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Agrociencia

versión On-line ISSN 2521-9766versión impresa ISSN 1405-3195

Agrociencia vol.45 no.7 México oct./nov. 2011

 

Protección vegetal

 

Nematofauna asociada a la rizósfera de Saccharum officinarum en la región Costa-Centro de Veracruz, México

 

Nematodes associated to Saccharum officinarum rhizosphere in the Central coast region of Veracruz, México

 

Damaris Desgarennes1,2, Gloria Carrión1*, Ángel E. Núñez-Sánchez2, Ramón Zulueta2, Jorge A. Zárate-Contreras2

 

1 Red de Biodiversidad y Sistemática, Instituto de Ecología, A. C. 91070. Km. 2.5 Carretera antigua a Coatepec # 351. El Haya, Xalapa, Veracruz, México. *Autor responsable (gloria.carrion@inecol.edu.mx).

2 Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana. 91090. Circuito Gonzalo Aguirre Beltrán s/n, Colonia Lomas del Estadio, Xalapa, Veracruz, México.

 

Recibido: noviembre, 2010.
Aprobado: septiembre, 2011.

 

Resumen

La caña de azúcar (Saccharum officinarum) es un cultivo importante en el estado de Veracruz, México, su rendimiento ha disminuido en años recientes y una causa de la baja productividad podría ser la alta densidad de nemátodos fitoparásitos. El conocimiento de éstos y de los nemátodos de vida libre, así como la evaluación de sus densidades poblacionales, son importantes para determinar estrategias de control. Por tanto, el objetivo de este estudio fue identificar la nematofauna asociada a la rizósfera de caña de azúcar en seis predios de las zonas de abastecimiento de los ingenios La Gloria y El Modelo, en la región costa-centro del estado de Veracruz. Se usó un diseño completamente al azar para cuantificar el número de individuos por especie de nemátodo y por grupo trófico; además se estimó el índice de diversidad trófica y el índice de riqueza. El número de individuos por grupo trófico se analizó con un ANDEVA factorial, y los demás datos se analizaron con un ANDEVA de una vía. Se identificaron 12 morfotipos de nemátodos de los órdenes Tylenchida, Dorylaimida, Rhabditida y Aphelenchida. Los nemátodos fitófagos fueron: Criconemoides, Helicotylenchus, Longidoridae, Tylenchus, Xiphinema y los demás fueron nemátodos bacteriófagos, micófagos y omnívoro-predadores (Acrobeles, Aphelenchus, Aporcelaimellus, Aporcelaimidae, Cephalobidae, Cruznema, Thornenema). Los fitoparásitos más abundantes en promedio en los seis predios fueron Helicotylenchus (47 ±23 100 cm-3 de suelo) y Criconemoides (31 ±44 100 cm-3 de suelo). La abundancia de los nemátodos fitoparásitos no fue lo suficientemente elevada (>50 100 cm-3 de suelo) para asociarla con la disminución del rendimiento en el cultivo de caña de azúcar.

Palabras clave: nemátodos de vida libre, nemátodos fitoparásitos, densidad, diversidad trófica, caña de azúcar.

 

Abstract

Sugarcane (Saccharum officinarum) is an important crop in the state of Veracruz, México, its yield has declined in recent years and a cause of low productivity could be the high density of plant -parasitic nematodes. Knowledge of these and the free-living nematodes, as well as assessing their population densities, are important in determining control strategies. Therefore, the aim of this study was to identify the nematode fauna associated with the rhizosphere of sugarcane in six sites in the area of supply of the sugar mills La Gloria and El Modelo, in the region-central coast of Veracruz. A completely randomized design was used to quantify the number of individuals per species of nematodes and trophic group; besides, the trophic diversity index and the index of wealth were estimated. The number of individuals per trophic group was analyzed with a factorial ANOVA, and other data were analyzed with a one-way ANOVA. Twelve morphotypes of nematodes of the orders Tylenchida, Dorylaimida, Rhabditida and Aphelenchida were identified. Phytophagous nematodes were: Criconemoides, Helicotylenchus, Longidoridae, Tylenchus, Xiphinema and the rest were bacteriophagous, mycophagous nematodes and omnivorous predators, ( Acrobeles, Aphelenchus, Aporcelaimellus, Aporcelaimidae, Cephalobidae, Cruznema, Thornenema). The most abundant plant-parasitic nematodes on average in the six sites were Helicotylenchus (47± 23 100 cm-3 of soil) and Criconemoides (31 ± 44 100 cm-3 of soil). The abundance of plant-parasitic nematodes was not sufficiently high (> 50 100 cm-3 of soil) to be associated with the decrease of the yield in the cultivation of sugarcane.

