Fitociencia

 

Cambios bioquímicos, biofísicos y fisiológicos durante el crecimiento y maduración del fruto de ilama (Annona diversifolia Saff.)

 

Biochemical, biophysical and physiological changes during the growth and maturation of ilama fruit (Annona diversifolia Saff.)

 

Delia Moreno–Velázquez¹*, Crescenciano Saucedo–Veloz², Lourdes Arévalo–Galarza², Cecilia B. Peña–Valdivia², Marcos Soto–Hernández², Blas Cruz–Lagunas³

 

¹ Universidad Politécnica de Francisco I. Madero. Km 2 Carretera Tepatepec, San Juan Tepa, Francisco I. Madero. 42600. Hidalgo. *(Autor responsable)

² Genética. Campus Montecillo, Colegio de Postgraduados. 56230. Montecillo, Estado de México.

³ Universidad Autónoma de Guerrero. Periférico Poniente S/N. 40036. Iguala, Guerrero.

 

Recibido: Enero, 2007.
Aprobado: Mayo, 2008.

 

Resumen

En México el fruto de ilama (Annona diversifolia Saff.) normalmente se comercializa agrietado en la base del pedúnculo y sin éste. En consecuencia tiene corta vida de anaquel y es más susceptible a las pudriciones. En este trabajo se evaluaron los cambios bioquímicos, biofísicos y fisiológicos durante el desarrollo del fruto de ilama con pulpa blanca y rosa, con el objetivo de conocer su patrón de crecimiento y maduración en la planta. Se etiquetaron flores abiertas de 30 árboles (15 de pulpa blanca y 15 de pulpa rosa) ubicados en el poblado de San Lorenzo, Municipio de Ajuchitlán, Guerrero, México. Se realizaron muestreos en diferentes etapas de crecimiento de los frutos, evaluándose en cada uno de ellos el peso total del fruto, proporción de pulpa y cáscara, intensidad respiratoria, producción de etileno, azúcares totales y reductores, sólidos solubles totales (°Bx) y contenido de vitamina C. Ambos tipos de fruto (pulpa blanca y rosa) presentaron un patrón de crecimiento doble sigmoide con un periodo total de desarrollo de 99 d después de la floración (DDF). La fase lenta de crecimiento del fruto coincidió con una disminución en la intensidad respiratoria, la producción de etileno se detectó sólo hasta 99 d después de la floración, que coincidió con la máxima acumulación de azúcares totales, reductores y °Bx. Sin embargo en el fruto de ambos tipos se inició un aumento significativo en el contenido de azúcares totales, reductores y °Bx a partir de los 85 DDF, lo que indica el inicio del proceso de maduración.

Palabras clave: Annona diversifolia Saff., intensidad respiratoria, peso del fruto, producción de etileno, sólidos solubles, vitamina C.

 

Abstract

In México ilama fruit (Annona diversifolia Saff.) is normally sold with cracks at the base of the peduncle and without it. Consequently, it has a short shelf life and is more susceptible to rot. This study evaluates the biochemical, biophysical and physiological changes during development of white and pink pulped ilama fruit to determine its growth and maturation pattern on the plant. Open flowers on 30 trees (15 white pulp and 15 pink pulp) located in San Lorenzo, Municipality of Ajuchitlán, Guerrero, México, were tagged. Samples were taken at different fruit growth stages to record total fruit weight, proportion of pulp and peel, respiratory intensity, ethylene production, total and reducing sugars, total soluble solids (°Bx), and vitamin C content. Both types of fruit (white and pink pulp) had a double sigmoid growth pattern with a period of total development of 99 d after flowering (DAF). The slow fruit growth phase coincided with a decrease in respiratory intensity; ethylene production was not detected until 99 DAF, when maximum accumulation of total and reducing sugars and °Bx were recorded. However, both types of fruits initiated a significant increase in total and reducing sugars and °Bx as of 85 DAF, indicating the beginning of the ripening process.

Key words: Annona diversifolia Saff., respiratory intensity, fruit weight, ethylene production, soluble solids, vitamin C.

