Protección vegetal

 

Parasitismo natural e inducido de Anagyrus kamali sobre la cochinilla rosada en brotes de teca, en Bahía de Banderas, Nayarit

 

Natural and induced parasitism of Anagyrus kamali against pink hibiscus mealybug on teak shoots in Bahia de Banderas, Nayarit

 

Félix García–Valente¹, Laura D. Ortega–Arenas^1,* , Héctor González–Hernández¹, Juan A. Villanueva–Jiménez², José López–Collado² , Alejandro González–Hernández³ , Hugo C. Arredondo–Bernal⁴

 

¹ Entomología, Campus Montecillo, Colegio de Postgraduados. 56230. Montecillo, Estado de México. *Autor responsable: (ladeorar@colpos.mx).

² Agroecosistemas Tropicales, Campus Veracruz, Colegio de Postgraduados. 91700. Veracruz, Veracruz.

³ Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León. 66450. San Nicolás de los Garza, Nuevo León.

⁴ Centro Nacional de Referencia de Control Biológico. 28120. Tecomán, Colima.

 

Recibido: Junio, 2008.
Aprobado: Mayo, 2009.

 

RESUMEN

El parasitoide Anagyrus kamali Moufsi se utiliza en programas de control biológico de la cochinilla fosada del hibisco (CRH), Maconellicoccus hirsutus Green; sin embargo, se requieren estudios detallados sobre su impacto en condiciones de campo. En el presente estudio se evaluó el parasitismo natural e inducido de A. kamali sobre CRH en brotes de teca, cubiertos con bolsas de tela de organza en condiciones de campo, en Bahía de Banderas, Nayarit, México. Los tratamientos fueron: 1) exclusión de enemigos naturales; 2) parasitismo natural; 3) parasitismo inducido (A. kamali). El efecto de los tratamientos se determinó registrando la cantidad de ninfas, hembras adultas y ovisacos de la CRH, así como el número de momias de los parasitoides, 15 y 30 d después de establecidos los tratamientos. El parasitoide A. kamali reguló el crecimiento poblacional de la CRH en los brotes de teca cubiertos con bolsas de tela de organza en condiciones de campo. La disminución promedio de la plaga fue 96.5 % en 30 d. El parasitismo natural fue incipiente en la regulación de la plaga, y no evitó su incremento, lo cual se atribuye a la interferencia de las hormigas y al impacto negativo de los hiperparasitoides.

Palabras Clave: Anagyrus kamali, Tectona grandis, Maconellicoccus hirsutus, control biológico, piojos harinosos.

 

ABSTRACT

The parasitoid Anagyrus kamali Moursi is used in biological control programs against Pink Hibiscus Mealybug (PHM) Maconellicoccus hirsutus (Green). However, detailed studies on its impact in field conditions are needed. This study evaluated natural and induced parasitism of A. kamali against PHM on teak shoots covered with organza sleeves under field conditions in Bahía de Banderas, Nayarit, México. The treatments were 1) exclusion of natural enemies, 2) natural parasitism, and 3) induced parasitism (A. kamali). The effect of the treatments was determined by recording the numbers of PHM nymphs, adult females and ovisacs as well as the number of parasitoid mummies 15 and 30 d after treatments were established. The parasitoid A. kamali regulated the population growth of PHM on the sprouts covered with organza sleeves under field conditions. The average reduction of the pest was 96.5 % in 30 d. Natural parasitism was negligible in regulating the pest and did not prevent its increase; this was attributed to interference of ants and to the negative impact of hyperparasitoids.

Key words: Anagyrus kamali, Tectona grandis, Maconellicoccus hirsutus, biological control, mealybugs.

 

INTRODUCCIÓN

La cochinilla rosada del hibisco (CRH) es nativa del sur de Asia o Australia (Roltsch et al., 2000) y se distribuye en regiones tropicales y subtropicales del mundo (Sagarra y Peterkin, 1999). Afecta a más de 200 hospederos incluidos en 70 familias de plantas (Padilla, 2000; Meyerdirk et al, 2003) y ocasiona problemas económicos por el daño directo en las plantas hospederas y por su importancia como plaga cuarentenaria (Kairo et al, 2000; Cermeli et al, 2002). Los métodos de combate físicos y químicos tienen un éxito limitado en el control de la CRH (Cermeli et al, 2002; Persad y Khan, 2002). Sin embargo, en su habitat nativo la CRH es raramente una plaga y se mantiene en niveles bajos sin causar daño económico debido a la presencia de enemigos naturales eficientes (Goolsby et al, 2002).