Key words: free-living nematodes, plant-parasitic nematodes, density, trophic diversity, sugarcane.

 

INTRODUCCIÓN

La caña de azúcar (Saccharum officinarum L.) es cultivada en climas tropicales y subtropicales, obteniéndose azúcar, alcohol, papel y bio-combustible (Bond et al., 2000; Bond et al., 2004a; FAO, 2005). México es el quinto productor de caña de azúcar en el mundo y su cultivo tiene un fuerte impacto socioeconómico que genera empleos e ingresos (FAO, 2005; UNC, 2010). La caña de azúcar se siembra en 15 estados mexicanos : Campeche, Chiapas, Colima, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, San Luís Potosí, Sinaloa, Tabasco, Tamaulipas y Veracruz, con un rendimiento promedio de 66 t ha-1 (Servin, 2003). Veracruz es el principal productor nacional de caña de azúcar (40 % de la producción total), con un rendimiento promedio de 75 t ha-1 (SEDARPA, 2005; SIAP, 2007; UNC, 2010). Como en otras regiones productoras del mundo, en Veracruz la caña es un monocultivo cuyo manejo disminuye la materia orgánica del suelo y la diversidad microbiana donde existen algunos supresores naturales de patógenos de este cultivo, y además propicia altas densidades de población de algunos patógenos (Blair y Stirling, 2007; Severino et al., 2010).

Las principales plagas y enfermedades de la caña de azúcar en México son: la escaldadura de la hoja [Xanthomonas albilineans (Ashby) Dowson], el gusano barrenador (Diatraea saccharalis Fab.) y nemátodos fitoparásitos ( Jiménez y Contreras, 2008). Los nemátodos fitoparásitos de la caña de azúcar están presentes en prácticamente todas las zonas cañeras del mundo (Bond et al., 2000; Bond et al., 2004b), causando síntomas como clorosis y disminución de biomasa, por lo que afectan directamente al rendimiento del cultivo (Perichi et al., 2002; Rodríguez y Sánchez, 2002; Crow, 2005).

Además, los daños están asociados a la presencia de enfermedades causadas por hongos y bacterias (Rashid y Singh, 2002; Bond et al., 2004a; Somasekhar, 2005).

Hay más de 310 especies de nemátodos endo- y ecto-parásitos, incluidas en 48 géneros registrados en el cultivo de caña en el mundo (Cadet y Spaull, 2005) (Cuadro 1). En México, los principales nemátodos fitoparásitos en las zonas cañeras son: Criconemella caballeroi (Cid del Prado) Luc et Raski en Morelos; Paratylenchus spp. en Tabasco; Pratylenchus spp. en los estados de Veracruz, Sinaloa, Tabasco, Chiapas y Michoacán; Criconema spp. en Veracruz, Morelos, Sinaloa, Tamaulipas, Michoacán y Chiapas (Montes, 2000).

