Ciencia animal

 

Concentración e interrelación mineral en suelo, forraje y suero de ovinos durante dos épocas en el Valle de Toluca, México

 

Mineral concentration and interrelationship in soil, forage and blood serum of sheep during two seasons in the Toluca Valley, Mexico

 

Ignacio A. Domínguez–Vara¹ y Maximino Huerta–Bravo²

 

¹ Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus Universitario El Cerrillo, Toluca, Estado de México. Universidad Autónoma del Estado de México. 50090. (igy92@hotmail.com) (iadv@uaemex.mx).

² Departamento de Zootecnia. Universidad Autónoma Chapingo. 56230. Chapingo, Texcoco, Estado de México.

 

Recibido: Abril, 2007.
Aprobado: Octubre, 2007.

 

Resumen

Para identificar desequilibrios minerales y su interrelación se muestreó suelo, forraje, agua y sangre de corderos y ovejas, en junio y octubre de 1991, en seis unidades de producción ovina (UP) del valle de Toluca, México. El contenido de minerales en el suelo y en el forraje fueron afectados (p<0.05) por la UP, la época y su interacción. Los suelos fueron ácidos (pH=5.9), deficientes en P, Zn y Cu; adecuados en Mg, K y materia orgánica; abundantes en Ca y Fe. Los forrajes fueron deficientes en Mg, Zn y Cu, adecuados en Ca y K y elevados en P y Fe. Las concentraciones de minerales en el suero fueron diferentes (p<0.05) entre UP, épocas y edades; también hubo efecto (p<0.05) de las interacciones. El suero fue bajo en Cu, adecuado en Ca, Mg, K y Zn, y alto en P y Fe. Se desarrollaron ecuaciones de predicción para calcular el contenido de Zn y Cu en corderos y de P, Ca y Cu en ovejas. Se concluye que hay desequilibrios de minerales, sobre todo en junio; la carencia de Cu en ovinos, forraje y suelo fue grave y estuvo asociada al exceso de Fe.

Palabras clave: Forraje, minerales, ovinos, suelo, suero.

 

Abstract

To identify mineral imbalances and their interrelationships, a sampling was made of soil, forage, water and blood of lambs and ewes, in June and October 1991, in six sheep production units (PU) of the valley of Toluca, México. The mineral content in the soil and forage was affected (p<0.05) by the PU, time period and their interaction. The soils were acid (pH=5.9), deficient in P, Zn and Cu; adequate in Mg, K and organic matter; abundant in Ca and Fe. The forages were deficient in Mg, Zn and Cu, adequate in Ca and K and high in P and Fe. Mineral concentrations in the blood serum were different (p<0.05) among PU, time periods and ages; there was also effect (p<0.05) of the interactions. The blood serum was low in Cu, and adequate in Ca, Mg, K and Zn, and high in P and Fe. Prediction equations were developed to calculate the content of Zn and Cu in lambs and of P, Ca and Cu in ewes. It is concluded that there are mineral imbalances, especially in June; the lack of Cu in sheep, forage and soil was serious and was associated to the excess of Fe.

Key words: Forage, minerals, sheep, soil, blood serum.

 

INTRODUCCIÓN

En México, la mayoría de los ovinos se alimenta con pastos nativos y subproductos agrícolas (Orcasberro et al., 1982) en sistemas extensivos, donde la producción y calidad del forraje son fuertes limitantes. La ingestión de minerales, además de proteínas, energía y vitaminas, influye en la productividad animal (Minson, 1990). Factores relacionados con el suelo, la planta y los animales pueden afectar la concentración y disponibilidad de los minerales y causar desequilibrios en el animal (Mc Dowell et al., 1997), con distinta intensidad a través del año (Minson, 1990). Los requerimientos minerales de ovinos difieren según la raza, edad, sexo y estado productivo (NRC, 1985). En México, la investigación en nutrición mineral de ovinos es escasa y, con frecuencia, los minerales no se consideran en la dieta. En los rumiantes en pastoreo hay varios signos y síntomas que se asociarían a problemas minerales, pero pocos se han confirmado. Por tanto, el objetivo de este trabajo fue obtener información sobre la nutrición mineral de ovinos en pastoreo, en dos épocas del año, en el valle de Toluca, Estado de México, identificar desequilibrios e interrelaciones entre minerales de suelo, planta y animal, así como predecir el contenido de minerales en los ovinos.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Características agroecológicas

