Recursos naturales renovables

 

Tolerancia a sequía y salinidad en Cucurbita pepo var. pepo asociada con hongos micorrízicos arbusculares del desierto sonorense

 

Tolerance to drought and salinity by Cucurbita pepo var. pepo associated with arbuscular mycorrhizal fungi of the sonoran desert

 

Citlalli Harris–Valle¹, Martín Esqueda¹*, Elisa Valenzuela–Soto¹, Alejandro Castellanos²

 

¹ Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A. C. 83000. Hermosillo, Sonora, México. (esqueda@ciad.mx). *Autor responsable.

² Universidad de Sonora, Departamento de Investigaciones Científicas y Tecnológicas. 83000. Hermosillo, Sonora, México.

 

Recibido: octubre, 2010.
Aprobado: octubre, 2011.

 

Resumen

Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) se usan como biofertilizantes porque al colonizar las raíces pueden mejorar el crecimiento, la producción y el estado hídrico de las plantas. El beneficio potencial del hospedero es mayor con HMA nativos. En este estudio se evaluó el efecto de un inóculo mixto y un consorcio de siete especies de HMA nativos del Desierto Sonorense asociados con Cucúrbita pepo var. pepo cultivada con sequía, así como alta y baja salinidad. La respuesta de estos inóculos se comparó con un HMA procedente de una región templada y el testigo. El diseño experimental fue completamente al azar y se hizo un análisis factorial 4 (tres inóculos y el testigo) × 2 (con y sin estrés) con baja salinidad o sequía; para los datos de estrés salino alto se aplicó un ANOVA. Las variables analizadas fueron peso seco vástago y raíz, porcentaje de humedad foliar, potenciales hídrico y osmótico, porcentaje de raíces micorrizadas, micelio en suelo y número total de esporas. Se encontró que el inóculo mixto de HMA nativos disminuyó el estrés fisiológico en C. pepo var. pepo causado por la sequía y baja salinidad, mientras que el consorcio de siete especies de HMA nativos mejoró la respuesta al estrés salino alto, comparado con los otros tratamientos (p<0.05).

Palabras clave: Cucúrbita pepo var. pepo, micorrizas, sequía, salinidad, potencial hídrico, potencial osmótico.

 

Abstract

Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are used as biofertilizers because when colonizing the roots they can improve growth, production and plant water status. The potential benefit of host is higher with native AMF. In this study the effect of a mixed inoculum and a consortium of seven species of AMF native of the Sonoran Desert associated with Cucurbita pepo var. pepo planted with drought, and high and low salinity was evaluated. The response of these inocula was compared with AMF from a temperate region and the control. The experimental design was a completely random design and a factorial analysis was performed: 4 (three inocula and the control) × 2 (with and without stress) with low salinity or drought; for high saline stress data an ANOVA was applied. The variables analyzed were shoot and root dry weight, percentage of leaf moisture, water and osmotic potential, percentage of mycorrhized roots, mycelium in soil and total number of spores. It was found that mixed inoculum of native AMF decreased physiological stress in C. pepo var. pepo caused by drought and low salinity, while the consortium of seven species of native AMF improved response to high saline stress, compared with other treatments (p<0.05).

Key words: Cucúrbita pepo var. pepo, mycorrhizae, drought, salinity, water potential, osmotic potential.

 

Introducción

hongos micorrízicos arbusculares (HMA) encuentran en la mayoría de los suelos y asocian con plantas, estableciendo una interacción simbiótica obligada, mejorando la absorción de minerales y agua, y la tolerancia a distintos tipos de estreses abióticos y bióticos (Smith y Read, 2008). La simbiosis micorrízica es poco específica y la eficiencia de la interacción planta–hongo varía dependiendo de las especies asociadas o las características del ambiente (Piotrowski et al., 2004; Bucher, 2006).

Rilling y Mummey (2006) señalan que los HMA mejoran el crecimiento y las relaciones hídricas de las plantas a través de cambios en la conductancia estomática y la transpiración. Estos organismos incrementan el crecimiento, la supervivencia y el rendimiento de las plantas en condiciones de baja disponibilidad de agua, por lo que se consideran de alta importancia agrícola y ecológica (Augé, 2001).

