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Agrociencia

versión On-line ISSN 2521-9766versión impresa ISSN 1405-3195

Agrociencia vol.44 no.1 México ene./feb. 2010

 

Recursos naturales renovables

 

Investigación preliminar de la depredación de semillas en la germinación de las bellotas de Quercus candicans Née

 

A preliminary investigation of the effect of pre–dispersal seed predation on the germination of Quercus candicans Née acorns

 

Francisco Diaz–Fleischer1 * , Verónica Hernandez–Arellano1, Lázaro Sanchez–Velásquez1, Tomás Cano–Medina1, Raquel Cervantes–Alday2, Maurilio López–Ortega1

 

1 INBIOTECA, Universidad Veracruzana, Apartado Postal 250, 91090, Xalapa, Veracruz, México. *Autor responsable: (fradiaz@uv.mx).

2 Vivero Plan de San Antonio, Coatepec, Veracruz, México.

 

Recibido: Septiembre, 2008.
Aprobado: Octubre, 2009.

 

Resumen

Las bellotas de los encinos (Quercus spp.) son atacadas en etapa de predispersión por varias especies de insectos. A pesar de la importancia de los encinos en programas de reforestación, el impacto del ataque de estos insectos, depredadores de semillas sobre la germinación de las bellotas es poco conocido, muy variable y depende de la especie de encino. En este estudio se determinó el nivel de infestación, por insectos, en bellotas de Quercus candicans Née y su efecto en la germinación. Para ello se realizaron muestreos en campo usando trampas pata recolectar bellotas y recolectas directas del suelo. Los niveles de infestación oscilaron de 7 a 21.6 %. Las bellotas atacadas por insectos presentaron una reducción en la germinación de 77.7 a 90.7 %. Las bellotas infestadas fueron significativamente más grandes que las bellotas no infestadas. Las larvas de los insectos encontrados en las semillas pertenecen a los órdenes Lepidóptera y Coleóptera. El análisis de los resultados sugiere la necesidad de desarrollar métodos de control de los insectos, y de separación de las bellotas infestadas para mejorar la calidad de la producción de plántulas destinadas a la reforestación.

Palabras clave: Quercus, bellotas, insectos plaga, infestación, germinación, reforestación.

 

Abstract

The acorns of oaks (Quercus spp.) are attacked in the pre–dispersal stage by various insect species. Despite the importance of the oaks in reforestation programs, the impact of the attack of these seed predation insects on the germination of the acorns is not well known, is very variable and depends on the oak species. In this study, the infestation level of insects in acorns of Quercus candicans Née was determined along with its effect on germination. For this purpose, samplings were made in the field using traps for collection acorns and direct collecting from de soil. Infestation levels varied from 7 and 21.6 %. The acorns attacked by insects presented a reduction in germination of between 77.7 and 90.7 %. The infested acorns were significantly larger than the non–infested ones. The larvae of the insects found in the seeds belong to the orders Lepidoptera and Coleóptera. The analysis of the results suggests the need to develop control methods of the insects, and to separate the infested acorns to improve the quality of the production of seedlings destined for reforestation.

Key words: Quercus, acorns, insect pests, infestation, germination, reforestation.

 

INTRODUCCIÓN

Comúnmente conocidos como encinos, las especies del género Quercus, son los principales componentes de la estructura arbórea de los bosques de la mayoría de las regiones montañosas de México (Zavala, 2001). Muchas de las especies de encinos son valiosas por su potencial para la restauración ya que pueden establecerse en áreas deforestadas abiertas y en áreas bajo el dosel (Pedraza y Williams–Linera, 2003; Ramírez–Bamonde et al., 2005). Esta característica, aunada al gran número de especies y a su plasticidad, hace de los encinos un excelente material para los programas de reforestación de áreas montañosas (Vázquez–Pardo, 1998; Kappelle, 2006).