El estudio se realizó en seis unidades de producción (UP) de ovinos de la zona de Tenango del Valle, México; cinco UP están entre 19° 96' N y 99° 35' O, a altitudes de 2300 y 3000 m. El clima es templado subhúmedo, con temperatura media entre 12 y 18 °C, clasificado como Cb (W2)(W2) (García, 1987); la precipitación pluvial anual varía entre 800 y 1000 mm, con lluvias en primavera y verano. Los suelos se clasifican como Gleysol, Cambisol, Andosol y Litosol (INEGI, 2003). El área de pastoreo de las UP varió de 10 a 25 ha, con vegetación dominada por especies nativas: garbancillo (Lupinus montanus), piojillo (Lupinus exaltatus), zacatón (Muhlenbergia macroura), flechilla (Stipa ichum), anisillo (Tagetes coronopifolia) y dos gramíneas inducidas, kikuyo (Pennisetum clandestinum) y ballico anual (Lolium multiflorum). La UP 6 está en Chalma, entre 18° 58' N y 99° 30' O; el clima es semicálido subúmedo, clasificado como (A) Ca (W2) (W)ig, lluvias en verano, precipitación entre 1000 y 1500 mm y temperatura entre 18 y 22 °C; suelos Castañozem lúvico, Andosol húmico, Litosol y Vertisol pélico (INEGI, 2003) y praderas de pasto estrella africana (Cynodon plectostachyus) y zacates buffel (Cenchrus ciliaris) y rhodes (Chloris gayana).

Animales y manejo

Se seleccionaron UP con rebaños de corderos y ovejas en pastoreo, sin recibir minerales. En las primeras cinco UP, el tamaño promedio del rebaño fue 135 ovinos, con predominio de cruzas con Suffolk, Rambouillet y Hampshire. Se identificaron signos clínicos de desnutrición, probablemente asociados a problemas de minerales, como crecimiento lento, emaciación, pérdida de lana, despigmentación, diarrea, fatiga, muerte de corderos, cojera y ataxia severa. La UP de Chalma tenía 400 ovinos Pelibuey, el pastoreo era rotacional y no recibía minerales; este rebaño presentó despigmentación, pérdida de pelo, cojera y muerte de corderos.

Procedimientos de muestreo y análisis químicos

En cada UP se muestreó suelo, agua, forraje y sangre de ovinos en dos épocas, inicio de lluvias (entre el 1 y el 6 de junio, primavera) y principio de secas (entre el 20 y 26 de octubre, otoño). Para recolectar muestras de suelo y forraje se empleó un muestreo estratificado: el área de pastoreo de cada UP se dividió en parcelas de 2 a 5 ha, según su topografía (ladera, cerril o valle), en cada parcela se recolectaron ocho a doce muestras primarias (0.5–1.0 kg) de suelo para obtener cinco muestras compuestas (1.0 kg) en cada UP y se recolectó forraje (cinco muestras compuestas por UP) en la misma área de muestreo del suelo usando la técnica de pastoreo simulado (Hand plucking; Wayne, 1964). En cada UP se recolectaron muestras de sangre de 10 corderos y 10 ovejas adultas, de las cuales se obtuvo suero que se conservó a —20 °C, hasta su análisis. El P en el suelo se determinó por el método de Bray–1; el Ca, Mg y K se extrajeron con solución de acetato de amonio 1 N; el Ca y Mg se determinaron por volumetría EDTA y el K por espectrofotometría de emisión de flama; el Zn, Cu y Fe se extrajeron en solución de DTPA y se determinaron por espectrofotometría de absorción atómica (Fick et al., 1979). El Na y el K en agua se determinaron por espectrofotometría de emisión de flama; el Ca y el Mg por espectrofotometría de absorción atómica y el Cl por volumetría de AgNO₃. En el forraje y el suero, el P se determinó por colorimetría (Harris y Popat, 1954), en tanto que Ca, Mg, K, Zn, Cu y Fe se determinaron por espectrofotometría de absorción atómica (Fick et al., 1979).