La respuesta de una planta micorrizada con la misma especie de HMA varía según las condiciones ambientales. Por ello ha aumentado el interés en estudiar la asociación con HMA nativos. La inoculación de consorcios de HMA procedentes de regiones semiáridas en Solanum tuberosum L. y Sorghum bicolor (L.) Moench, mejoran el estado hídrico, la producción de biomasa y la calidad de la papa o sorgo, comparado con un aislado puro de Glomus intraradices N. C. Schenck & G. S. Smith (Davies et al., 2005; Cho et al., 2006). En diferentes variedades de Cucurbita pepo L. la inoculación con HMA mejora la producción total y el contenido de fósforo en la planta (Lau et al., 1995; Schroeder y Janos, 2005). Asimismo, la asociación de G. intraradices con esta misma cucurbitácea contrarresta los efectos perjudiciales del estrés salino (Colla et al., 2008).

Las prácticas de cultivo tradicionales como el monocultivo y la destrucción de la rizosfera por el arado, reducen las poblaciones de HMA que promueven la resistencia de los cultivos a la desecación y aumentan aquellos con menor grado de adaptación a esas condiciones (Boddington y Dodd, 2000). La Costa de Hermosillo (LCH), estado de Sonora, México, es una región agrícola semiárida donde la carencia de agua y la salinidad en los suelos ha ocasionado el abandono de poco más de 80 000 ha de cultivo (Halvorson et al., 2003; Castellanos et al., 2005). Aún así, es una zona importante para la producción de hortalizas, entre las que destaca la calabaza italiana C. pepo var. pepo con una producción de más de 9000 t (SAGARPA, 2010).

El objetivo de este estudio fue evaluar el efecto de HMA nativos del Desierto Sonorense, procedentes de campos salinos de LCH, en el crecimiento y balance hídrico de C. pepo var. pepo cultivada en condiciones de estrés salino y sequía. Los resultados se compararon con el efecto de Glomus claroideum N. C. Schenck & G. S. Smith procedente de clima templado, con la finalidad de determinar si la utilización de biofertilizantes compuestos de HMA nativos de regiones semiáridas son más efectivos para disminuir el efecto del estrés por sequía y salinidad.

 

Materiales y Métodos

Obtención de inóculos

Las esporas de HMA nativos se obtuvieron en suelos de campos salinos abandonados en LCH, Sonora. Los sitios presentaron salinidad de 5 dS m^–1, pH de 8, relación de adsorción de sodio de 3, sodio intercambiable 3.5 % y 70 % de arena. Con la finalidad de incrementar el número de esporas se cultivó C. pepo var. pepo en muestras de suelo procedentes de LCH, obteniéndose un inóculo conformado por siete morfoespecies de HMA (In7): Glomus sp. 1 (103 esporas g^–1), Glomus claroideum (90 esporas g^–1), Glomus intraradices (34 esporas g^–1), Pacispora sp. 1 (27 esporas g^–1), Glomus sp. 2 (11 esporas g^–1), Glomus sp. 3 (10 esporas g^–1) y Pacispora sp. 2 (7 esporas g^–1). Las plantas se desarrollaron bajo una luz diurna >800 lum m^–2, con un riego diario de 100 mL hasta la floración. Para producir el inóculo mixto compuesto por dos morfoespecies (In2): Glomus sp. 1 (42 esporas g^–1) y Glomus sp. 3 (24 esporas g^–1), se inocularon 30–50 esporas de cada morfoespecie por planta de sorgo usando suelo estéril. Las plantas trampa crecieron a una temperatura y humedad relativa promedio de 25 °C y 35 %, con iluminación diurna > 800 lum m^–2.

Condiciones de cultivo y tratamientos de inoculación

Se sembraron cinco semillas de C. pepo var. pepo en 5 L de sustrato estéril (5:2 turba negra: suelo) en macetas de 30 cm de diámetro×35 cm de alto. Las plantas se cultivaron hasta floración con luz diurna de 850 lum m^–2 durante 8 h, con humedad relativa y temperatura diurna promedio de 26.5 % y 23–28 °C. En cada tratamiento se usaron seis repeticiones y la unidad experimental fue de tres plantas por maceta. La temperatura, iluminación y humedad del ambiente se monitoreó con un equipo HOBO modelo 1996 serie 922811 (Lab Safety Supply, EE.UU.).