La producción exitosa de plántulas de encino en viveros forestales se basa en una buena selección de semillas que garantice una alta germinación y un buen desarrollo inicial de las plantas (Bonner y Vozzo, 1987). Sin embargo, la calidad de las semillas puede ser afectada negativamente por diversos factores bióticos y abióticos. Entre los factores bióticos más perniciosos están los insectos barrenadores de las bellotas, que se alimentan de las mismas en la etapa de predispersión (Baker, 1972). El impacto de los insectos barrenadores en la germinación de las bellotas es poco conocido y muy variable, dependiendo de las especies de Quercus. El daño ocasionado por los insectos a la bellotas pueden reducir su germinación (Oliver y Chapin, 1984; Weckerly et al, 1989), o bien las bellotas pueden germinar si el embrión no ha sido dañado (Hobbs y Young, 2001; Branco et al., 2002). Sin embargo, una reducción de la masa de las bellotas, ocasionada por los insectos, está correlacionada con un pobre desarrollo de las plántulas (Andersson, 1992; Hobbs y Young, 2001; Branco et al, 2002). Por ello, debido a que no es posible prevenir el ataque de los insectos, las bellotas infestadas deben eliminarse por flotación de los lotes de frutos recolectados (Bonner y Vozzo, 1987; Bonner, 2003).

La mayoría de las especies de insectos barrenadores de bellotas son coleópteros de los géneros Curculio sp. y Conotrachelus sp. (Curculionidade) y lepidópteros de los géneros Cydia sp., Melissopus sp. y Valentinia sp. (Tortricidae) (Vázquez–Pardo, 1998). En los EE.UU., las plagas más importantes de las bellotas de los encinos son los picudos (Curculio spp.), el gusano de las nueces (Melissopus latiferranus Walsingham), y la palomilla de las bellotas (Valentinia spp.) (Baker, 1972; Gibson, 1972; 1982; Oliver y Chapin, 1984); sin embargo, en México sólo se ha reportado el curculiónido Curculio occidentis (Casey) (Cibrián–Továr et al., 1995).

En la zona de Xalapa y Coatepec (Veracruz, México), la ComisiónNacional Forestal (CONAFOR) desarrolla un programa de reforestación en el que algunas de las especies de Quercus tienen una función preponderante. Empero, aunque se ha detectado la presencia de larvas de insectos en las bellotas recolectadas para abastecer a los viveros, no hay un claro conocimiento de los niveles de infestación y del impacto que el insecto tiene en la germinación.

Este estudio se realizó con dos objetivos: 1) determinar los niveles y los patrones de infestación por insectos de las bellotas de una de las especies de encino más utilizada en la reforestación (Q. candicans) en zona de Bosque Mesófilo de Montaña; 2) evaluar el efecto del ataque de los insectos en la germinación de las semillas.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Lugares de recolección

Se seleccionaron dos sitios de muestreo: 1) un remanente de Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) ubicado en el predio Plan de San Antonio; 2) el parque ecológico El Haya. Los frutos de los encinos que conforman el macizo boscoso en los dos sitios seleccionados proveen de semillas al Vivero Forestal Plan de San Antonio.

El predio Plan de San Antonio se ubica en la micro–cuenca del Río Gavilán en el municipio de Coatepec, (Veracruz), tiene una superficide 48 ha, y participa en el programa de Pago de Servicios Ambientales (hidrológicos) de la región. En el área se localiza un remanente de aproximadamente 15 ha, prácticamente no perturbado, del BMM. Este remanente boscoso, donde hay alrededor de 500 individuos de varias especies de Quercus, está registrado en la Comisión Nacional Forestal como Unidad Productora de Germoplasma Forestal /07/03/005 (fuente de recolección sin manejo) desde el 31 de julio del 2003. Parte de las semillas obtenidas en el rodal semillero se usan en la producción de plantas de un vivero automatizado ubicado en el predio y el remanente es vendido a la Comisión Nacional Forestal (CONAFOR).