Análisis estadístico

El modelo estadístico para el análisis de minerales en el suelo y el forraje incluyó los efectos de UP y época, y para el contenido de minerales en el suero se consideraron efectos de UP, época y edad. Para los análisis de varianza y regresión se emplearon los procedimientos GLM y step wise (SAS, 1999). Los promedios se compararon con la prueba de Tukey (Steel y Torrie, 1997).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Suelo

En el Cuadro 1 se indican las concentraciones de minerales, el pH y el contenido de MO del suelo. Hubo efecto (p0.01) de la UP en la concentración de Zn, Cu y en el pH; la época influyó en la concentración de Cu. Se presentó un efecto significativo (p<0.01) de la interacción UP con época en la concentración de P, Ca, Mg, K, Fe y contenido de MO. El efecto de la interacción en P y K se debió a que en las UP 3 y 6, en octubre, sus concentraciones fueron menores y en estas UP, junto con la UP 1, hubo carencias graves de P en ese mes. Para el Ca la interacción ocurrió en la UP 1 y el contenido fue menor en junio, pero en ambas épocas hubo menos de 900 ppm de Ca. Respecto a Mg, la interacción se debió a que en la UP 6 la concentración fue mayor en octubre, mientras que en el Fe se debió a que su contenido fue mayor en las UP 5 y 6 en octubre. Los suelos fueron ligeramente ácidos (pH=5.9); de las muestras analizadas 63% mostraron acidez, lo que fue inadecuado para el crecimiento óptimo del forraje (Reid y Horvath, 1980; Tavera, 1985; Terrón y Rojo, 1992). Los contenidos de P en las UP 1, 3 y 6; de Zn en las UP 1, 2, 3, 5 y 6; y de Cu en las UP 1, 2 y 3, fueron bajos. De todas las muestras analizadas, 55, 56 y 48% fueron deficientes en P, Zn y Cu. Los suelos tuvieron exceso de Ca, Mg, K y Fe. Las concentraciones de P, K y Cu fueron menores (p<0.05) en octubre, y las de Ca, Mg y MO en junio. Las carencias de P y Cu, y los excesos de Ca y Mg fueron más graves (p<0.05) en junio. El contenido de P se correlacionó con el de K (R=0.74; p<0.001); el de Ca (p<0.001) con el de Mg (R=0.94) y el de Fe (R=0.76). La correlación de P con K pudo deberse al contenido de MO; los suelos con mucha MO son ricos en fosfatos y K (Tisdale y Nelson, 1975; Guerrero, 2000) y, además, la liberación de P de la MO aumenta el contenido de P en primavera (Black, 1968). La correlación de Ca con Fe pudo deberse a que ambos tuvieron una alta concentración en el suelo.

Las UP 4 y 5 están a una altitud de 2320 m, en el lecho de las lagunas del Lerma, sus suelos son aluviales profundos, de textura migajón arenosa, con 9 a 15% de MO, pH de 6 a 6.5, concentración de P de 8 a 20, Ca de 800 a 2000, Mg de 200 a 400 y K de 168 ppm (Gastorena, 1971). Los valores de Ca, Mg y K, encontrados en el presente estudio (Cuadro 1), fueron superiores que los indicados por Gastorena (1971); las altas concentraciones de Ca en ambas épocas (> 1500 ppm) coinciden con lo indicado por el mismo autor. Las concentraciones de Mg (>30 ppm) y K (>60 ppm) fueron suficientes para el crecimiento del forraje (Tavera, 1985; De Souza, 1978; Whitehead, 2000). La concentración de Zn sólo fue adecuada en la UP 4, y 56% de las muestras de suelo tuvieron menos de 2 ppm. La concentración de Cu en la UP 6 fue suficiente; en el resto hubo riesgo de hipocuprosis en los ovinos. Según Miller et al. (1981), más de 50% de Cu en el suelo no es extraíble. El contenido de Fe en el suelo superó el requisito del forraje y predispone a deficiencias de Cu en el ovino (Humphries et al., 1985; Whitehead, 2000).