La inoculación se inició 10 d después de la siembra en todos los tratamientos y consistió en inocular en cada planta 3 g In2, 1.5 g In7, 1 g de un inóculo con G. claroideum procedente de Hueyotlipan, estado de Tlaxcala (InG). Estas cantidades se definieron considerando 100–150 esporas g ¹ de la morfoespecie más abundante en cada inóculo. En el testigo (T0) se adicionó 1 g de suelo estéril por planta para uniformizar el manejo de las unidades experimentales. Los tratamientos con estrés se iniciaron 5 d después de la inoculación, para estabilizar la interacción planta–HMA.

Estrés por sequía

En esta evaluación se realizaron experimentos preliminares para conocer el volumen mínimo de agua de riego que permitiera cultivar las plantas hasta floración, evitando la muerte por desecación. Dicho volumen fue 25–50 mL diarios por maceta (2540 % de humedad). Para mantener una humedad de 50–60 % en el sustrato se requirieron 100 mL d^–1 de agua, con lo cual no se observó síntomas de desecación (condición sin estrés).

Estrés salino bajo

Se añadieron diariamente 100 mL de agua por maceta manteniendo una salinidad de 1.4±0.43 dS m^–1 para las plantas sin estrés, y 100 mL de agua con NaCl 40 mM manteniendo una salinidad de 3.8± 1.2 dS m^–1 para las plantas con estrés por salinidad baja.

Estrés salino alto

En los cuatro tratamientos se aplicó un riego diario de 100 mL de agua con NaCl 50 mM, manteniendo una salinidad promedio de 4.5 dS m ¹ con variaciones entre 3.5 y 6 dS m^–1.

Evaluación de la respuesta

El peso seco total del vástago y radical se midió colocando ambas partes de la planta en una estufa a 60 °C por 72 h o hasta peso constante. Los porcentajes de humedad foliar se cuantificaron por diferencia entre peso fresco y seco de secciones de hojas. El potencial hídrico (Ψ) se registró con una bomba de Scholander (PMS Instrument Co.). Las muestras se congelaron a — 80 °C para obtener el exudado intracelular del tejido foliar y medir el potencial osmótico con un osmómetro (Wescor Vapor 5520). Los resultados de osmolaridad se convirtieron a potencial osmótico con la ecuación de Van't Hoff (Ψ_s = — CiRT).

Las características de micorrización se evaluaron procesando las muestras con el método de tamizado en húmedo. El número total de esporas (NTE) se cuantificó con el método de flotación en sacarosa y visualización con un microscopio óptico. Para medir el micelio externo se colocaron 0.02–0.025 g de tamizado en un portaobjetos con glicerina y se cuantificó el número de hifas encontradas a lo largo de cuatro líneas uniformemente distribuidas en el cubreobjetos (Herrera–Peraza et al., 2004). La colonización micorrízica (CM) se evaluó tiñendo 100–150 mg de raíces secas (45 °C) con azul de tripano (Phillips y Hayman, 1970), calculando el porcentaje de raíces micorrizadas.

Diseño experimental y análisis estadístico

El diseño experimental fue completamente al azar en todos los experimentos. El estrés por sequía y salinidad baja se analizó con un arreglo factorial 4 (tres inóculos y el testigo)X 2 (con y sin estrés) de tratamientos. Las diferencias significativas (p<0.05) por la combinación de factores se compararon con base en el error estándar. Para los datos de el estrés salino alto se aplicó un ANOVA y las diferencias estadísticas de las medias se compararon por el método de Tukey–Kramer (p<0.05). Para todos los análisis estadístico se usó NCSS versión 2006 (Hintze, 2006).

 

Resultados y Discusión

Estrés por sequía

El cultivo de C. pepo var. pepo bajo condiciones de estrés por sequía duró 57 d, durante el cual ocurrió la floración. El análisis factorial mostró variaciones en el peso seco del vástago (PSV) y de la raíz (PSR), por el efecto combinado de la sequía y el inóculo de HMA (p<0.05). Sin embargo la relación vástago:raíz (V:R) cambió únicamente con o sin sequía, obteniéndose los valores más altos en plantas sin estrés (10–25 %) vs. cultivadas con sequía (Cuadro 1).