El parque ecológico El Haya es un área verde con 14 ha de bosque y se ubica en el Km. 1.5 de la Antigua Carretera a Coatepec en la ciudad de Xalapa (Veracruz). En el rodal semillero de Plan de San Antonio los árboles de Q. candicans se localizan a una distancia de 20 a 100 m del sendero que atraviesa el terreno. La distancia entre los árboles muestreados es aproximadamente 40 m. En el parque El Haya, los árboles están en el borde de los senderos distanciados entre si por aproximadamente 20 m.

Dado que los Quercus son plantas veceras (presentan años con baja o nula producción de frutos), las recolecciones se realizaron en un año de alta producción de frutos, de agosto a noviembre del 2007.

Grado de infestación de las bellotas

Este estudio se realizó en el rodal semillero del predio Plan de San Antonio. Se seleccionaron cuatro árboles de 15 a 30 m de altura y un DAP (diámetro a la altura del pecho) de 35 a 91 cm. Estos árboles son dominantes y presentan una producción abundante de frutos en los años de fructificación, por la cual han sido seleccionados como reproductores por los técnicos del vivero.

La recolección de frutos se realizó usando dos trampas para frutos por árbol. Las trampas consistieron en trozos de tela blanca de 3×1 m sostenidas de las esquinas por postes de madera de 1.5 m de altura. El par de trampas, paradas a 1 m una de otra, se colocaron bajo la copa de los árboles, a una distancia de 2.5 m del tronco del árbol y siguiendo el contorno de la copa.

Cada semana, durante seis semanas consecutivas, las bellotas se recolectaron y se contabilizaron. En el pico de fructificación se tomó una muestra al azar de 100 bellotas (máximo) de cada uno de los cuatro árboles seleccionados. Sin embargo, hacia el final de la temporada de fructificación, el número de bellotas recolectadas fue menor de 100 y la muestra, en estos casos, correspondió al total de los frutos contenidos en la trampa. Las bellotas se llevaron al laboratorio donde se midieron longitudinalmente con un vernier digital (Carrera®), para determinar si hay relación entre el tamaño de las bellotas y el grado de infestación. Las bellotas se clasificaron de la siguiente manera: 1) germinadas no infestadas (GNI); 2) no germinadas no infestadas (NGNI); 3) germinadas infestadas (IG); 4) no germinadas infestadas (ING). Consecutivamente, cada una de las bellotas se colocó individualmente en recipientes de plástico de 30 mL con vermiculita húmeda. Las bellotas fueron observadas hasta el momento de la germinación (aproximadamente un mes). Se determinó el número de bellotas germinadas, el número de bellotas infestadas y el orden de la larva de insecto emergido.

Prueba de germinación

De tres lotes de semillas destinadas para la producción de la plántula en el vivero de San Antonio y recolectadas in situ, se tomaron dos muestras de 1 L cada una (n=6). Se determinó el número de bellotas por litro y la proporción de bellotas infestadas por insectos (con base en la presencia de agujeros en el pericarpio). Las bellotas, separadas en dos categorías (infestadas y no infestadas) se sembraron en tubetes de plástico negro (310 mL de capacidad; desinfectados por inmersión en alcohol al 90 % por 5 min). El sustrato fue una mezcla de composta, suelo vegetal y tepezil molido (piedra porosa blanca de origen volcánico) en proporción 4:4:2. Los tubetes se colocaron en contenedores con capacidad para 54 tubetes cada uno. Se usaron dos contenedores por categoría de bellota por lote (3 lotes × 2 categorías de bellotas × 2 contenedores × 54 tubetes (total 648 bellotas, 216 bellotas por lote, 324 de cada categoría, i.e., infestadas y no infestadas). Después de 40 d se determinó el número de semillas germinadas en cada categoría.