Forraje

En el Cuadro 2 se indican las concentraciones de los minerales en el forraje. La relación Ca:P y la concentración de Fe fueron distintas (p<0.05) entre UP y épocas. Hubo efecto significativo (p<0.01) de la interacción UP con época en la concentración de P, Mg, K, Zn y Cu. Para P, la interacción se originó en la UP 4, su concentración fue menor en octubre y coincidió con lo observado en el suelo; en Mg, la interacción se debió a que en las UP 1 y 2 la concentración fue menor en junio. Respecto al K, en las UP 1, 4 y 6, su contenido fue menor en junio y coincidió con lo encontrado en el suelo. La concentración de Zn fue menor en las UP 1 y 2 en junio, y no cubrió la necesidad de los ovinos (NRC, 1985; Whitehead, 2000; NRC, 2007). En relación con el Cu, en las UP 2, 4 y 6, la concentración fue menor en junio. En todas las UP hubo carencia de Cu y suficiencia de Ca, P y K. En las UP 1, 2, 3 y 5 hubo exceso de Fe. El Mg fue deficiente en las UP 1, 2 y 3, y marginal en las UP 4, 5 y 6; la concentración de Zn fue deficiente en las UP 1, 3 y 6. De las muestras de forraje analizadas, 95% tuvo baja concentración de Cu, 64% de Zn y 56% de Mg. Según Underwood y Suttle (1999) y Whitehead (2000), la concentración de nutrimentos del forraje refleja la fertilidad del suelo donde éste crece. El forraje tuvo más de 0.25% de P y de 3.0% de Ca en la MS, valores suficientes para ovinos en crecimiento (NRC, 1985; NRC, 2007). La concentración de P del forraje en las UP 2, 4 y 5 reflejó la de P en el suelo. La concentración de Fe en las UP 1, 2, 3 y 5 fue alta y pudo afectar la de Cu en los ovinos (Humphries et al., 1985; Whitehead, 2000). La concentración de Zn fue baja en los forrajes de las UP 1, 3 y 6, quizá por su baja concentración en el suelo. La concentración de Fe fue menor (p<0.01) en el forraje en junio. Hubo correlación baja entre el contenido de Ca y Mg (R=0.42; p<0.001) del forraje; en suelos ácidos, el Ca no reduce la absorción de Mg hacia la planta, como ocurre en suelos alcalinos altos en Ca (Beeson y Matrone, 1976; Whitehead, 2000).

Las concentraciones de Ca, Mg, K, Na y Cl en el agua fueron mayores en octubre (160, 46, 46, 139, y 649 mg L^–1) y menores en junio (98, 44, 33, 103 y 679 mg L^–1); la concentración de estos minerales en aguas de EE.UU. es mayor (571, 143, 43, 551 y 478 mgL^–1) (NRC, 1974).

