Introducción

El género Cyanotetras fue descrito por primera vez por (^{Hindák, 1988}). Este género, está relacionado con el género Merismopedia, del cual se diferencia principalmente por la forma de las células, las cuales son alargadas, hasta ovaladas u ovoides, que forman grupos planos característicos, microcolonias (^{Komárek, 1995}). Las colonias de Cyanotetras flotan libremente, se organizan regularmente más o menos en planos y en forma rectangular, en capas de (2)4 a 8(32) células, dispuestas en filas perpendiculares cortas, rodeadas por una vaina mucilaginosa fina e incolora, delimitada o con margen difluente. Las agregaciones celulares, están cubiertas por un mucilago, no estructurado. Las células, están generalmente unidas entre sí, dispuestas de a dos o en tétradas planas. Su contenido celular es homogéneo, azul-verdoso o verde-oliva, con o sin aerótopos. La división celular es por fisión binaria en dos planos perpendiculares en generaciones sucesivas; las células permanecen unidas entre sí constituyendo colonias, las que luego se disocian, hasta incluso en células solitarias (^{Hindák, 1988}; ^{Komárek, 1995}, ^{Komárek J. &. Anagnostidis, 1999}, ^{Komárek J. &.-Legnerová, 2002}). Cyanotetras es un género poco conocido, aún no estudiado por métodos ultraestructurales y moleculares. Se encuentran en el plancton y en parte en el metafiton de pequeños reservorios de agua continental, ligeramente eutróficos, principalmente donde hay abundantes plantas acuáticas. Hasta la fecha, sólo se han descrito tres especies; Cyanotetras fusca^{Hindák (1988)}, Cyanotetras crucigenielloides^{Komárek (1995)} y Cyanotetras aerotopa^{Komárek & Komárková-Legnerová (2002)}. Las especies de este género se han reportado, principalmente, en cuerpos de agua de Europa (Eslovaquia, España), de Asia (Corea), en África Central y de América (Canadá, Cuba y México) (^{Komárek, 1995}; ^{Komárek & Anagnostidis, 1999}; ^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}; ^{Komárek, 2003}; ^{Jong-Geun, 2012}; ^{Komárek et al., 2014}; ^{Stoyneva-Gärtner & Descy, 2018}; ^{Llorente & Seoane, 2020}). En México, (^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}) reportan por primera vez este género en el Lago de Catemaco (Veracruz) y en estanques de la ciudad Valles (San Luis Potosí), (^{Osorio-Sánchez & Sánchez-Pérez, 2005}) en la laguna El Balsón (Tabasco) y (^{López-Adrián et al., 2017}) en Yucatán. Sin embargo, debido a que son escasos los registros, pudiendo considerarse a las especies de este género como raras (^{Novelo & Tavera, 2011}; ^{Oliva-Martínez et al, 2014}). El objetivo del presente estudio fue caracterizar la variación morfológica en poblaciones de Cyanotetras para determinar su estatus taxonómico en el Lago de Catemaco (Veracruz).

Material y métodos

El Lago de Catemaco, se localiza en el Macizo Volcánico de Los Tuxtlas, en el sureste del estado de Veracruz (México), y forma parte de la cuenca del río Papaloapan entre las coordenadas 18°21’ y 18°27’ N y los 95°01’ y 95°07’ W (Fig. 1). En su margen noroccidental se asienta el poblado del mismo nombre, a 165 km del puerto de Veracruz y a 7-8 km de San Andrés Tuxtla (^{Torres-Orozco, 1995}; ^{Lorán-Núñez et al., 2013}). Una parte del lago está incluida en la Reserva de la Biósfera de Los Tuxtlas (^{Pérez-Rojas & Torres-Orozco, 1992}; ^{Lorán-Núñez et al., 2013}). En el lago se localizan islas interiores: Tanazpilli (Los Monos), Agaltepec (Cocodrilos) y Totogochio (Garzas), las que también son zonas protegidas. Por su extensión, este lago es el tercer cuerpo lacustre más grande de México (^{Lorán-Núñez et al., 2013}).

El clima de la región es húmedo cálido, precipitación pluvial promedio anual es de 1935.3 mm. La temperatura fluctúa entre 18 ºC y 26 ºC, de septiembre a enero dominan los vientos del norte y el resto del año los del noreste (^{Lorán-Núñez, et al.2013}). La cuenca del Lago de Catemaco tiene un área de 322.2 km²; su vaso, de origen volcánico, surgió durante el Terciario y el Cuaternario, y se encuentra a 340 msnm; presenta una profundidad máxima de 22 m, en una fosa pequeña situada en un canal angosto que se forma entre la isla Agaltepec y la ribera noroccidental del cuerpo de agua (^{Pérez-Rojas & Torres-Orozco, 1992}; ^{Lorán-Núñez et al., 2013}).