Prueba de rayos–X

En el parque ecológico El Haya se recolectaron 800 bellotas directamente del suelo (200 bellotas por árbol). En este sitio de muestreo, no se pudieron colocar trampas para frutos ya que es un parque público. Se seleccionaron las bellotas que no presentaban daño aparente causado por los insectos y con un aspecto fresco. Los agujeros en la bellotas podrían indicar que, en la mayoría de los casos, las larvas habrían abandonado el fruto; las bellotas café oscuro y la turgencia del pericarpio son indicadores de que la bellota había caído del árbol recientemente. Las bellotas se llevaron al Laboratorio de Semillas de la Gerencia Regional de CONAFOR 1 d después de la recolecta. Se usó una máquina de rayos–X Faxitron (MX–20, Faxitron X–ray Corporation, Wheeling, IL, USA), calibrada a 190 s y 28 kv de potencia (kVp) para radiografiar (Goodman et al., 2005) 100 grupos de cinco bellotas cada uno. Todas las bellotas que mostraban daño visible en su interior (Figura 1) se colocaron individualmente en recipientes de plástico y se cubrieron con vermiculita húmeda para esperar el desarrollo y la emergencia de las larvas de los insectos. Las larvas emergidas se separaron por el orden al que pertenecían (Coleóptera o Lepidoptera) y se colocaron en recipientes plásticos (1 L de capacidad) en una mezcla de suelo y vermiculita húmeda (50:50) como medio de pupación. Estos recipientes fueron revisados cada semana para ver el estado de desarrollo de los insectos.

Después de un mes de observación, se abrieron todas las bellotas de las que no emergieron larvas para determinar la presencia de insectos inmaduros muertos.

Análisis de datos

Los datos de tamaño de las bellotas de las cuatro categorías de germinación e infestación (GNI, NGNI, IG, y ING) se analizaron usando un ANDEVA de una vía (Zar, 1984). Dada la relevancia del tamaño de las bellotas en la germinación y desarrollo de las plántulas, el número total de bellotas infestadas (I) se consideró como un quinto grupo.

El porcentaje de germinación entre las bellotas infestadas y las no infestadas de los lotes de recolecta para la siembra en el vivero Plan de San Antonio, se analizó con la prueba no paramétrica de Wilcoxon (Zar, 1984).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Recolecta en campo

Se recolectaron 3245 bellotas de las ocho trampas, y se pusieron a germinar 2172 bellotas. Previo a la prueba de germinación se midieron longitudinalmente 1737 bellotas y se marcaron para su identificación. De las 2172 bellotas 42 % (923) germinaron y 7 % (154) resultaron infestadas por insectos. Se encontraron principalmente larvas de coleópteros (curculiónidos), y sólo emergieron cuatro larvas de lepidópteros de un número similar de bellotas (una larva/bellota). El 35 % de la bellotas (769) no infestadas por insectos germinaron, lo cual indica que el ataque de los insectos afecta efectivamente un 2.5 % de la población de bellotas con potencial para germinar.

Al comparar la longitud de las bellotas infestadas con el de las bellotas no infestadas y germinadas, se observó que los frutos infestados fueron significativamente más grandes que los frutos no infestados (F4, 1255 = 12.3; p≤ 0.0001) (Figura 2). Esto indica que los insectos prefieren depositar sus huevos en las bellotas de mayor tamaño. La selección de hospederos que facilitan mayor disponibilidad de recursos a las crías es el principal cuidado materno que presentan los insectos que depositan sus huevos en recursos discretos (Díaz–Fleischer y Aluja 2003; Bergström et al., 2006). Es decir, al depredar las bellotas más grandes, el impacto que tienen los insectos sobre el potencial reproductivo de la planta parece ser más cualitativo que cuantitativo, ya que las bellotas más grandes poseen mayor potencial de germinación y sus plántulas se desarrollan más vigorosas y más rápidamente (Bonfil, 1998; Hobbs y Young, 2001; Branco et al, 2002).