Suero sanguíneo

En el Cuadro 3 se muestra la concentración de minerales en el suero. El contenido de Fe varió entre las UP y la relación Ca:P entre épocas (p<0.01). La edad afectó (p<0.01) las concentraciones de P, de Fe y la relación Ca:P (p<0.01). La concentración de Ca, Mg y Cu fue cambiada (p<0.01) por la interacción UP con época. Respecto a Ca, la interacción se debió a que en la UP 4 la concentración bajó en junio y aumentó en octubre, lo cual también ocurrió en el suelo. En relación con el Mg la interacción ocurrió porque su concentración bajó en las UP 2 y 4 en junio, pero no coincidió con los cambios observados en el suelo y el forraje. En el Cu la interacción se debió a que en la UP 5 bajó en octubre, de manera similar que en el forraje. Hubo efecto (p<0.05) de la interacción UP por edad en la concentración de Mg y Cu. Respecto a Mg, la interacción está relacionada con su disminución en los corderos de las UP 2 y 4; para el Cu, en la UP 5 hubo una fuerte caída en ambas categorías de ovinos, con grave hipocupremia, quizá asociada al exceso de agua en esta zona y posible acumulación de Mo en el suelo y forrajes. Hubo efecto de la interacción edad por época (p<0.05) en Ca, Mg, K y Zn; esto ocurrió porque en junio aumentaron sus concentraciones en los corderos, pero en octubre los valores fueron mayores en las ovejas. La concentración de Ca, K y Cu fue cambiada (p<0.01) por la interacción UP por época con edad. El efecto en la concentración de Ca y K se manifestó en la UP 4 en octubre, con valores mayores en las ovejas. Respecto a Cu, en la UP 5, en octubre, las ovejas presentaron la concentración más baja. Todos los rebaños tuvieron baja concentración de Cu, inadecuada relación Ca:P y exceso de P y Fe. De todos los sueros analizados las concentraciones de Ca, Mg, K, Zn y Cu fueron menores al valor crítico, en 19, 20, 18, 11, 78%.

Las ovejas tuvieron menor concentración de P, K y Fe, y los corderos menor de Cu, quizá por el exceso de Fe del suelo y forraje; en las visitas a las UP se observó ingestión de suelo por los corderos. En junio, la concentración de Ca, Mg, K y Zn fue mayor y la de Cu menor (p<0.05). Hubo correlación (p<0.01) entre las concentraciones de Ca y Mg (R=0.74) y entre las de Mg y K (R=0.49). Las diferencias entre corderos y ovejas pueden deberse a sus distintas necesidades, el forraje consumido y el suelo ingerido ya que en las primeras cinco UP se observó sobre pastoreo, que acentúa la ingestión de suelo.

Interrelaciones de las concentraciones de los nutrimentos en suelo, forraje y animal

La concentración de P en el suelo se correlacionó (p<0.05) con la de P (R=0.88), K (R=0.60) y Cu (R=0.68) en el forraje; y con la de Zn en los corderos (R=0.55). La concentración de P en suelo tuvo correlación negativa (p<0.01) con la de Ca del forraje (R=–0.69). Al respecto, Tisdale y Nelson (1975) indicaron que en suelos altos en Ca y P hay fosfatos di y tricálcicos que no son asimilados por las plantas; además, el exceso de P del forraje reduce la absorción de Ca en el tubo digestivo y causa una inadecuada relación Ca:P en el suero (McDowell, 1997). La concentración de Ca y Mg en el suelo se correlacionó (p<0.01) con la de Mg en el forraje (R=0.84 y 0.83). Según Beeson y Matrone (1976), en suelos alcalinos el Ca antagoniza con Mg y P y por tanto la correlación entre el Ca en el suelo y el Mg en el forraje sería negativa; sin embargo, en el presente estudio los suelos fueron ácidos y la planta debió absorber bien el Mg. Hubo correlación negativa entre el nivel de Cu en los corderos y el de P en las ovejas (R = –0.52; p<0.07); por tanto, el exceso de P en las ovejas debió afectar la concentración de Cu en sus corderos. Hubo correlación negativa entre el pH del suelo y la concentración de Cu de los corderos, y con la concentración de K, Zn, Cu y Fe de las ovejas. La acidez del suelo se relaciona con escasez de bases intercambiables (Brady y Weil, 1999); la mayor acidez fue en las UP 1, 2, 3 y 4.