 

INTRODUCCIÓN

La ilama (Annona diversifolia Saff.) es una especie del género Annona con alto potencial para su cultivo, debido al excelente sabor y aroma de sus frutos que los hacen aceptables para su aprovechamiento como fruta fresca o para su procesamiento (FAO, 1992). Medicinalmente, se ha reportado que el compuesto Palmitona, obtenido de las hojas, presenta propiedades antiepilépticas con la ventaja de no producir efectos secundarios de sedación o hipnosis (González–Trujano et al., 2006). Es un frutal subcaducifolio que se desarrolla en regiones calurosas con alternancia de estación seca y húmeda (Morton, 1987; León, 1989). En México su producción se localiza en los estados de Campeche, Chiapas, Colima, Guerrero, Michoacán, Nayarit, Oaxaca, Sinaloa y Veracruz (Chávez et al., 1999). Actualmente la producción, que se obtiene de manera natural, sin ningún tipo de manejo agronómico, se limita a huertos familiares con plantas provenientes de semilla, con la consecuente heterogeneidad genética (Otero–Sánchez et al., 2006). Los frutos, que botánicamente son agregados, indehiscentes y pubescentes con pulpa de color rosa o blanca (Pennington y Sarukhan, 1968), se cosechan cuando ocurre el agrietamiento de la base del pedúnculo, lo que de acuerdo con los productores coincide con la madurez de consumo; sin embargo, ello favorece el ataque de microorganismos causantes de pudriciones y acelera el deterioro del fruto, que limita su vida de anaquel a un periodo máximo de tres días (Chávez et al., 1999). La información sobre estudios de fisiología del crecimiento en frutos de ilama es limitada, lo que dificulta definir otros estados de cosecha que permitan un mayor tiempo de vida útil de los frutos con calidad adecuada. El objetivo del presente trabajo fue determinar algunos de los cambios bioquímicos, biofísicos y fisiológicos que se presentan durante el crecimiento y maduración en el árbol de frutos de ilama provenientes de tipos con pulpa rosa y pulpa blanca.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Material vegetal

El experimento se realizó en un huerto familiar con árboles nativos de 15 años de edad, ubicado en San Lorenzo, Municipio de Ajuchitlán, Guerrero, México. Durante el período de floración (28 de junio a 1 de julio de 2004) se etiquetó un total de 150 flores abiertas de 30 árboles, 15 que producen frutos con pulpa blanca y 15 con pulpa rosa. Con base en un estudio preliminar realizado en 2003 (datos no incluidos), se estableció que los frutos de ilama requirieren de alrededor de 100 d después del periodo de apertura de flores para completar su crecimiento y maduración, por lo que se realizaron cuatro muestreos con intervalos de 15 d durante los dos primeros meses y seis muestreos, con un intervalo de ocho d, hasta que el fruto inició su maduración y se agrietó en la base peduncular y se pudo separar manualmente del árbol. Para cada muestreo se registran los días después de floración (DDF). En cada muestreo se cosechó 12 frutos etiquetados tomados al azar de los 15 árboles para cada color de pulpa. En un lapso de 18 h se trasladaron al Laboratorio de Fisiología Postcosecha del Colegio de Postgraduados en Montecillo, Texcoco, Estado de México, donde se midieron variables biofísicas (peso de fruto, proporción de pulpa y cáscara), bioquímicas (azúcares totales y reductores, sólidos solubles totales y concentración de ácido ascórbico), y fisiológicas (velocidad de respiración y producción de etileno). Para las determinaciones biofísicas y bioquímicas se hicieron cuatro repeticiones y para las fisiológicas seis repeticiones con un fruto por repetición.

Variables evaluadas

Peso del fruto

Se midió el peso individual (g) de seis frutos por color de pulpa y periodo de muestreo, utilizando una balanza electrónica (ALSEP modelo EY–2200 A).

Proporción de cáscara y pulpa

Una vez pesados individualmente los frutos, se separó y pesó pulpa y cáscara; con los datos se calculó el porcentaje de ambos componentes en relación con el fruto entero.

Azúcares totales y reductores

El contenido de azúcares totales (%) se determinó en pulpa por el método colorimétrico de antrona (Witham et al., 1971) y el de azúcares reductores (%) con el de Nelson (1944) y Somogy (1952).

Sólidos solubles totales

Se determinó mediante el método descrito por la AOAC. (1990), para lo cual se tomó una muestra de pulpa filtrada en un cedazo y se colocó una gota de jugo en un refractómetro ATAGO y se obtuvo directamente la lectura de sólidos solubles totales expresados en °Brix.

Contenido de ácido ascórbico

Se determinó con base en el método colorimétrico del 2,6–diclorofenol–indofenol (AOAC, 1990). Se tomó una muestra de 5 g de pulpa y se homogeneizó con 50 mL de ácido oxálico (5 g 100 mL^–1), se tomó una alícuota de 5 mL que se tituló con la solución de Tillman (2,6–diclorofenol indofenol al 0.02%, Merk) hasta que el color rosa permaneció visible por 1 min. La cantidad (mg 100 g ^–1) de ácido ascórbico se calculó por referencia con soluciones de ácido ascórbico de concentración conocida.