Anagyrus kamali Moursi (Hymenoptera: Encyrtidae) es un parasitoide usado en programas internacionales para el control biológico de la CRH. Se introduce junto con otros enemigos naturales como los depredadores Cryptolaemus montrouzieri Mulsant y Scymnus coccivora Ramakrishna Ayyar (Coleóptera: Coccinellidae) y los parasitoides Giranusoidea indica Shafee, Alam y Agarwal (Hymenoptera: Encyrtidae) y Allotropa sp. nr. mecridae (Hymenoptera: Platygas–teridae). Hay resultados exitosos en Egipto (Bartlett, 1978; Abd–Rabou, 2005), en Antigua y Barbuda, Bahamas, Barbados, Dominica, Grenada, Jamaica, St. Kitts y Nevis, St. Thomas, St. Vincent y Granadinas, Sta. Lucia, Trinidad y Tobago, US Islas Vírgenes (Sagarra y Peterkin, 1999; Kairo et al, 2000; Gautam, 2003), Puerto Rico (Michaud y Evans, 2000; Sermeño y Navarro, 2000) y California, EE.UU. (Roltsch et al, 2006), atribuidos principalmente a la actividad de A. kamali. Esta especie es un endoparasitoide solitario que también como adultos se alimenta de su huésped, contribuyendo a la mortalidad de la CRH (Kairo et al, 2000). Este insecto parásita ninfas de segundo y tercer instar, pero prefiere a las hembras adultas y pone un promedio de 40–60 huevos durante su vida (Sagarra y Vincent, 1999; Sagarra et al, 2001). Se liberan en promedio 1500 a 2000 individuos, cuando las poblaciones de la CRH son bajas (menor a 10 CRH/brote de 5 cm). El resultado de control se puede apreciar en las poblaciones de la CRH de 6 a 8 meses después de su liberación (Santiago–Islas et al, 2008).

En México la CRH se detectó en 1999 en Mexicali, Baja California (Roltsch etal, 2000), y en 2004 en Bahía de Banderas, Nayarit y Puerto Vallaría, Jalisco (SAF, 2004). Por tanto, el gobierno mexicano, con base en los resultados exitosos de programas de control biológico en otros países, implemento la liberación del depredador C. montrouzieri y el parasitoide A. kamali para el control de la CRH, con dos introducciones del parasitoide G. indica, en los estados de Nayarit y Jalisco (Santiago–Islas et al, 2008).

Las poblaciones de CRH han disminuido, pero se necesita estudiar en condiciones de campo la contribución relativa de cada uno de los enemigos naturales liberados para controlar la CRH (Kairo et al., 2000). Por tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar el parasitismo natural e inducido de A. kamali sobre M. hirsutus, en brotes de teca Tectona grandis L. (Verbenaceae) infestados artificialmente con CRH en Bahía de Banderas, Nayarit.

 

MATERIALES Y MÉTODO

Este trabajo se hizo en 7 ha de una plantación de teca, principal hospedero de la CRH en Nayarit, con una edad de 6 años, ubicada a 20° 45' 16" N y 105° 16' 47" O, en el ejido San Vicente, municipio de Bahía de Banderas, de febrero a mayo de 2006.

Dada la importancia cuarentenaria de la CRH, las pruebas se hicieron en bolsas de tela de organza para prevenir la diseminación de la plaga. Se seleccionaron 40 árboles de teca y en cada uno se seleccionó un brote (longitud 15 a 20 cm) con hojas terminales (5 cm) a una altura de 1.2 a 1.5 m. En cada brote se eliminaron los insectos con un pincel y después el brote se cubrió con una bolsa de tela de organza de 50×60 cm. Ovisacos de CRH fueron recolectados en frutos de guanábana de una plantación localizada en el ejido de la Cruz de Huanacaxtle, municipio de Bahía de Banderas, a 5 km de la plantación de teca. Los ovisacos se revisaron en el laboratorio con un microscopio para eliminar huevos de insectos depredadores y piojos harinosos diferentes a la CRH y se aislaron en cápsulas de gelatina. Cada brote de teca se infestó con tres ovisacos de CRH, colocados entre las dos hojas terminales, antes de cerrar las bolsas de organza.