Con el estrés por sequía, las plantas inoculadas con las cepas nativas de HMA (In2 e In7) aumentaron el PSV en 0.03–0.06 g en comparación con los otros dos tratamientos; además, con In2 e In7 aumentó el PSR (>0.05 g) vs. testigo (Cuadro 1). Ruiz–Lozano y Azcón (2000) señalan que la presencia de HMA permite a las raíces de las plantas alcanzar un mayor crecimiento en comparación con plantas no micorrizadas, debido a un aumento en la cantidad de nutrimentos transferidos al tejido radical.

El estrés por sequía y la presencia de los inóculos InG, In2 e In7, cambiaron significativamente el porcentaje de agua, el potencial osmótico (Ψ_s) y el hídrico (Ψ) de las plantas (Cuadro 1). La presencia de HMA nativos adaptados a condiciones de sequía mejora la capacidad fisiológica de las plantas para resistir la baja disponibilidad de agua en el suelo (Feire–Cruz et al., 2000; Marulanda et al., 2006). Los tratamientos con In2 e In7 aumentaron el porcentaje de agua en las hojas en condiciones de baja disponibilidad de agua (> 89 %) y hubo una cantidad similar de agua en las hojas de las plantas con y sin sequía (Cuadro 1). Las plantas expuestas a sequía e inoculadas con In2 presentaron los potenciales osmóticos menores ( — 1.25 MPa), siendo similar a lo registrado con InG ( 1.3 MPa); en el testigo y con In7 se cuantificó un Ψ_s de — 1.1 MPa.

Los porcentajes de colonización micorrízica en las raíces de C. pepo sin estrés por sequía fueron mayores que en plantas con estrés hídrico (Cuadro 1). Lo anterior es similar a lo observado en Triticum aestivum L. inoculado con Glomus etunicatum W. N. Becker & Gerd. o Funneliformis mosseae (T. H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schübler, donde dichos porcentajes aumentaron cuando la disponibilidad de agua para la planta aumentó de 50 a 405 mm de precipitación pluvial durante el cultivo (Al–Karaki et al., 2004).

Cuando la humedad en el suelo fue 25–40 %, el número total de esporas fue significativamente mayor con In2 vs. In7 con una diferencia de > 5 esporas g^–1 de suelo, mientras que con InG se obtuvieron los valores menores (6.5–10 esporas g^–1 de suelo). Con In2 la cantidad de esporas no varió en los tratamientos con o sin estrés por sequía (Cuadro 1).

El micelio externo fue significativamente mayor con los HMA nativos vs. InG, obteniéndose valores similares entre In2 e In7 con alrededor de 40 mg ME g ¹ de suelo. El efecto positivo en el estado hídrico de las plantas y la mayor producción de micelio externo por las morfoespecies presentes en los inóculos de HMA nativos, puede estar relacionado con el incremento en la retención de agua en el sustrato debido al aumento en la cantidad de micelio en el suelo como lo señalan Ben–Khaled et al. (2003) y Augé (2004).

Estrés salino bajo

Esta evaluación duró 47 d y el análisis factorial mostró que el peso seco de la raíz varió significativamente por el estrés salino. La presencia de sales en bajas concentraciones disminuyó de 0.05 a 0.1 g el crecimiento radical vs. tratamientos sin estrés. Además, el PSV, la V:R, el porcentaje de humedad foliar y el potencial hídrico fluctuaron con la condición de salinidad en el suelo y la presencia de los distintos inóculos (p<0.05) (Cuadro 2).

El PSV fue aproximadamente 45 % más alto con la inoculación de HMA nativos en relación con InG y el testigo. Al comparar las plantas con y sin estrés salino bajo se encontró que con In2 e In7 el PSV aumentó más de 7 g. Con los tratamientos In2 e In7 bajo estrés salino, el PSR disminuyó 0.02 g para ambos comparados con InG. Además el crecimiento radical se redujo de 0.05 a 0.1 g con respecto a los tratamientos sin estrés. Con todos los inóculos la salinidad baja aumentó la relación V:R vs. condición no salina; con o sin estrés los valores más altos se cuantificaron con In2 seguido de In7 (Cuadro 2).