Intensidad respiratoria y producción de etileno

Se determinó por cromatografía de gases, de acuerdo con el método estático (Salveit y Sharaf, 1992) utilizando un cromatógrafo de gases (Hewlett Packard 5890, serie II) equipado con un detector de conductividad térmica (TCD) y un detector de ionización de flama (FID). La columna es de tipo capilar, con empaque de capa porosa de sílica fundida (PLOT) y fase estacionaria poraplot (27.5 m longitud, 0.32 mm diámetro interno, 0.45 mm diámetro externo, l0 µm grosor de película), conectada simultáneamente a un detector de ionización de flama (FID) para etileno y a uno de conductividad térmica (TCD) para CO₂. Esta determinación se hizo en seis frutos enteros colocados individualmente en diferentes recipientes con volumen conocido y cerrados herméticamente durante 1 h. La temperatura de la columna fue 150 °C y para el FID y TCD fue 180 °C, con una presión de 99 Pa y He como gas de arrastre (flujo de 32.3 mL min^–1). Los resultados se expresaron en mL de CO₂ kg ^–1 h ^–1 y µL de C₂H₄kg ^–1h ^–1

Diseño experimental

Los datos de respiración y producción de etileno se graficaron en función del tiempo de muestreo, calculando la media y desviación estándar. Para el resto de las variables a los resultados se les realizó un análisis de varianza (diseño completamente al azar), y las medias se compararon con la prueba de Tukey (p<0.05) (SAS Institute, 1990).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Peso del fruto

Los frutos de ilama incrementaron su peso a partir de la apertura de flores y hasta la madurez de cosecha (agrietamiento de la cáscara), a 99 DDF tanto para los de pulpa blanca como rosa. El peso de los de pulpa blanca tuvo un rápido incremento durante los primeros 57 DDF, alcanzando un promedio de 249.26 g; posteriormente el peso sólo se incrementó en 5.0% del peso total alcanzado durante los siguientes 14 DDF, para finalmente alcanzar un promedio de 336.6 g en la cosecha. En el caso de los frutos con pulpa rosa el peso se incrementó hasta 306.6 g durante los primeros 57 DDF, con un aumento de 2.31% en los siguientes 21 DDF, para posteriormente alcanzar un peso promedio de 402.7 g. Estos resultados sugieren que, de acuerdo con el aumento acumulativo en peso fresco, el peso de los frutos de ilama sigue un patrón de crecimiento doble sigmoide, al igual que otras anonáceas como chirimoya (Yonemoto y Nakao, 1993), guanábana (Franco–Mora et al. 2001) y saramuyo (Pal y Kumar, 1995). De acuerdo con Worrell et al. (1994), durante la fase de lento crecimiento en anonáceas se presenta el crecimiento y desarrollo del embrión donde para el caso de los frutos de pulpa blanca resultó 7 d más corta que los de pulpa rosa (Figura 1).

El menor tamaño de los frutos con pulpa blanca respecto a los de pulpa rosa, aunque tuvieron las mismas condiciones agro climatológicas de desarrollo, implica la presencia de plantas con diferente expresión genética. Al respecto Cowan et al. (2001) señalan que la expresión genética, la morfogénesis y por tanto el tamaño final de los frutos depende del potencial de abastecimiento de fotosintatos, de la disponibilidad de nutrientes y agua; y de la concentración endógena de hormonas vegetales, todo lo cual influye directamente o indirectamente.

Proporción de pulpa y cáscara

Al momento de la cosecha, la proporción de pulpa en los frutos de pulpa blanca y rosa alcanzó 35.4 y 32.8%, con una tendencia general a disminuir durante el período evaluado (99 DDF). La proporción de cáscara presenta un incremento significativo resultando mayor en los de pulpa rosa que en los de pulpa blanca (10%). Ambos componentes (pulpa y cáscara) son 74.6% para pulpa blanca y 82.0% para pulpa rosa, correspondiendo el resto a semilla y pedúnculo (Cuadro 1). Proporciones similares se han reportado en frutos de ilama (Estrada y Marroquín, 1995) en donde 49 y 41 % correspondieron a pulpa y cáscara; en saramuyo el contenido de pulpa puede variar de 54 a 62 % (Pal y Kumar, 1995).