Predicción de las concentraciones de minerales en el suero de corderos y ovejas

En junio, la concentración de Zn en los corderos se asoció (R²=0.41) con la concentración de Ca y Zn del forraje (Cuadro 4); el exceso de Ca en el forraje reduce la absorción de Zn y su concentración en el suero y un mayor aporte de Zn en el forraje aumentará su concentración en el suero. La concentración de Cu en los corderos se explica parcialmente (R²=0.39) por el pH y la MO y P del suelo. La hipocuprosis natural en ovinos en pastoreo ocurre cuando el suelo y el forraje tienen poco Cu; otras causas de bajo Cu en los rumiantes se asocian a factores de la dieta o del animal que reducen su absorción (Phillippo, 1983). Los suelos con alto contenido de MO suelen tener poco Cu disponible (Haynes, 1997; Suttle, 1991). El pH del suelo es determinante en la absorción del Cu y si es menor de 5.5 la planta reduce su absorción (COSAC, 1982); esto pudo ocurrir en las UP 1, 2 y 3 cuyos valores de pH fueron menores de 5. La hipocuprosis en ovinos se ha asociado con alto contenido de Fe en los suelos y forrajes, y con suelos lavados, arenosos y ácidos, como factores predisponentes (McFarlane et al., 1990). En octubre, la concentración de Zn en los corderos estuvo influida (R²=0.98) por la de Zn y la MO del suelo, y por el contenido de Ca y K en el forraje. Por tanto, al aumentar el Zn y la MO en el suelo, también aumenta en el forraje y los corderos, pero el exceso de Ca y K en el forraje los reducen. La MO del suelo, al estabilizar los iones metálicos como el Zn, aumenta su disponibilidad para la planta (Aubert y Pinta, 1977). En octubre, el contenido de Cu en los corderos se asoció (R²=0.99) con el de K en el suelo y forraje. En octubre, el K en el suelo no cambió y el de Cu en el forraje aumentó; en contraste, en el suero aumentó el Cu pero sin corregir la deficiencia, mientras que el K disminuyó a niveles marginales. La diarrea puede agotar el K (Preston y Linser, 1985) y durante las visitas a las UP se observó a varios ovinos con diarrea.

En junio, la concentración de P en las ovejas se asoció (R²=0.59) con la concentración de Zn y la MO en el suelo y con la concentración de Zn en el forraje: al disminuir el Zn en el suelo y forraje, aumentó el P en las ovejas. La concentración de Ca se vinculó (R²=0.50) con la de Zn en el forraje y el suelo, y la de Fe en el suelo, lo cual explicaría la hipercalcemia de las ovejas en junio. El Cu estuvo influido (R²=0.61) por la concentración de Ca, K, Cu y Fe en el forraje y el pH del suelo; así, Ca y Cu en el forraje aumentó el contenido de Cu en las ovejas, pero el exceso de Fe en el forraje de suelos ácidos lo redujo. En ovinos, 800 mg Fe kg"¹ MS reducen la absorción de Cu de 6 a 4% (Suttle y Peter, 1985); en bovinos, 250 mg de Fe kg^–1 MS reducen la concentración de Cu en el suero (Bremner et al., 1987). En octubre, la concentración de Cu se relacionó (R²=0.95) con la de Cu en el suelo. El Cu en el suelo, el forraje y el suero fueron mayores en octubre, pero el Fe en el suelo fue menor y en el forraje no cambió. En forrajes templados la concentración de Fe es mayor en primavera y verano, y la carencia de Cu se ha asociado con meses y años lluviosos, pero es difícil predecir la hipocuprosis sólo a partir de la concentración de Cu del suelo y los forrajes (Underwood y Suttle, 1999).

 

CONCLUSIONES

Con base en los resultados encontrados, se concluye que existieron desequilibrios de minerales, con excesos de P y Fe en los ovinos. La deficiencia de Cu fue grave en los corderos y la relación Ca:P fue inadecuada en corderos y ovejas. La despigmentación, alopecia, opacidad de la córnea, diarreas, deformaciones óseas, ataxia y mala dentadura pudieron estar relacionadas con las carencias y excesos de minerales. La hipocuprosis fue grave en los ovinos, asociada a carencias de Cu y excesos de Fe en el suelo y en los forrajes.