Los ingenios La Gloria y El Modelo, ubicados en la región costa centro del estado de Veracruz, con áreas de abastecimiento de 17 214 y 10 640 ha, tienen el mayor rendimiento por hectárea de caña (82 t ha-1) y azúcar estándar (9.7 t ha-1) en todo el estado (UNC, 2010). Sin embargo, en los últimos 10 años estos rendimientos han disminuido 1 a 2 t ha-1 en promedio, lo que representa pérdidas de millones de pesos (UNC, 2010). Esta reducción podría estar asociada a la presencia de los nemátodos fitoparásitos. El análisis de la densidad de población es importante para determinar las estrategias del control de nemátodos fitoparásitos (DGIEA, 1991; Severino et al., 2010). Por tanto, los objetivos de este estudio fueron identificar la nematofauna de la rizósfera del cultivo de caña y analizar su densidad en predios de las zonas de abastecimiento de ambos ingenios azucareros.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Este estudio se realizó en seis predios (1 ha cada uno) cultivados con caña de azúcar variedad MEX-290 en Veracruz. Tres de ellos abastecen al ingenio La Gloria y se encuentran en las localidades de Tinajitas, Buenos Aires y La Bocanita, en el municipio de Actopan (19° 30' N y 96° 37' O), en la zona centro del estado con suelos tipo feozem, a una altitud de 260 m. Su clima es cálido subhúmedo con una temperatura promedio de 24.8 °C y precipitación media anual de 860 mm (García, 1987; INEGI, 2008). Los otros tres predios abastecen al ingenio El Modelo, y están en Caño Prieto, El Cura y La Conquista, en el municipio de Paso de Ovejas ubicado en la zona semiárida de la porción central del estado (19° 17' N y 96° 26' O) a 40 m de altitud y presenta suelos de tipo vertisol (García, 1987; INEGI, 2008).

Determinación y cuantificación de nemátodos

En cada sitio de estudio (1 ha) se tomaron, antes de la zafra (noviembre 2008-febrero 2009), cinco muestras de 100 cm3 de suelo a 20 cm de radio del tallo de las plantas y 20 cm de profundidad. Las muestras se mantuvieron a 18 °C en bolsas de polietileno etiquetadas hasta llegar al laboratorio. De cada muestra se extrajeron los nemátodos migratorios mediante la técnica de tamizado-centrifugado (s'Jacob y van Bezooijen, 1984). Los nemátodos fueron fijados con formol al 4 %, aclarados y montados con los métodos de Seinhorst (1959, 1962) y s'Jacob y van Bezooijen (1984). Con claves especializadas para los órdenes Dorylaimida (Jairajpuri y Ahmad, 1992), Rhabditida (Andrássy, 1984), Aphelenchida (Hunt, 1993) y Tylenchida (Siddiqi, 2000), los ejemplares fueron identificados a nivel de familia, y a género cuando fue posible. Todos los ejemplares están depositados en el laboratorio de la Red de Biodiversidad y Sistemática del Instituto de Ecología, A. C., Xalapa, Veracruz. Los nemátodos fueron clasificados en grupos tróficos siguiendo la clasificación de Yeates et al. (1993). Además de extraer los nemátodos de muestras de suelo, se recolectaron las raíces de plantas de caña del mismo lugar donde se tomó el suelo, para observarlas al microscopio estereoscópico y verificar o descartar la presencia de nemátodos agalladores (Meloidogyne spp.). Con un microscopio invertido (Leica DMIL 090-181.001) y con base en características morfológicas se cuantificaron los individuos de cada especie determinada.

Análisis de datos

El diseño estadístico fue completamente al azar con cinco repeticiones en cada sitio. La nematofauna registrada fue analizada usando el número de individuos encontrado por cada 100 cm3 de suelo y se calcularon los siguientes índices: 1) riqueza de especies (SR), SR = S — 1/ ln (N), donde S es el número total de taxones en la nematofauna y N el número de individuos identificados en cada taxón; 2) diversidad trófica (T), T =1/Pi2, donde Pi es la proporción del grupo trófico en la nematofauna. El número de individuos por grupo trófico se analizó con un ANDEVA factorial, tomando como factores el grupo trófico y la localidad. Los datos del número de individuos por especie, índice de diversidad trófica por localidad y el número total de nemátodos por localidad se analizaron con un ANDEVA de una vía. En los casos donde hubo diferencias significativas las medias se compararon con la prueba de Tukey (p<0.05). Los análisis estadísticos se realizaron con el programa Statistica 8.0 para Windows (Statsoft Inc., 2007).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la rizósfera del cultivo de caña se identificaron 12 morfotipos de nemátodos de los órdenes Tylenchida, Dorylaimida, Rhabditida y Aphelenchida, pertenecientes a 10 familias y a nueve géneros (Cuadro 2). El valor más alto del índice de riqueza de especies (SR) fue para la localidad de Buenos Aires (SR = 10.012), con 10 de las 12 especies encontradas. En las demás localidades se presentaron menos de 10 especies del total encontrado (Cuadro 3).