Los HMA nativos mejoraron el estado hídrico de las plantas al aumentar en más de 82 % el agua foliar en condiciones de salinidad baja, respecto a los otros dos tratamientos. El potencial osmótico foliar en C. pepo creciendo con salinidad de 3.8 dS m^–1 fue similar con In7 e InG ( —1.5 y —1.6 MPa), siendo mayores a los cuantificados en In2 y el testigo (Cuadro 2).

La cantidad de esporas de HMA de In7 e InG disminuyó con la condición de salinidad baja respecto a los cultivos sin estrés, similar a lo observado en condiciones naturales en suelos salinos vs. no salinos (Carvalho et al., 2003; García et al., 2008). En los tratamientos con HMA nativos y salinidad baja (Cuadro 2) se observó que la cantidad de micelio externo fue 30 % mayor con respecto a InG, y los valores fueron similares entre In2 e In7 de ca. 50 mg ME g^–1 de suelo.

Estrés salino alto

Con salinidad alta el PSV aumentó más de 1 g y se duplicó la relación V:R con In7 en comparación con el testigo. El porcentaje de agua en las hojas y el potencial hídrico se evaluó sólo con baja salinidad porque la alta salinidad dañó las hojas, lo cual no permitió medir ambas variables. Con salinidad alta (4.5 dS m^–1) el potencial osmótico de las plantas fue mayor a 2.7 MPa con In7, y < 2.3 MPa con los otros tres tratamientos (Cuadro 3).

La colonización micorrízica fue mayor en 24.5 % con InG al aplicar salinidad alta, respecto a los hongos nativos (15–20 %). El aumento en la salinidad de 3.8 a 4.5 dS m^–1 disminuyó el porcentaje de CM en todos los tratamientos inoculados con HMA en 25, 15 y 5 % con InG, In2 e In7 (Cuadros 2 y 3). Ello es similar a lo observado por Al–Karaki (2000) cuando evaluó el efecto de HMA en plantas de Lycopersicum esculentum Mill. expuestas a diferentes niveles de salinidad, donde un incremento en la conductividad eléctrica de 4.7 a 7.4 dS m^–1 disminuyó en 15 % los porcentajes de colonización micorrízica de F. mosseae.

En las plantas donde la salinidad fue 4.5 dS m^–1, In7 produjo más de 10 mg de micelio externo g^–1 de suelo, siendo 20 y 14 % mayor que con In2 e InG (Cuadro 3). Lo anterior podría relacionarse con la sensibilidad de ciertos HMA ante la condición salina del suelo porque la presencia de sales puede afectar su germinación y crecimiento, modificando la tasa específica de extensión micelial (Juniper y Abbot, 2006).

Los HMA nativos de regiones áridas o semiáridas permiten que especies vegetales poco resistentes al estrés salino mejoren su crecimiento debido a un aumento en la asimilación de fósforo, porque los hongos asociados presentan una mayor producción de hifas en el suelo comparado con las cepas procedentes de otros climas (Augé et al., 2003; Bhoopander y Mukerji, 2004). En el presente estudio, el In7 de HMA nativos produjo mayor micelio externo en el suelo que InG e In2 cuando la salinidad fue 4.5 dS m^–1, y además el más efectivo para obtener mayor PSV e incrementar el potencial osmótico foliar (Cuadro 3).

Los inóculos de HMA (In7, In2 e InG) evaluados en este trabajo modificaron de forma variable el crecimiento, estado hídrico y características de micorrización (CM, ME y NTE) en el cultivo de C. pepo var. pepo con o sin estrés. El efecto de los factores abióticos y la asociación micorrízica en las plantas sometidas a estrés hídrico es complejo; cualquier cambio ambiental afecta la fisiología de la planta y el desarrollo del hongo, por lo cual la respuesta varía de acuerdo con la composición de la comunidad de HMA y la condición de estrés (Quilambo, 2003; Escudero y Mendoza, 2005; Bucher, 2006).

El análisis de los resultados indica que los HMA nativos permiten un mejor crecimiento y balance hídrico que la especie fúngica procedente de una región templada (G. claroideum). De manera similar, en Citrus volkameriana Pasq. se encontró que aislados de Glomus procedentes de regiones semiáridas permiten que las plantas en condiciones de estrés mantengan un mejor estado hídrico que los HMA procedentes de ambientes templados (Fidelibus et al., 2001).