Prueba de germinación

Se observaron diferencias significativas (Z=2.2; p=0.03) con respecto a la germinación, ya que germinó 53.20 % de las 324 semillas sanas, mientras que en las semillas con daño visible (324 semillas) sólo germinó un 9.29 %. Estos resultados corroboran que el ataque de los insectos afecta de manera importante la germinación de las bellotas y coinciden con otros estudios en que no germinó poco más de 70 % de los frutos infestados por insectos (Hobbs y Young, 2001; Csóka y Hirka, 2006).

En el presente trabajo no se midió el efecto que ocasiona el ataque de los insectos en el desarrollo de las plántulas. Sin embargo, el desarrollo y la resistencia al ataque de enfermedades son reducidos en plantas de bellotas dañadas por insectos (Hobbs y Young, 2001; Fukumoto y Kajimura, 2005; Csóka y Hirka, 2006). El efecto negativo de la depredación de semillas en etapa de predispersión puede ser aún mayor, ya que las primeras hojas de las plántulas germinadas de bellotas atacadas por insectos presentan menor actividad fotosintética que las germinadas de bellotas sanas, lo que causa un retraso en el desarrollo y el vigor de las plantas (Yi y Zhang, 2008).

Prueba de rayos–X

De las 500 bellotas expuestas a los rayos–x 108 (21.6 %) presentaron daños internos por larvas de insectos. En 34 de las 108 bellotas se encontraron larvas de coleóptero, en otras 39 bellotas se encontraron larvas de lepidópteros y de las 35 restantes no emergió larva alguna.

Es interesante notar que el nivel de infestación de la bellotas recolectadas en el parque ecológico El Haya fue muy alto (21.6 %). Las larvas de lepidópteros representaron 36.1 % de la infestación y las larvas de curculiónidos 31–5 % (Figura 3). El porcentaje de ataque a las bellotas de uno u otro insecto puede ser variable y estar influido por las condiciones micro–ambientales. Por ejemplo, en Q. agrifolia, de todas bellotas infestadas por insectos, los curculiónidos representaron 70 %, y 30 % para los lepidópteros. Según Lewis (1991), la mayor proporción de bellotas atacadas se encuentran en la zona sombreada de la copa de los árboles, y esto se debería a que las hembras podrían detectar cambios en la temperatura dependiendo de la orientación del árbol, y así asegurar una mayor supervivencia de las crías. Este resultado puede indicar, que las condiciones en que se encuentran los hospederos, afectan el comportamiento de búsqueda y selección de hospederos de los insectos. En algunas especies de palomillas, como Pieris rapae, las hembras prefieren hospederos aislados o localizados en los bordes de plantaciones mientras que otras favorecen a hospederos agrupados (Cromartie, 1975; Hern et al, 1996). Dado que los árboles del parque El Haya están próximos a los senderos, se genera un efecto de borde que podría facilitar su localización a los insectos depredadores de semillas predispersión. En contraste, en un habitat complejo, como una zona boscosa, las plantas hospederas se mezclan con plantas no hospederas reduciendo la probabilidad de que el insecto encuentre su hospedero (Cromartie, 1975; Hern et al., 1996). En estos sistemas predominan los insectos con estrategias que les permitan mantener poblaciones altas ante un recurso tan variable en su disponibilidad como los frutos de las plantas veceras (Cain, 1985; Menu et al, 2000).

La presencia de larvas de lepidópteros en las bellotas es un resultado relevante del presente estudio ya que no hay reportes en México del ataque de estos insectos a los Quercus (Cibrián–Tovar et al., 1995). Desafortunadamente, los insectos no puparon ni continuaron su desarrollo hasta adultos en el medio proporcionado, lo cual impidió la identificación de las especies. En el futuro se realizarán pruebas con diferentes medios de pupación para obtener el más adecuado (Gibson, 1964), ya que los insectos del orden Lepidóptera tienen que alcanzar el estado de imago para ser identificados.

 

CONCLUSIONES

El ataque de insectos reduce la germinación de las bellotas del Q. candicans de manera importante. Las bellotas atacadas por los insectos fueron significativamente más grandes que las no atacadas, lo que podría afectar la proporción de semillas de calidad usadas en la producción de plántulas.