La densidad de ninfas de CRH por brote se calculó con un conteo 15 d después de la emergencia. En esta ocasión se eliminaron los brotes con mielecilla, fumagina y contaminación por otros piojos harinosos, y se seleccionaron 18 brotes para continuar con las observaciones.

Se evaluaron tres tratamientos 9 d después del conteo inicial, sobre ninfas de tercer instar y adultos de CRH: 1) mantener las bolsas cerradas para registrar el crecimiento poblacional de la CRH, sin la presencia de enemigos naturales que afectaran su desarrollo (exclusión de enemigos naturales) (testigo); 2) abrir las bolsas en el extremo superior para permitir el libre acceso de los enemigos naturales de CRH presentes en la plantación (parasitismo natural); 3) introducir en las bolsas tres hembras y tres machos del parasitoide A. kamali, de 2 d de emergidos, las cuales se mantuvieron cerradas (parasitismo inducido). Los parasitoides se obtuvieron del Laboratorio de Reproducción de Organismos Benéficos en el municipio de Bahía de Banderas, operado por el Área de Control Biológico de la Campaña Contra la CRH.

En cada brote de teca se registró la cantidad de ninfas, hembras adultas y ovisacos de CRH, 15 y 30 d después de iniciar los tratamientos. En los brotes donde se permitió el acceso de enemigos naturales y aquéllos donde se liberó el parasitoide, también se cuantificó el número de momias de A. kamali y de otros parasitoides. En el segundo conteo (30 d) además se recolectaron las momias de los insectos parasitados y se colocaron en cápsulas de gelatina a temperatura ambiente (28 ±2 °C) en el laboratorio; los parasitoides emergidos fueron conservados en alcohol al 70 %. También se recolectaron los depredadores observados en los brotes infestados. Los conteos se realizaron cuidadosamente para no dañar los brotes y evitar introducción o fuga de insectos.

El diseño experimental fue completamente al azar y la unidad experimental fue un brote de teca con un promedio inicial de 250.1±56.1 CRH, con seis repeticiones por tratamiento. Los conteos poblacionales de CRH (ninfas y hembras) se analizaron con el procedimiento MIXED para mediciones repetidas en el tiempo, con la estructura de covarianza ARH(1) seleccionada de acuerdo con los criterios AICC (Criterio de Información de Akaike) y BIC (Criterio de Información Bayesiano) (Litell et al., 1998; SAS Institute, 2004). Se utilizó la opción LSMEANS para calcular las medias por mínimos cuadrados (por tratamiento, por tiempo e interacción), y la opción SLICE para realizar pruebas de efectos simples de los tratamientos para cada fecha de muestreo. Además, se comparó el efecto de los tratamientos sobre la densidad poblacional de CRH mediante contrastes usando SAS 9.1 (SAS Institute, 2004).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El parasitoide A. kamali disminuyó la población de CRH (Figura 1) en los brotes de teca 30 d después de su inclusión en las bolsas (F = 6.17; gl 2, 45; p = 0.004); en contraste, la población de CRH aumentó en los brotes donde se excluyó a los enemigos naturales y en aquéllos donde se permitió su libre acceso. También hubo diferencia en la densidad poblacional de CRH a los 15 y 30 d (F = 5.57; gl 2, 45; p = 0.006), así como interacción entre los tratamientos y los tres períodos de registro (F = 2.38; gl 4, 45;p=0.065).

En el conteo 15 d después de establecer los tratamientos (Figura 1) hubo una disminución general de CRH. En los brotes sin presencia de enemigos naturales la población disminuyó 47–3 %, y en aquéllos donde se permitió el acceso de los enemigos naturales la disminución fue 40.9 %. En cambio, la mayor reducción (72.3 %) se registró en los brotes donde se liberó el parasitoide A. kamali. En los tres casos, ~50 % de la reducción se atribuye a la mortalidad natural de los machos de la CRH, ya que tienen el aparato bucal atrofiado y viven pocos días; además, la relación sexual es aproximadamente 0.40 machos por 0.60 hembras (Sagarra y Vincent, 1999; Persad y Khan, 2002; Meyerdirk et al, 2003).