 

Conclusiones

Los hongos micorrízicos arbusculares procedentes de campos salinos del Desierto Sonorense, disminuyeron el efecto negativo del estrés por sequía y salinidad en los cultivos de C. pepo var. pepo, mejorando el crecimiento y el estado hídrico de las plantas en comparación con HMA procedente de una región templada (G. claroideun) y el testigo. El aislado compuesto por dos morfoespecies nativas confirió mayor beneficio a las plantas expuesta a sequía y baja salinidad, y el inóculo compuesto por siete morfoespecies de HMA nativos fue el mejor inoculante en condiciones de alta salinidad. Este estudio sirve de base para aumentar la investigación de los HMA nativos de regiones áridas y semiáridas, para usarlos como biofertilizantes en cultivos comerciales en condiciones de baja disponibilidad de agua o salinidad en el suelo.

 

Agradecimientos

Se agradece a Inter–American Institute for Global Change Research (IAI) CRN II–14, US National Science Foundation (Grant GEO–04523250) por el financiamiento parcial. Citlalli Harris–Valle agradece a CONACYT–México por su beca doctoral.

 

Literatura Citada

Al–Karaki, G. N. 2000. Growth of mycorrhizal tomato and mineral acquisition under salt stress. Mycorrhiza 10: 51–5.         [ Links ]

Al–Karaki, G., B. McMichael, and J. Zak. 2004. Field response of wheat to arbuscular mycorrhizal fungi and drought stress. Mycorrhiza 14: 263–269.         [ Links ]

Augé, R. M. 2001. Water relations, drought and vesicular–arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza 11: 3–42.         [ Links ]

Augé, R. M. 2004. Arbuscular mycorrhizae and soil/plant water relations. Can. J. Soil Sci. 84: 373–381.         [ Links ]

Augé, R. M., J. L. Moore, K. Cho, D. M. Sylvia, A. Al–Agely, and A. M. Saxton. 2003. Relating foliar dehydration tolerance of mycorrhizal Phaseolus vulgaris to soil and root colonization by hyphae. J. Plant Physiol. 160: 1147–1156.         [ Links ]

Ben–Khaled, L., A. Morte–Gómez, E. M. Ouarraqi, and A. Oihabi. 2003. Réponses physiologiques et biochimiques du trèfle (Trifolium alexandrinum L.) à la double association Mycorhizes–Rhizobium sous une contrainte saline. Agronomie 23: 571–580.         [ Links ]

Bhoopander, G., and K. G. Mukerji. 2004. Mycorrhizal inoculant alleviates salt stress in Sesbania aegyptiaca and Sesbania grandiflora under field conditions. Mycorrhiza 14: 307–312.         [ Links ]

Boddington, C. L., and J. D. Dodd. 2000. Effect of agricultural practices on the development of indigenous arbuscular mycorrhizal fungi. I. Field studies in an Indonesian ultisol. Plant Soil 218: 137–144.         [ Links ]

Bucher, M. 2006. Functional biology of plant phosphate uptake at root and mycorrhiza interfaces. New Phytologist 173: 11–26.         [ Links ]

Carvalho, L. M., P. M. Correia, R. J. Ryel, and M. A. Martinis–Loução. 2003. Spatial variability of arbuscular mycorrhizal fungal spores in tow natural plant communities. Plant and Soil 251: 227–236.         [ Links ]

Castellanos, A. E, M. J. Martínez, J. M. Llano, W. L. Halvorson, M. Espiricueta, and I. Espejel. 2005. Successional trends in Sonora Desert abandoned agricultural fields in northern Mexico. J. Arid Environ. 60: 437–455.         [ Links ]

Cho, K., H. Toler, J. Lee, B. Ownley, J. C. Stutz, J. L. Moore, and R. M. Augé. 2006. Mycorrhizal symbiosis and response of sorghum plants to combined drought and salinity stresses. J. Plant Physiol. 163: 517–528.         [ Links ]

Colla, G., Y. Rouphael, M. Cardarelli, M. Tullido, A. M. Rivera, and A. Rea. 2008. Alleviation of salt stress by arbuscular mycorrhizal in zucchini plants grown at low and high phosphorus concentration. Biology and Fertility of Soils 44: 501–509.         [ Links ]

Davies F. T., C. M. Calderon, and Z. Huaman. 2005. Influence of arbuscular micorriza indigenous to Peru and a flavonoid on growth, yield, and leaf elemental concentration of "Yungay" potatoes. HortScience 40: 381–385.         [ Links ]