 

Literatura Citada

ARC. 1980. The Nutrient Requirements of Ruminant Livestock. Commonwealth Agricultural Bureaux. London, U.K.         [ Links ]

Aubert, H., and M. Pinta. 1977. Trace Elements in Soil. Elsevier. New York, NY, USA. 560 p.         [ Links ]

Beeson, K. C., and G. Matrone. 1976. The Soil Factor in Nutrition: Animal and Human. Marcel Deker, Inc. New York, USA. 235 p.         [ Links ]

Black, C. A. 1968. Soil Plants Relationships. 2nd ed. Willey. New York, NY, USA. 320 p.         [ Links ]

Brady, N. C., and R. R. Weil. 1999. The Nature and Properties of Soils. 12th ed. Prentice Hall. New Jersey, NJ, USA. 881 p.         [ Links ]

Bremner, I., W. R. Humphries, M. Phillipo, M. J. Walker, and P. C. Morrice. 1987. Iron–induced copper deficiency in calves: dose–response relationships and interactions with molybdenum and sulphur. Anim. Prod. 45: 403–414.        [ Links ]

COSAC. 1982. Trace Elements Deficiency in Ruminants. Edimburgh, Scotland. pp: 49–50.         [ Links ]

De Sousa, J. C. 1978. Interrelationships among mineral levels in soil, forages, and animal tissues on ranches in Northern Mato Grosso Brasil. Ph.D. Dissertation. University of Florida, Gainesville, Florida, USA. 150 p.         [ Links ]

Fick, K. R., L. R. McDowell, N. S. Wilkinson, D. J. Funk, J. H. Conrad, y R. Valdivia. 1979. Métodos de Análisis de Minerales para Tejidos de Plantas y Animales. Universidad de Florida, Gainesville, FL, USA. 135 p.        [ Links ]

García, E. 1987. Modificaciones al Sistema de Clasificación Climática de Köppen. 4ª. ed., México, D. F. 217 p.        [ Links ]

Gastorena, de A. G. 1971. Propiedades físicas y químicas del suelo del valle de Toluca. Congreso Nacional de la Ciencia del Suelo. México, D. F. 165 p.         [ Links ]

Guerrero, G. A. 2000. El Suelo, los Abonos y la Fertilización de los Cultivos. Ed. Mundi Prensa. Madrid, España. 206 p.         [ Links ]

Harris, W. D., and P. Popat. 1954. Determination of the phosphorus content of lipids. Am. Oil. Chem. Soc. J. 31: 124–131.         [ Links ]

Haynes, R. J. 1997. Micronutrients status of a group of soils in Cantenbury, New Zeland, as measured by extraction with EDTA, DTPA and HCL, and its relationship with plant response to applied Cu and Zn. J. Agric. Sci. Cambridge 129: 325–333.         [ Links ]

Humphries, W. E., I. Breme, and M. Phillippo. 1985. The influence of dietary iron on copper metabolism in the calf. In: C. F. Mills, I. Bremner, and J. K. Chesters (eds.). Proc. Fifth Int. Symp. on Trace Element in Man and Animals. Commonwealth Agricultural Bureaux, Farnham Royal, UK. pp: 367–370.         [ Links ]

INEGI. 2003. Anuario Estadístico. México. Gobierno del Estado de México. México. 230 p.         [ Links ]

McDowell, L. R., J. Velásquez–Pereira, y G. Valle. 1997. Minerales para Rumiantes en Pastoreo en Regiones Tropicales. Universidad de Florida, Gainesville, Florida, USA. 81 p.         [ Links ]

McFarlane, J. D. J. D. Judson, and J. Gouzos. 1990. Copper deficiency in ruminants in the South East of Australia. Austr. J. Exp. Agric. 30: 187–193.        [ Links ]