Grupos tróficos

Se encontraron cuatro grupos tróficos de nemátodos: fitófagos (FF), bacteriófagos (BF), micófagos (MF) y omnívoro-predadores (OP). En el grupo de nemátodos fitófagos se registraron tres subgrupos, siguiendo la clasificación de Yeates et al. (1993): semiendoparásitos (Helicotylenchus), ectoparásitos (Criconemoides), Longidoridae, (Xiphinema) y ficófagos (Tylenchus). El índice de diversidad trófica (T) fue significativo (F(5,24) = 4.308; p <0.006) entre las localidades de Tinajitas (2.057) y La Conquista (3.169) (Cuadro 3). Esto fue similar a resultados de estudios realizados en suelos cultivados donde la diversidad trófica es baja (Stirling et al., 2007), en contraste con suelos sin perturbación donde hay valores de T = 13.33 (Pen-Mouratov et al., 2008).

Además de los cinco nemátodos fitófagos, se registraron sólo siete taxones de los demás grupos tróficos encontrados (Cuadro 2). Esta baja diversidad coincide con los estudios realizados por Stirling et al. (2007), quienes registran 10-15 taxones dentro de los nemátodos de vida libre. En el número de nemátodos por grupo trófico hubo diferencias estadísticas significativas (F(15,96) = 1.746; p < 0.05), ya que en todas las localidades el mayor número de individuos fue el de los nemátodos FF.

Después de los nemátodos fitófagos (FF) los grupos con mayor abundancia fueron los bacteriófagos (BF) y omnívoro-predadores (OP). Los nemátodos del grupo BF fueron los segundos en abundancia en las localidades de Tinajitas, La Bocanita y Caño Prieto; mientras que en las localidades de Buenos Aires, El Cura y La Conquista, el segundo grupo en abundancia fue el OP. Dentro de este último se encontraron tres diferentes taxones con >10 y <75 individuos 100 cm-3 de suelo (Cuadro 4), lo que representa 38 % de los nemátodos de vida libre. En las seis localidades estudiadas la abundancia del grupo OP estuvo determinada principalmente por la presencia del género cosmopolita Aporcelaimellus. Por el contrario, Thornenema y los especímenes de la familia Aporcelaimidae tuvieron una abundancia <10 individuos 100 cm-3 de suelo y sólo en tres de los seis predios estudiados (Cuadro 4). De manera similar, Stirling et al. (2007) registran sólo tres taxones de nemátodos del grupo OP, con un promedio de 63 individuos 100 cm-3 de suelo. En algunas zonas alpinas donde aún se conserva la vegetación nativa, los nemátodos OP presentan una abundancia (> 100 individuos 100 cm-3 de suelo) y diversidad (>15 especies) mayores (Hoschitz y Kauffmann, 2004). En el presente estudio el patrón de abundancia en orden decreciente fue fitófagos, omnívoro-predadores, bacteriófafos y micófagos. Esto es diferente a lo encontrado en estudios donde después de los FF, el orden en la abundancia es BF, MF y OP (Fiscus y Neher, 2002; Yeates y Bongers, 1999; Stirling et al., 2007).