En los brotes con bolsa cerrada, sin presencia de enemigos naturales y en el tratamiento donde se liberó A. kamali, se observó abundante mielecilla excretada por la CRH, la cual ocasionó un rápido desarrollo de fumagina que pudo interferir con el crecimiento adecuado de la CRH y la actividad de los parasitoides. Al respecto, González–Hernández et al (1999) reportan que Pheidole megacephala (F.) (Hy–menoptera: Formicidae) ayuda a remover excesos de mielecilla producida por el piojo harinoso de la pina Dysmicoccus brevipes (Cocckerell) (Hemiptera: Pseu–dococcidae), de lo contrario esto provoca la muerte de los estados ninfales móviles de esa especie. Sin embargo, en el tratamiento de parasitismo inducido el promedio de momias por brote fue 11.1, es decir, la actividad de A. kamali fue responsable de la disminución de la población en 22 %. La disminución de CRH en este estudio fue menor que el 79.3 % de reducción registrado en ramas de hibisco Hibiscus rosa–sinensis L. (Malvaceae), en Trinidad y Tobago, principalmente por la actividad del parasitoide A. kamali 19 d después de liberado, aunque también se observó la presencia del depredador Cycloneda sanguínea (L.) (Coleóptera: Coccinellidae) (Morais, 1998). En el presente estudio en los brotes donde se permitió acceso de los enemigos naturales el promedio de momias por brote fue 3.6, aunque también se detectó la presencia del depredador Diomus sp. (Coleóptera: Coccinellidae). El control ejercido por estos enemigos naturales contribuyó de forma incipiente en la reducción de la plaga. En estos brotes se observaron hormigas que realizaban labores de limpieza que no permitieron la acumulación de mielecilla ni el desarrollo de fumagina, además de interferir con la actividad de los enemigos naturales.

En el conteo a los 30 d se registró una diferencia importante en la densidad poblacional de CRH entre los tratamientos (Figura 1). La mayor población ocurrió en los brotes sin enemigos naturales y fue 6.7 veces mayor que la densidad inicial, constituida por 96.8 % de ninfas, 0.6 % de hembras y 2.5 % de ovisacos. Esto manifiesta la alta capacidad reproductiva y de adaptación de la CRH que, de no presentarse un factor que regule sus poblaciones, puede afectar seriamente a sus hospederas preferenciales (teca, Tectona grandis L.; hibisco, Hibiscus rosa–sinensis; guanábana, Annona muricata L.). En Egipto la CRH causó daños severos sobre Hibiscus spp. (Malvaceae) (incluyendo algodón, Gossypium sp.), mora (Rubus glaucus) y otros hospederos (Bartlett, 1978; Sagarra y Peterkin, 1999). En Puerto Rico, las infestaciones iniciales de CRH ocasionaron que 80 % de los brotes de hibisco murieran en poco tiempo (Michaud y Evans, 2000).

La misma tendencia de crecimiento de la CRH se presentó en los brotes donde se permitió a los enemigos naturales libre acceso y fue estadísticamente similar a la población del tratamiento sin enemigos naturales. La población del tratamiento con parasitismo natural fue 5.3 veces mayor que la densidad inicial, constituida por 99.8 % de ninfas, 0.01 % de hembras adultas y 0.1 % de ovisacos. Por tanto, la actividad de los enemigos naturales presentes no redujo significativamente el crecimiento poblacional de CRH, ya que a pesar de ser menor a la registrada en el tratamiento testigo, no se evitó su incremento.