Comparar la infestación entre los sitios de muestreo no fue un objetivo del estudio, pero hubo gran variabilidad en los niveles de infestación y en la proporción de bellotas atacadas por uno u otro grupo (orden) de insectos entre los dos sitios. Entonces, factores ecológicos como la densidad o diversidad de la vegetación aledaña a los encinos influirían en la capacidad de localización de las hembras de los insectos.

 

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos al Dr. Ángel Ortiz Ceballos, a la Dra. Diana Perez–Staples, al editor y al arbitro cuyos comentarios y sugerencia mejoraron sustancialmente el manuscrito. Gracias también al apoyo brindado por el Biol. Jesús Dorantes López, Gerente de la Región Golfo Centro de la CONAFOR por permitirnos usar el laboratorio de semillas de la institución y al Sr. Apolinar Sandoval González, técnico del laboratorio de semillas, por su asistencia en el manejo del equipo de rayos–x.

 

LITERATURA CITADA

Andersson, C. 1992. The effect of weevil and fungal attacks on the germination of Quercus robur acorns. For. Ecol. Manag. 50: 247–251.        [ Links ]

Baker, W.L. 1972. Eastern Forest Insects. Misc. Publ. 1175. Washington, DC. USDA Forest Service. 642 p.        [ Links ]

Bergström, A., N. Janz, and S. Nylin. 2006. Putting more eggs in the best basket: clutch–size regulation in the comma butterfly. Ecol. Entomol. 31: 255–260.        [ Links ]

Bonfil, C. 1998. The effects of seed size, cotyledon reserves, and herbivory on seedling survival and growth in Quercus rugosa and Q. hurina (Fagaceae). Am. J. Botany 85: 79–87.        [ Links ]

Bonner, F. T., 2003. Collection and care of acorns: A practical guide for seed collectors and nursery managers. http://www.nsl.fs.fed.us/COLLECTION%20AND%20CARE%20 0F%20ACORNS.pdf Version 1.1 (Acceso en junio de 2003).        [ Links ]

Bonner, F.T., and J.A. Vozzo. 1987. Seed biology and technology of Quercus. Gen. Tech. Rep. SO–66. New Orleans: USDA Forest Service, Southern Forest Experiment Station. 21 p.        [ Links ]

Branco, M., C. Branco, H. Merouani, and M.H. Almeida. 2002. Germination success, survival and seeding vigour of Quercus suber acorns in relation to insect damage. For. Ecol. Managl. 166: 159–164.        [ Links ]

Cain, M. L. 1985. Random search by herbivorous insects: a simulation model. Ecology 66: 876–888.        [ Links ]

Cibrián–Tovar, D., J.T. Mendez–Montiel, R. Campos–Bolaños, H.O. Yates III, y J. Flores Lara. 1995. Insectos Forestales de México. Primera Edición. Universidad Autónoma de Chapingo. Chapingo, Edo de México, México. 453 p.        [ Links ]

Cromartie, W. J. Jr. 1975. The effect of stand size and vegetational background on the colonization of cruciferous plants by herbivorous insects. J. Appl. Ecol. 12: 517–533.        [ Links ]

Csóka, G., and A. Hirka. 2006. Direct effects of carpophagous insects on the germination ability and early abscission of oak acorns. Acta Silv. Lign. Hung. 2: 57–68.        [ Links ]

Diaz–Fleischer, F., and M. Aluja. 2003. Clutch size in frugivorous insects as a function of host firmness: the case of the tephritid fly Anastrepha ludens. Ecol. Entomol. 28: 268–277.        [ Links ]

Fukumoto, H. and H. Kajimura. 2005. Cumulative effects of mortality factors on reproductive output in two co–ocurring Quercus species: which mortality factors most strongly reduce reproductive potential? Can. J. Bot. 83:1151–1158.        [ Links ]