En el lago desembocan cinco ríos: Cuetzalapan, Ahuacapan, Margarita, Pozolapan y Victoria, en tanto, desde la margen noroeste existen aportes de aguas carbonatadas de manantiales que drenan hacia el sistema, siendo los más conocidos los de Coyame y Arroyo Agrio (^{Pérez-Rojas & Torres-Orozco, 1993}; ^{Lorán-Núñez et al., 2013}).

Se seleccionaron once sitios de muestreo por la cercanía de la zona urbana, en los meses de febrero y mayo del 2006, marzo, mayo y octubre del 2011 y mayo del 2013. Se tomaron muestras de dos niveles de la columna de agua, en superficie y en medio fondo (hasta donde penetra la luz, establecido con un disco de Secchi), utilizando una botella van Dorn, para evaluar la composición de la taxocenosis fitoplanctónica, así como de las características físicos-químicas. Las muestras biológicas se fijaron con lugol acético, al 1%.

Fig. 1 A) Localización geográfica y B) sitios de muestreos 1: Mimiahua; 2: Arroyo La Margarita; 3: Cuetzalapa; 4: Coyame; 5: Cerro Xúchil; 6: Arroyo Agrio; 7: Isla; 8: Catemaco; 9: Maxacapa; 10: Cerro Victoria y 11: Centro, en el Lago de Catemaco, Veracruz. 

En cuanto a las variables ambientales, la transparencia del agua se midió con disco de Secchi, la temperatura y el pH se registraron utilizando un sensor termohalino-conductivímetro (YSI 85). Para la cuantificación de sales nutritivas se utilizó un espectrofotómetro (HACH Odyssey DR-2500) y kits de prueba para ortofosfatos (método del ácido ascórbico PhosVer 3), nitritos (método de diazotación con NitraVer 3), nitratos (método de reducción del cadmio con NitraVer 5) y amonio (método de silicato con silicato y cianurato de amonio) de acuerdo con ^{Water Analysis Handbook (2019.)}.

Para el análisis cualitativo y cuantitativo, las muestras se homogenizaron y se tomaron alícuotas, las cuales se colocaron en cámaras de sedimentación de 2 ml (^{Hasle, 1978}), y se analizaron con un microscopio invertido Olympus CK40; se obtuvieron micrografías (cámara SONY, 7.2Mpxs). Para el análisis taxonómico, se consultaron las obras de ^{Hindák (1988)}; ^{Komárek (1995}, ²⁰⁰³); ^{Komárek & Anagnostidis (1999)}; ^{Komárek & Komárková-Legnerová (2002)} y ^{Jong-Geun (2012)}. Para sinonimias, se consultó el sistema AlgaeBase (^{Guiry & Guiry, 2019}).

Resultados

En el Lago de Catemaco, de un estudio para evaluar la composición de la taxocenosis fitoplanctónica, se encontraron taxa correspondientes al género Cyanotetras, a continuación, se describe las especies reportadas.

Cyanotetras crucigenielloides^{Komárek, 1995}, (Figs. 2 A-E)

Referencias: (^{Komárek , 1995}); (^{Komárek & Anagnostidis, 1999}); (^{Komárek, 2003}); (^{Osorio-Sánchez & López-Pérez, 2005}); (^{Jong-Geun, 2012}).

Fig 2. A1-7) Formación de colonias y A8) división celular (según (^{Komárek, 2003}), B a E) ejemplares de Cyanotetras crucigenielloides del Lago de Catemaco (este trabajo). __1 μm, en 40 x. 

Colonias microscópicas planas, formadas por 4 a 8 (32) células, dispuestas en filas perpendiculares cortas con arreglo cuadrangular o rectangular (Fig. 2 A-E). Vaina mucilaginosa apenas visible, fina e incolora, homogénea, delgada, delimitada o con margen difluente. Células ovoides, ligeramente alargadas, hasta casi triangulares; contenido celular homogéneo pálido, azul-verdoso, de 1.5-2.8 μm x 1.0-2.4 μm de diámetro, sin aerótopos (^{Komárek, 1995}, ²⁰⁰³; ^{Komárek & Anagnostidis, 1999}).

Distribución en el área de estudio: se reporta en la estación 2.

Distribución en México: laguna El Balsón, Tabasco (^{Osorio-Sánchez & López-Pérez, 2005}) y Yucatán (^{López-Adrián et al., 2017}).