Un factor detrimental a la actividad de los enemigos naturales pudo ser la alta población de hormigas, observada en 50 % de los brotes. Las hormigas protegen a los piojos harinosos de sus enemigos naturales, a cambio de tomar la mielecilla que excretan. Esta simbiosis interfiere en la efectividad de los enemigos naturales (Bartlett, 1978; González–Hernández et al., 1999). Según Bach (1991), la hormiga cabezona P megacephala presenta una relación mutualista con la escama Coccus viridis Green (Hemiptera: Coccidae); las poblaciones más altas de la escama estuvieron en plantas de Pluchea indica (L.) (Asteraceae) con hormigas y además, la tasa de mortalidad por parasitismo y otros factores fue muy baja. En plantaciones de pina (Ananas comosus) los piojos harinosos Dysmicoccus brevipes y D. neobrevipes (Beardsley) son atendidos por varias especies de hormigas, principalmente P. megacephala, las cuales interfieren en la actividad del parasitoide Anagyrus ananatis Gahan (González–Hernández et al., 1999). En el presente trabajo, a pesar de la presencia de hormigas y de los hiperparasitoides Signiphora sp., Chartocerus sp. (Hymenoptera: Sig–niphoridae), Cheiloneurus sp., Prochiloneurus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) y Aprostocetus minutus Howard (Hymenoptera: Eulophidae), el parasitismo natural registrado fue 64.0 momias por brote 30 d después de abrir las bolsas de organza, lo cual sugiere que los parasitoides respondieron al aumento poblacional de la CRH. También se registró un menor promedio de ovisacos por brote en comparación con el testigo, lo cual afectó el potencial reproductivo de la CRH; esto último pudo ser ocasionado por la actividad de los depredadores coccinélidos observados (Diomus sp.).

Los parasitoides adultos observados en los brotes con bolsa abierta durante el estudio fueron A. kamali y G. indica. En el conteo realizado a los 30 d hubo 61.1 y 5.9 % de adultos de A kamali y G. indica; sin embargo, en el material colocado en cápsulas de gelatina la proporción de parasitoides primarios emergidos fue baja (Figura 2) y no se presentó G indica. Esto último debido a que las poblaciones de la CRH en Bahía de Banderas, Nayarit son bajas principalmente por la acción reguladora de A. kamali liberado anteriormente (Santiago–Islas etal., 2008).

La actividad de los parasitoides primarios en el control de la CRH fue alterada por los hiperparasitoides nativos (Figura 2). Roltsch et al. (2006) reportan que durante el segundo año del programa de control de la CRH en California, EE.UU., el impacto de los hiperparasitoides nativos como Marrieta sp. (Hymenoptera: Aphelinidae) y Chartocerus sp., sobre las especies de parasitoides primarios introducidos, particularmente A. kamali, fue 30 a 60 %. Posteriormente el impacto sobre A. kamali disminuyó debido a que el hiperparasitismo guarda una relación denso–dependiente con las densidades absolutas de CRH y de su parasitoide primario.

La densidad poblacional más baja de CRH se presentó en los brotes donde se liberó al parasitoide A. kamali dentro de las bolsas de organza, la cual fue significativamente diferente en relación con los registros de los brotes sin enemigos naturales (F = 11.29; gl 1, 45; p = 0.001). La actividad del parasitoide ocasionó una disminución de 96.5 % en la población de CRH con respecto a la población inicial, constituida 30 d después de establecidos los tratamientos por 81.9 % de ninfas y 18.1 % de ovisacos. Sermeño y Navarro (2000) reportan reducciones similares en las islas St. Kitts, St. Thomas y St. Croix; sin embargo, las disminuciones ocurrieron 20 a 24 meses después de la liberación de A. kamali al ambiente.

El tiempo de evaluación en el presente trabajo fue un mes; por tanto, la variación en el tiempo del impacto del parasitoide pudo ser influida por las condiciones de desarrollo del estudio, como las bolsas de tela de organza y la población de CRH en los brotes de teca compuesta por ninfas de tercer instar y hembras en preoviposición, estados preferidos por el parasitoide (Sagarra y Vincent, 1999). Además, en condiciones de campo A. kamali puede parasitar un menor número de huéspedes para evitar eliminarlo y asegurar el futuro de su descendencia, lo cual proporciona una regulación continua a largo plazo (Sagarra et al., 2000). En los brotes donde se liberó el parasitoide se registró un promedio de 76.2 momias por brote y la mayor cantidad de momias en un brote fue de 138. En tres de las unidades experimentales se eliminó la población de CRH y en las otras tres la reducción poblacional varió de 77.4 a 99–0 %. Estos resultados coinciden con los obtenidos en Puerto Rico, el Caribe y California, EE.UU., donde el parasitoide A. kamali ocasionó disminuciones poblacionales de la CRH de 88 a 99 % (Sermeño y Navarro, 2000; Roltsch et al, 2006).