Densidad de nemátodos

El número de nemátodos por localidades fue diferente (F(5,24) = 5.497; p < 0.001). Los nemátodos más abundantes fueron Aphelenchus, Aporcelaimellus, Criconemoides, Cruznema, Helicotylenchus, y Tylenchus (Cuadro 4). El mayor número de nemátodos se registró en Caño Prieto (=367±122) donde Criconemoides sp. fue el más abundante, seguido por La Conquista (=268 ±54), donde el más abundante fue Helicotylenchus sp., y Buenos Aires (=244±78) donde Aporcelaimellus sp. tuvo más individuos (Cuadro 4). En las demás localidades en promedio hubo < 210 nemátodos por cada 100 cm3 de suelo (El Cura: =209 ±87; Tinajitas: =181 ±67; La Bocanita: =117±60) (Cuadro 4).

También hubo diferencias estadísticamente significativas entre el número de individuos agrupados por especie (F(11,288)= 42.364; p < 0.001). Dentro de los nemátodos de vida libre los que registraron mayor abundancia fueron Tylenchus sp. (=42±25), Aporcelaimellus sp. (=39 ±27), Cruznema sp. (= 31 ± 16), y Aphelenchus sp. (=29 ±19). Las demás especies de vida libre presentaron < 10 individuos en promedio.

De los cuatro diferentes nemátodos fitoparásitos encontrados, Criconemoides sp. (=31 ±44) y Helicotylenchus sp. (=47 ±23) en promedio presentaron las mayores cantidades de individuos y en algunas localidades se registró el número límite de nemátodos (50 individuos 100 cm-3 de suelo) indicado para obtener buenos rendimientos en el cultivo de caña de azúcar (Cadet y Spaull, 2005). Criconemoides sp. se ha registrado como parásito de caña de azúcar prácticamente en todos los países productores de este cultivo (Singh, 1973; Cadet y Spaull, 2005; Crow, 2005). En México, además de Criconemoides, se han encontrado otros géneros (Criconema spp., Mesocriconema spp.) de la familia Criconematidae asociados a caña de azúcar (Montes, 2000). En el presente estudio Helicotylenchus sp. fue el fitoparásito más abundante (47 individuos 100 cm-3 de suelo). Sin embargo, este valor fue menor que el registrado en EE.UU., Australia y Brasil, donde la densidad poblacional es >600 individuos 100 cm-3 de suelo (Bond et al., 2000; Blair y Stirling, 2007; Severino et al., 2010). Las comunidades de nemátodos fitoparásitos dominadas por Helicotylenchus spp. son menos patogénicas que aquéllas dominadas por Meloidogyne spp. (Cadet et al., 2007).

Xiphinema sp. sólo se registró en uno de los seis predios estudiados y con una abundancia inferior a 10 individuos 100 cm-3 de suelo. Esto coincide con los estudios realizados por Stirling et al. (2005) y Blair y Stirling (2007), donde Xiphinema sp. estuvo presente sólo en 10 % de los sitios evaluados y su abundancia fue < 10 individuos 100 cm-3 de suelo. En el presente estudio no se registró la presencia de Meloidogyne spp., aunque era uno de los fitoparásitos que se esperaba encontrar porque está ampliamente distribuido en regiones tropicales, subtropicales y cálidas, y es una plaga importante para la caña de azúcar y otros cultivos (Bond et al., 2004b; Stirling, 2006; Stirling et al., 2006).

 

CONCLUSIONES

En el área estudiada la densidad de poblaciones y la riqueza de especies de los nemátodos asociados a la rizósfera del cultivo de caña de azúcar, fueron bajas en comparación con la densidad de estos organismos en Australia, Brasil y EE.UU. Debido a esto, las poblaciones de las dos especies de nemátodos fitoparásitos (Helicotylenchus sp. y Criconemoides sp.) más abundantes, no necesariamente están relacionadas con la disminución de los rendimientos del cultivo de caña de azúcar en la región. La baja productividad de este cultivo puede deberse al empobrecimiento del suelo, como consecuencia de más de 50 años de monocultivo en la zona.

 

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Arturo Bonet y a Tania Hernández por las observaciones y sugerencias al manuscrito. El presente estudio fue financiado por el Instituto de Ecología, A. C. (20030-10138) y la Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana (6953).

 

LITERATURA CITADA

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