Distribución Mundial: En América: provincia Matanzas, península Zapata, en piscinas y playa Larga en San Lázaro, Cuba (^{Komárek, 1995}); Sur de Canadá (^{Komárek, 2003}); Europa: Lago de Sanabria, España (^{Llorente & Seoane, 2020}); Asía: Corea (^{Jong-Geun, 2012}); África Central, en el Lago Edward Nyanza (^{Stoyneva-Gärtner & Descy, 2018}).

Observaciones: se observaron organismos en división (Figs. 2 B-E); abundancia de 2.0 x 10³ a 1.6 x 10⁴ céls.L^-1.

Condiciones ambientales: transparencia: 0.70 a 1 m; temperatura del agua: 20 a 28.3°C; pH: de 6 a 9.2; nitritos: de 0.0 a 0.1 μM; nitratos: de 0 a 0.5 μM; amonio: de 0.4 a 1.2 μM y ortofosfatos: 0,0 a 1.6 μM.

^{Komárek J. (1995)} describe a esta especie como parte del metafiton adherida en las paredes de piscinas y en sistemas mesotróficos, sin indicar datos de los parámetros ambientales del hábitat. En este estudio fue observada en el plancton.

Cyanotetras crucigenielloides variedad mexicana Muciño-Márquez R.E, Figueroa-Torres M.G., Echenique R.O., Gárate-Lizárraga I. & Esquivel-Herrera A., 2020 nov.var. (Figs. 3 A-J)

Fig 3. Formación de colonias A1-12), B a J) ejemplares de Cyanotetras crucigenielloides var. mexicana nov. var. del Lago de Catemaco (este trabajo). __1 μm, en 40 x. 

Colonias planctónicas microscópicas planas, constituidas por 4 a 32 células, agrupadas de forma cuadrangular, en filas paralelas, dispuestas radialmente o en forma arrosetada (Fig. 3 A-J). La vaina mucilaginosa, desde apenas visible hasta evidente, fina, incolora, homogénea, delgada, con margen delimitada o difluente. Las células son ovides u ovales a casi triangulares (Fig. 3 A1 y B), que se dividen en dos ejes ordenándose en un plano; contenido celular homogéneo pálido, azul-verdoso; de 1.5-6.8 μm x 1.0-6.1 μm de diámetro (Fig. 3 A-J). Doce formas en que se puede agrupar el cenobio (Fig. 3 A1-12).

Distribución en el área de estudio: células observadas en el plancton de superficie y de medio fondo (Figs. 3A-J) en todos los sitios de muestreo (1 a 11, Fig. 1). Abundancia de 2.0 x 10³ a 1.95 x 10⁵ céls.L¹.

Condiciones ambientales: profundidad de 0.9 a 5 m, transparencia de 0.42 a 0.86 m, temperatura de 20 a 29°C, pH de 6 a 9, nitritos de 0.0 a 2.4 μM, nitratos de 0 a 1 μM, amonio de 0.0 a 5.2 μM y ortofosfatos 0,3 a 16 μM.

Observaciones: difiere de la especie tipo, por presentar un mayor tamaño celular y una vaina hialina más amplia; se propone como nueva variedad.

Cyanotetras aerotopa (^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}) (Figs. 4 A-E).

Referencias: (^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}).

Fig. 4 A1-9): Formación de colonias (según (Komárek (según, ^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}); A10, B y C) ejemplares de Cyanotetras aerotopa en el Lago de Catemaco (este trabajo). __1 μm en 40 y 10 x. 

Colonias microscópicas, planas, constituidas por (2-4-8) a 16 células (Fig. 4 A-C), agrupadas en filas paralelas, indistintamente o en forma radial, cuadrangular donde las células resultan ligeramente divergentes (Fig. 4 A 10, B y C). Vaina mucilaginosa fina, apenas visible. Células ovoides u ovales, con el eje mayor perpendicular al centro de la colonia, de 3.5-5.5 μm de largo; contenido celular de color pálido de azul-verdoso a amarillo-verdoso, con vesículas de gas que forman pequeños aerótopos (^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}).

Distribución en el área de estudio: en el plancton de la estación 11 (Figs. 4 B- C); abundancia de 2.0 x10³ a 1.6 x 10⁴ céls.L^-1.

Condiciones ambientales: profundidad: de 0.9 a 5 m; transparencia: 0.42 a 0.86 m; temperatura: de 20 a 28.7°C; pH de 6 a 9.4; nitritos: de 0.0 a 0.6 μM; nitratos: de 0 a 1.1 μM; amonio: de 0. 1 a 1.8 μM y ortofosfatos: de 0,0 a 4.3 μM.

Distribución en México: en el Lago de Catemaco, Veracruz y estanques en Ciudad Valles, San Luis Potosí (^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}).

Observaciones: nuestros registros de temperatura y pH coinciden con los reportados por (^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}) (con una temperatura de 20 a 32 °C y un pH de 7.5 a 9.5), quienes citan a esta especie como rara en su material, tal como ocurrió durante este estudio.