Intensidad respiratoria y producción de etileno

La intensidad respiratoria en los frutos de ilama descendió durante la fase I (15 a 57 DDF) desde 129.7 y 272.9 hasta 103.8 y 94.09 mL de CO₂ kg ^–1 h^–1 en los frutos con pulpa blanca y rosa respectivamente (Figura 2). En la fase II (58 a 78 DDF) se presentó un aumento súbito hasta 117.6 y 127.7 mL de CO₂ kg ^–1h ^–1 en los frutos con pulpa blanca y rosa; y durante la fase III (79 a 99 DDF) los valores no se modificaron significativamente, lo cual coincide con lo reportado por Pal y Kumar (1995) en frutos de saramuyo. La producción de etileno se detectó hasta el momento de la cosecha (99 DDF) con 227.3 y 83.20 µL C₂H₄ kg ^–1h ^–1 en frutos de pulpa blanca y rosa respectivamente, periodo que coincide con la máxima acumulación de azúcares (totales y reductores) y sólidos solubles totales, lo cual sugiere la activación de enzimas hidrolíticas por etileno, favoreciendo la degradación de compuestos de reserva (Hubbard et al., 1990).

Azúcares totales, azúcares reductores y sólidos solubles totales (SST)

Se observó un lento incremento de los azúcares entre 57 y 78 DDF (Cuadro 2), periodo que coincidió con la fase II de la curva de crecimiento (Figura 1), etapa en que se presenta la acumulación de azúcares del tipo estructural y de reserva dirigidos a la semilla (Agustí, 2004; Chalmers y van den Ende, 1977). La mayor acumulación de azúcares totales, reductores y sólidos solubles totales (°Bx) se presentó durante la última etapa de crecimiento, para el caso de los frutos de pulpa blanca a partir de los 78 DDF, mientras que los de pulpa rosa a los 85 d alcanzando a la cosecha los valores para los de pulpa blanca y rosa de 12.6 y 12.8% en azúcares totales, 6.3 y 10.4 en azucares reductores, y 13.0 y 14.8 °Bx respectivamente (Cuadro 2). Un comportamiento similar se presentó en frutos de saramuyo, donde el contenido de azúcares reductores y no reductores fueron bajos al inicio del crecimiento pero tuvieron un incremento sustancial conforme avanzó la maduración (Pal y Kumar, 1995).

Cabe señalar, sin embargo, que a los 99 DDF, aunque hubo mayor acumulación de azúcares, se presentó el agrietamiento en la base del pedúnculo, por lo cual se consideró que a los 85 DDF los frutos de ambos tipos tienen características organolépticas aceptables sin la presencia de agrietamiento, con la consecuente vida de anaquel mayor.

Vitamina C

El ácido ascórbico (vitamina C) en los frutos de ilama se incrementó hasta alcanzar el valor máximo a los 85 DDF y después decreció hasta valores promedio de 8.2 y 8.6 mg 100 g^-1 en los frutos con pulpa blanca y rosa a los 99 DDF (Cuadro 3). Los resultados muestran que el contenido de vitamina C, es menor en promedio que en otras anonaceas como chirimoya (10.6 mg 100 g^-1) (Murata, 1997), en guanábana (20.4 mg 100g^–1), saramuyo (38.7 mg 100g ^–1) y atemoya (46.5 mg 100 g^–1) (Nakasone y Paull, 1998). Hubo una disminución significativa de vitamina C después de los 85 DDF coincidiendo con el agrietamiento natural del fruto, lo que sugiere la pérdida de vitamina C por oxidación (Lee y Kader, 2000).

 

CONCLUSIONES

Los frutos de ilama de pulpa blanca y rosa presentaron un patrón de crecimiento doble sigmoide con duración de 99 DDF, incluyendo la primera etapa de maduración del fruto. La fase I se caracteriza por un rápido crecimiento en el cual el fruto alcanza 74 y 76 % de su peso total correspondiendo para los frutos de pulpa blanca 336.6 g y para los de pulpa rosa 402.7 g. En los frutos de pulpa blanca la fase II de crecimiento fue 7 d menor que en los de pulpa rosa. Uno de los cambios fisiológicos importantes es el incremento significativo de etileno a 99 DDF, lo cual se relaciona con la acumulación de azúcares y el agrietamiento de los frutos. Otro aspecto relevante es la disminución en el contenido de vitamina C que coincide con este agrietamiento. El inicio de la acumulación de azúcares ocurre a partir de los 85 DDF, lo que sugiere el inicio de la maduración.

 

LITERATURA CITADA

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