García–Mendoza, A. J., M. de J. Ordóñez, M. de J. Ordóñez Díaz, y M. Briones–Salas. 2004. Biodiversidad de Oaxaca. UNAM, 605 p.        [ Links ]

Gibson, L.P. 1964. Biology and life history of acorn–infesting weevils of the genus Conotrachelus (Coleóptera: Curculionidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 57: 521–526.        [ Links ]

Gibson, L.P. 1972. Insects that damage white oak acorns. Res. Pap. NE–220. Upper Darby, PA: US. Department of Agriculture. Northeastern Forest Experiment Station. 8 p.        [ Links ]

Gibson, L.P. 1982. Insects that damage red oak acorns Res. Pap. NE–492. Upper Darby, PA. US. Department of Agriculture. Northeastern Forest Experiment Station. 7 p.        [ Links ]

Goodman, R.C., D.F. Jacobs, and R.P. Karrfalt. 2005. Evaluating desiccation sensitivity of Quercus rubra acorns using X–ray image analysis. Can. J. For. Res. 35: 2823–2831.        [ Links ]

Hern, A., G. Edwards–Jones, and R. G. Mckinlay. 1996. A review of the cabbage white pre–oviposition behaviour of the small butterfly, Pieris rapae (Lepidoptera: Pieridae). Ann. Appl. Biol. 128:349–371.        [ Links ]

Hobbs, T., and T. P. Young. 2001. Growing valley oak. Ecol. Rest. 19: 165–171.        [ Links ]

Kappelle, M. 2006. Ecology and Conservation of Neotropical Montane Oak Forests. Springer Verlag. Berlin Heidelberg, Germany. 483 p.        [ Links ]

Lewis, V. R. 1991. The temporal and spatial distribution of filbert weevil infested acorns in an oak woodland in Marin County, California. USDA Forest Service Gen. Tech. Rep. PSW–126. pp: 156–160.         [ Links ]

Menu, F., J. P. Roebuck, and M. Viala. 2000 Bet–Hedging diapause strategies in stochastic environments. Am. Nat. 155: 724–734.        [ Links ]

Oliver, A. D., and J.B. Chapin. 1984. Curculio fulvus (Coleopera: Curculionidae) and its effects on acorns of live oaks Quercus virginiana Miller. Environ. Entomol. 15: 1507–1510.        [ Links ]

Pedraza, R. A., and G. Williams–Linera. 2003. Evaluation of native tree species for the rehabilitation of deforested areas in a Mexican cloud forest. New For. 26: 83–99.        [ Links ]

Ramírez–Bamonde, E., L. R. Sánchez–Velásquez, and A. Andrade–Torres. 2005. Seedling survival and growth of three species of mountain cloud forest in Mexico, under different canopy treatments. New For. 30: 95–101.        [ Links ]

Vazquez–Pardo, F. M. 1998. Semillas del Género Quercus L.: Biología, Ecología y Manejo. Servicio de Investigación y Desarrollo Tecnológico. Junta de Extremadura (Colección Monografías). Consejería de Agricultura y Comercio. Mérida, España. 234 p.        [ Links ]

Weckerly, F.W., D.W. Sugg, and R.D. Semlitsh. 1989. Germination success of acorns (Quercus): insect predation and tannins. Can. J. For. Res. 19: 811–815.        [ Links ]

Yi, X.F., and Z.B. Zhang. 2008. Influence of insect–infested cotyledons on early seedling growth of Mongolian oak, Quercus mongólica. Photosynthetica 46: 139–142.        [ Links ]

Zavala, Ch.F. 2001. Introducción a la Ecología de la Regeneración Natural de los Encinos. Universidad Autónoma de Chapingo. 94 p.        [ Links ]

Zar, J. H. 1999. Biostatistical Analysis. 4th edn. Prentice Hall, Englewood Cliffs, New Jersey, USA. 794 p.        [ Links ]

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