Discusión

Los primeros estudios sobre la composición fitoplanctónica en el Lago de Catemaco surgen con el estudio de (^{Suárez et al., 1985}) enfocándose en la diversidad y abundancia del plancton en un ciclo anual, posteriormente en ^{Kormárková-Legnerová & Tavera (1996)} realizaron un estudio de la comunidad de cianobacterias, (^{Tavera & Castillo, 2000}) en un estudio de la comunidad fitoplanctónica reportan por primera vez el género Cyanotetras para el lago de Catemaco, (^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}), identifican por primera vez la especie de C. aerotopa hasta la fecha no se había vuelto a reportar la especie. En este estudio se reportan por primera vez dos especies y una nueva variedad del género Cyanotetras, nuestros resultados de este estudio aportan nuevo conocimiento sobre el género. Cyanotetras se caracterizan por ser colonias constituidas por entre 2 y 32 células (^{Hindák, 1988}; ^{Komárek, 1995}; ^{Komárek & Anagnostidis, 1999}; ^{Komárek & Komárková-Legnerová, 2002}).

Cyanotetras fusca y C. aerotopa, forman colonias de 2 a 16 células redondeadas u ovalada, diferenciadas por su forma de agregación celular, C. fusca, se organiza en colonias redondeadas u ovalado rodeadas con una amplia vaina mucilaginosa, y en C. aerotopa las células se agrupan en cuatro paquetes, cada uno constituido por cuatro células hasta formar colonias de forma de cuadrado a rectangular y la vaina es apenas visible. En el caso de C. aerotopa^{Komárek & Komárková-Legnerová (2002)} reportan colonias de 2 a 8 células en forma de cuadrado, en este estudio se observa que C. aerotopa puede formar colonias de hasta 16 células en forma rectangular (Tabla 1).

En el caso de C. crucigenielloides y C. crucigenielloides var. mexicana forman colonias de 4 a 32 células (^{Komárek J., 1995}), las células de C. crucigenielloides var. mexicana son ligeramente alargadas e irregularmente ovides u ovales, hasta casi triangulares, constituyendo colonias cuadrangulares, en filas paralelas, o indistintamente radiales o arrosetadas y la vaina es más tenue y difluente, en C. crucigenielloides apenas visible y la forma de las agregaciones de las células son cuadrangulares o rectangulares debido al número de células que conforman la colonia, en este estudio se encontraron colonias hasta 16 células, no coincidiendo por lo reportado por ^{Komárek J. (1995)} quien reporta hasta 32 células (Tabla 1).

Por otro lado, C. crucigenielloides var. mexicana presenta diferentes agregaciones en la formación de las colonias, estrategia por la que probablemente fuera una de las especies abundante (2.0 x 10³ - 1.65 x 10⁵ céls.L^-1) en el fitoplancton del Lago de Catemaco. En tanto, C. aerotopa y C. crucigenielloides fueron especies poco abundantes (2.0 x10³ - 1.6 x 10⁴ céls.L^-1), reportadas anteriormente por ^{Komárek, (1995)}; ^{Komárek & Komárková-Legnerová, (2002)}; ^{Komárek, (2003)}; ^{Jong-Geun, (2012)}.

No se conocen con exactitud las condiciones óptimas para el crecimiento de C. crucigenielloides y C. aerotopa, especies poco frecuentes en sistemas eutróficos. Si bien las aguas residuales crudas de la ciudad de Catemaco no se descargan en el lago, las fuertes lluvias provocan el desborde del sistema de alcantarillado causando el enriquecimiento de sus aguas (^{Esquivel et al., 2009}), provocando que el sistema pase de mesotrófico a eutrófico (^{Esquivel et al., 2016}). C. crucigenielloides var. mexicana fue hallada en todos los sitios de muestreo, resultando la especie más abundante.

Conclusiones

Aquí presentamos una descripción amplia de las especies de Cyanotetras y una propuesta de una forma para revalorar los caracteres taxonómicos y utilizar análisis moleculares y microscopía electrónica para confirmar pudiera ser una nueva variedad o especie. Se puede concluir que Cyanotetras aerotopa y C. crucigenielloides se observaron en el Lago de Catemaco como especies poco abundantes, a diferencia de C. crucigenielloides var. mexicana la cual resultó ser abundante, desarrollándose en forma óptima en condiciones de eutrofia. También se observó que este taxón puede presentar diferentes formas de agregación de las células para formar colonias, por lo que queda por determinar si esta estrategia tiene algún valor adaptativo y le permite enfrentar los cambios a las condiciones ambientales que prevalecen en el lago.