Aunque el diseño del presente estudio no refleja condiciones totales de campo, ya que se usaron bolsas de tela para aislar los brotes de teca, sí plantea el alto potencial que tiene A. kamali como agente de control biológico de la CRH. Además, se advierte la capacidad de las hormigas simbiontes para reducir la efectividad de los parasitoides liberados. Por tanto, es importante implementar estrategias para reducir la interferencia de hormigas antes de realizar las liberaciones inundativas del parasitoide.

 

CONCLUSIONES

El parasitoide A. kamali reguló el crecimiento poblacional de la CRH en los brotes de teca cubiertos con bolsas de tela de organza en condiciones de campo. La disminución promedio de la plaga fue 96.5 % en 30 d.

El parasitismo natural fue incipiente en la regulación de la plaga y no evitó su incremento, lo cual se atribuye a la interferencia de las hormigas y al impacto negativo de los hiperparasitoides.

 

AGRADECIMIENTOS

A la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV), al Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Nayarit (CESAVENAY) y al Laboratorio de Producción de Organismos Benéficos del Programa Regional Emergente contra la Cochinilla Rosada del Hibisco en Nayarit y Jalisco, SENASICA–SAGARPA por el apoyo otorgado.

 

LITERATURA CITADA

Abd–Rabou, S. 2005. The effect of augmentative releases of indigenous parasitoid, Anagyrus kamali (Hymenoptera: Encyrtidae) on populations of Maconellicoccus hirsutus (Hemiptera: Pseudococcidae) in Egypt. Arch. Phytopathol. Plant Protection 38: 129–132.        [ Links ]

Bach, E. C. 1991. Direct and indirect interactions between ants (Pheidole megacephala), scales (Coccus viridis) and plants (Pluchea indica). Oecologia 87: 233–239.        [ Links ]

Bartlett, B. R. 1978. Pseudococcidae. In: Clausen, C. P. (ed). Introduced Parasites and Predators of Arthropod Pest and Weeds: a World Review. Agriculture Handbook No. 480. USDA. Washington, D. C. pp: 137–170.        [ Links ]

Cermeli M., P. Morales V., F. Godoy, R. Romero, y O. Cárdenas. 2002. Presencia de la cochinilla rosada de la cayena Maconellicoccus hirsutus (Green) (Hemiptera: Pseudococcidae) en Venezuela. Entomotrópica 17: 103–105.        [ Links ]

Gautam, R. D. 2003. Classical biological control of pink hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus (Green) in the Caribbean. Plant Protection Bull. 55: 1–8.        [ Links ]

González–Hernández, H., M. W. Johnson, and N. J. Reimer. 1999. Impact of Pheidole megacephala (F.) (Hymenoptera: Formicidae) on the biological control of Dysmicoccus brevipes (Cockerell) (Homoptera: Pseudococcidae). Biol. Control 15: 145–152.        [ Links ]

Goolsby, A. J., A. A. Kirk, and D. E. Meyerdirk. 2002. Seasonal phenology and natural enemies of Maconellicoccus hirsutus (Hemiptera: Pseudococcidae) in Australia. Florida Entomol. 85: 494–498.        [ Links ]

Kairo, M. T. K., G. V. Pollard, D. D. Peterkin, and V. F. López. 2000. Biological control of the hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus Green (Hemiptera: Pseudococcidae) in the Caribbean. Integrated Pest Manag. Rev. 5: 241–254.        [ Links ]

Littell, R. C., P. R. Henry, and C. B. Ammerman. 1998. Statistical analysis of repeated measures data using SAS procedures. J. Anim. Sci. 76: 1216–1231.        [ Links ]

Meyerdirk D. E., R. Warkentin, B. Attavian, E. Gersabeck, A. Francis, M. Adams, and G. Francis. 2003. Manual del Proyecto para el Control Biológico de la Cochinilla Rosada del Hibisco. Traducción al español por el IICA en acuerdo con el USDA. 2a. Ed. USDA–IICA. San José, Costa Rica. 214 p.        [ Links ]