Miller. E. R., M. Parsons, D. Ullrey, and P. Ku. 1981. Bioavailability of iron from ferric cholin citrate and a ferric copper, cobalt, cholin complex for young pigs. J. Aim. Sci.52: 783–791.         [ Links ]

Minson, D. J. 1990. Forages in Ruminant Nutrition. Academic Press, San Diego, USA. 463 p.         [ Links ]

NRC. 1974. Nutrient and Toxic Substances in Water for Livestock and Poultry. National Academy of Sciences. Washington, DC, USA. 95 p.         [ Links ]

NRC. 1985. Nutrient Requirements of Sheep. The National Academy Press. Washington, DC, USA. 99 p.         [ Links ]

NRC. 2007. Nutrient Requirements of Small Ruminants. Sheep, Goats, Cervids, and New World Camelids. Animal Nutrition Series. The National Academy Press. Washington, DC, USA. 362 p.         [ Links ]

Orcasberro, R., S. Fernández, e I. Tovar. 1982. La producción ovina de la zona de Río Frío, México. In: Memorias del primer seminario nacional sobre sistemas de producción pecuaria. Universidad Autónoma Chapingo, México. pp: 269–288.         [ Links ]

Phillippo, M. 1983. The role of dose response trials in predicting trace elements deficiency disorders. Br. Soc. Anim. Prod. 7: 51–59.         [ Links ]

Preston, R. L., and J. R. Linser. 1985. Potassium in animal nutrition. In: Munson, R. D. (ed). Potassium in Agriculture. Madison, WI, USA. pp: 595–617.         [ Links ]

Reid, R. L., and D. J. Horvath. 1980. Soil chemistry and mineral problems in farm livestock. A review. Anim. Feed Sci. Technol. 5: 95–112.         [ Links ]

SAS. 1999. SAS User's Guide: Statistics. SAS Inst., Cary, NC, USA.         [ Links ]

Steel, D. R.G., and J. H. Torrie. 1997. Bioestadística: Principios y Procedimientos. 2ª ed. Mc Graw–Hill. México, D. F. 622 p.         [ Links ]

Suttle, N. F., and D. W. Peter. 1985. Rumen sulphide metabolism as a major determinant of the availability of copper to ruminants. In: Mills, C. F., I. Bremner, and J. K. Chesters (eds). Proc. Fifth Int. Symp. on Trace Element in Man and Animals: Commonwealth Agricultural Bureaux, Farnham Royal, UK. pp: 367–370.         [ Links ]

Suttle, N. F. 1991. The interaction between copper, molybdenum and sulphur in ruminant nutrition. Annual Rev. Nutr. 11: 121–140.         [ Links ]

Tavera, G. 1985. Criterios para interpretación y aprovechamiento de los reportes de laboratorio para las áreas de asistencia técnica. Publicación Especial 3. Sociedad Mexicana de la Ciencia del Suelo. La Laguna, Coahuila, México. 150 p.         [ Links ]

Terrón, P. V., y H. C. Rojo. 1992. Condiciones del Suelo y Desarrollo de las Plantas según Russell. Ed. Mundi Prensa. Madrid, España. 1045 p.         [ Links ]

Tisdale, S., and W. Nelson. 1975. Soil Fertility and Fertilizers. McMillan. New York, USA. 240 p.         [ Links ]

Underwood, E. J., and N. F. Suttle. 1999. The Mineral Nutrition of Livestock. 3rd ed. CABI. London, UK. 613 p.        [ Links ]

Wayne, C. C. 1964. Symposium on nutrition of forages and pastures: Collecting samples for representative of ingested material of grazing animals for nutritional studies. J. Anim. Sci. 23: 265–270.        [ Links ]

Whitehead, C. D. 2000. Nutrient elements in grassland. Soil–Plant–Animal Relationships. CABI Publishing International. University Press, Cambridge. UK. 369 p.        [ Links ]