter in carbon accounting. For. Ecol. Manage. 264: 228-237.         [ Links ]

R Development Core Team. 2011. R: A language and environment for statistical computing. R foundation for statistical computing. Vienna, Austria.         [ Links ]

Rodrigues, R. R., R. A. F. Lima, S. Gandolfi, and A. G. Nave. 2009. On the restoration of high diversity forests: 30 years of experience in the Brazilian Atlantic Forest. Biol. Conserv. 142: 1242-1251.         [ Links ]

Sakamoto, Y., M. Ishiguro, and G. Kitagawa. 1986. Akaike Information Criterion Statistics. Reidel Publishing Company. 290 p.         [ Links ]

Shono, K., S. J. Davies, and Y. K. Chua. 2007. Performance of 45 native tree species on degraded lands in Singapore. J. Trop. For. Sci. 19: 25-34.         [ Links ]

Soto-Pinto, L., M. Anzueto, J. Mendoza, G. Ferrer, and B. de Jong. 2010. Carbon sequestration through agroforestry in indigenous communities of Chiapas, Mexico. Agrofor. Syst. 78: 39-51.         [ Links ]

Usuga, J. C. L., J. A. R. Toro, M. V. R. Alzate, and Á. de Jesús Lema Tapias. 2010. Estimation of biomass and carbon stocks in plants, soil and forest floor in different tropical forests. For. Ecol. Manage. 260: 1906-1913.         [ Links ]

Van Breugel, M., J. S. Hall, D. J. Craven, T. G. Gregoire, A. Park, D. H. Dent, M. H. Wishnie, E. Mariscal, J. Deago, D. Ibarra, N. Cedeño, and M. S. Ashton. 2011a. Early growth and survival of 49 tropical tree species across sites differing in soil fertility and rainfall in Panama. For. Ecol. Manage. 261: 1580-1589.         [ Links ]

van Breugel, M., J. Ransijn, D. Craven, F. Bongers, and J. S. Hall. 2011b. Estimating carbon stock in secondary forests: decisions and uncertainties associated with allometric biomass models. For. Ecol. Manage. 262: 1648-1657.         [ Links ]

Wang, D., F. H. Bormann, A. E. Lugo, and R. D. Bowden. 1991. Comparison of nutrient-use efficiency and biomass production in five tropical tree taxa. For. Ecol. Manage. 46: 1-21.         [ Links ]

Wickham, H. 2007. Reshaping data with the reshape package. J. Stat. Software 21.         [ Links ]

Wickham, H. 2009a. ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. Use R! Springer New York. 212 p.         [ Links ]

Wickham, H. 2009b. Plyr: tools for splitting, applying and combining data. R package version 0.1.9.         [ Links ]

Youkhana, A., and T. Idol. 2011. Allometric models for predicting above- and belowground biomass of Leucaena -KX2 in a shaded coffee agroecosystem in Hawaii. Agrofor. Syst. 83: 331-345.         [ Links ]

Zeileis, A., and T. Hothorn. 2002. Diagnostic checking in regression relationships. R News 2: 7-10.         [ Links ]

Zuur, A. F., E. N. Ieno, N. J. Walker, A. A. Saveliev, and G. M. Smith. 2009. Mixed Effects Models and Extensions in Ecology with R. Los Angeles. 574 p.         [ Links ]