Michaud, J. P., and G. A. Evans. 2000. Current status of pink hibiscus mealybug in Puerto Rico including a key to parasitoid species. Florida Entomol. 83: 97–101.        [ Links ]

Morais, M. 1998. Releases of the parasitic wasp Anagyrus kamali (Hymenoptera: Encyrtidae) in the field to control pink mealybug, Maconellicoccus hirsutus (Green) (Hemiptera: Pseudococcidae) and preliminary results on efficacy. In: Persad, C., and D. Johnston (eds). Management Strategies for the Control of the Hibiscus Mealybug. Proceedings of the 1st Seminar on the Hibiscus Mealybug. Centeno, Trinidad and Tobago, pp: 44–49.        [ Links ]

Padilla M., R. 2000. Bioecología de la cochinilla rosada y su riesgo de ingreso en Honduras. Manejo Integrado de Plagas 57: 10–22.        [ Links ]

Persad, A., and A. Khan. 2002. Comparison of life table parameters for Maconellicoccus hirsutus, Anagyrus kamali, Cryptolaemus montrouzieri and Scymnus coccivora. BioControl 47: 137–149.        [ Links ]

Roltsch, W. J., D. E. Meyerdirk, and R. Warkentin. 2000. Pink hibiscus mealybug biological control in Imperial Valley. In: Woods, D. M. (ed). Biological Control Program. California Department of Food and Agriculture, Plant Health and Pest Prevention Services, Sacramento, California, pp: 14–18.        [ Links ]

Roltsch, W. J., D. E. Meyerdirk, R. Warkentin, E. R. Andress, and K. Carrera. 2006. Classical biological control of the pink hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus (Green), in southern California. Biol. Control 37: 155–166.        [ Links ]

SAF (Sistema de Alerta Fitosanitaria). 2004. Detección de la cochinilla rosada del hibisco (Maconellicoccus hirsutus Green), en el municipio de Bahía de Banderas, Nayarit, México. Noticias sobre brotes de plagas del Sistema de Alerta Fitosanitaria de la NAPPO, 8 de marzo de 2004. http://www.pestalert.org/ViewArchNewsStory.cfm?nid=297 Consultado 14 de septiembre de 2005.        [ Links ]

Sagarra, L. A., and D. D. Peterkin. 1999. Invasion of the Caribbean by the hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus Green (Homoptera: Pseudococcidae). Phytoprotection 80: 103–113.        [ Links ]

Sagarra, L. A., and C. Vincent. 1999. Influence of host stage on oviposition, development, sex ratio, and survival of Anagyrus kamali Moursi (Hymenoptera: Encyrtidae), a parasitoid of the hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus Green (Homoptera: Pseudococcidae). Biol. Control 15: 51–56.        [ Links ]

Sagarra, L. A., C. Vincent, N. F. Peters, and R. K. Stewart. 2000. Effect of host density, temperature, and photoperiod on the fitness of Anagyrus kamali, a parasitoid of the hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus. Entomología Experimentalis et Applicata 96: 141–147.        [ Links ]

Sagarra, L. A., C. Vincent, and R. K. Stewart. 2001. Body size as an indicator of parasitoid quality in male and female Anagyrus kamali (Hymenoptera: Encyrtidae). Bull. Entomol. Res. 91: 363–367.        [ Links ]

Santiago–Islas, T., A. Zamora–Cruz, E. A. Fuentes–Temblador, L. Valencia–Luna, y H. C. Arredondo–Bernal. 2008. Cochinilla rosada del hibisco, Maconellicoccus hirsutus (Hemiptera: Pseudococcidae). In: H. C. Arredondo–Bernal, y L. A. Rodriguez del Bosque (eds). Casos de Control Biológico en México. 1ª edición. Mundi Prensa México. México, D. F. pp: 177–190.        [ Links ]

SAS Institute. 2004. SAS/ STAT 9.1 User's Guide. SAS Institute Inc. Cary, N. C. 5121 p.        [ Links ]

Sermeño J., M., y J. A. Navarro. 2000. Manual Técnico: Identificación de Insectos de la Superfamilia Coccoidea, con Especial Énfasis en Cochinilla Rosada del Hibisco Maconellicoccus hirsutus (Green). OIRSA. Universidad de El Salvador. San Salvador. 73 p.        [ Links ]