Escudero, V., and A. Mendoza. 2005. Seasonal variation of arbuscular mycorrhizal fungi in temperate grasslands along a wide hydrologic gradient. Mycorrhiza 15: 291–299.         [ Links ]

Feire–Cruz, A., T. Ishii, and K. Kadoya. 2000. Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on tree growth, leaf water potential, and levels of 1–aminocyclopropane1–carboxylic acid and ethylene in the roots of papaya under water–stress conditions. Mycorrhiza 10: 121–123.         [ Links ]

Fidelibus, M. W., C. A. Martin, and J. C. Stutz. 2001. Geographic isolates of Glomus increase root growth and whole–plant transpiration of Citrus seedlings grown with high phosphorus. Mycorrhiza 10: 231–236.         [ Links ]

García, I., R. Mendoza, and M. C. Pomar. 2008. Deficit and excess of soil water impact on plant growth of Lotus tenuis by affecting nutrient uptake and arbuscular mycorrhizal symbiosis. Plant and Soil 304: 117–131.         [ Links ]

Halvorson, W. L., A. E. Castellanos, and J. Murrieta–Saldívar. 2003. Sustainable land use requirements attention to ecological signals. Environ. Manage. 32: 551–558.         [ Links ]

Herrera–Peraza, R. A., E. Furrazola, R. Fernandez–Valle, and Y. Torres. 2004. Functional strategies of root hairs and arbuscular mycorrhizae in evergreen tropical forest, Sierra del Rosario, Cuba. Revista del Centro Nacional de Investigaciones Científicas de Cuba Ciencias Biológicas 35: 113–123.         [ Links ]

Hintze, J. 2006. NCSS, PASS and GESS. NCSS, Kaysville, UT, USA.         [ Links ]

Juniper, S., and L. K. Abbott. 2006. Soil salinity delays germination and limits growth of hyphae from propagules of arbuscular mycorrhizal fungi. Mycorrhiza 16: 371–379.         [ Links ]

Lau, T. C., X. Lu, R. T. Koide, and A. G. Stephenson. 1995. Effects of soil fertility and mycorrhizal infection on pollen production and pollen grain size of Cucurbita pepo (Cucurbitaceae). Plant, Cell and Environ.18: 169–177.         [ Links ]

Marulanda, A., J. M. Barea, and R. Azcón. 2006. An indigenous drought–tolerant stain of Glomus intraradices associated with a native bacterium improves water transport and root development in Remata sphaerocarpa. Microbial Ecol. 52: 670–678.         [ Links ]

Phillips, J. M., and D. S. Hayman. 1970. Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular–arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Trans. Br. Mycol. Soc. 55: 158–161.         [ Links ]

Piotrowski, J. S., T. Denich, J. N. Klironomos, J. M. Graham, and M. C. Rillig. 2004. The effects of arbuscular mycorrhizas on soil aggregation depend on the interaction between plant and fungal species. New Phytologist 164: 365–373.         [ Links ]

Quilambo, O. A. 2003. The vesicular–arbuscular mycorrhizal symbiosis. Afr. J. Biotechnol. 2: 539–546.         [ Links ]

Rilling, M. C., and D. L. Mummey. 2006. Mycorrhizas and soil structure. New Phytologist 171: 41–53.         [ Links ]

Ruiz–Lozano, J. M., and R. Azcón. 2000. Symbiotic efficiency and infectivity of an autochthonous arbuscular mycorrhizal Glomus sp. from saline soils and Glomus deserticola under salinity. Mycorrhiza 10: 137–143.         [ Links ]

SAGARPA, Secretaría de Agricultura Ganadería, Desarrollo Rural y Pesca y Alimentación. 2010. http://www.siap.gob.mx (Consultado: agosto, 2010).         [ Links ]

Schroeder, M. S., and D. P. Janos. 2005. Plant growth, phosphorus nutrition, and root morphological responses to arbuscular mycorrhizas, phosphorus fertilization, and intraspecific density. Mycorrhiza 15: 203–216.         [ Links ]

Smith, E., and D. J. Read. 2008. Mycorrhizal Symbiosis. Academic Press, London. 787 p.         [ Links ]