Base de datos

Los datos analizados en el presente trabajo fueron obtenidos en las mediciones realizadas por el Inventario Nacional Forestal y de Suelos 2014, para el indicador condición de copa en 1443 conglomerados.

Diseño de muestreo

El diseño utilizado por el INFyS para el levantamiento de datos fue el muestreo sistemático estratificado por conglomerados. Para ello, las áreas boscosas y selváticas del país se dividieron en paneles cuadrangulares (5 km × 5 km), estrategia que permitió obtener una distribución espacial y regular. La unidad primaria de muestreo o conglomerado estuvo integrada por cuatro sitios de 400 m² (r = 11.28 m), en un arreglo de “Y” invertida. Para bosques templados, los sitios fueron circulares; en el caso de selvas cálido-secas y cálido-húmedas, los sitios fueron rectangulares (^{Inventario Nacional Forestal y de Suelos [INFyS], 2012}).

Medición del indicador condición de copa

La evaluación de copa se aplicó al estrato arbóreo con diámetro normal ≥ 7.5 cm medido a 1.3 m sobre el nivel del suelo y en árboles con copa definida (^{Schomaker et al., 2007}; ^{United States Department of Agriculture [USDA], 2005}). Se evaluaron visualmente cuatro variables absolutas a través de las cuales se estimó la cantidad, condición y distribución de la biomasa presente en la copa. La evaluación fue realizada por brigadas de dos personas, previamente capacitadas. Las variables de copa incluidas en este análisis fueron: (1) proporción de copa viva (Pcv, %) -relación entre el largo de copa y la altura total del árbol; (2) densidad de copa (DenC, %) -cantidad de ramas, follaje y estructuras reproductivas que bloquean la luz que pasa a través de la copa; (3) transparencia de follaje (TraF, %) -cantidad de luz que pasa a través de la porción viva y normalmente foliada de la copa; y (4) muerte regresiva (Mreg, %) -mortalidad reciente de ramas con ramillas finas, la cual inicia en la parte alta y terminal del árbol y progresa hacia abajo, estas variables se registraron en intervalos de 5% (^{Schomaker et al., 2007}).

Análisis de datos

Previo al análisis estadístico, se realizó la depuración de la base de datos con el propósito de asegurar la calidad especificada en los protocolos de evaluación del indicador condición de copa (^{Schomaker et al., 2007}; ^{USDA, 2005}). Posteriormente, se obtuvieron histogramas de frecuencia y estadísticos descriptivos generales (N, media, error estándar, intervalos de confianza, valor mínimo, máximo y mediana), para las cuatro variables absolutas de copa (Pcv, DenC, TraF y Mreg). El análisis se realizó de forma combinada, considerando todos los géneros arbóreos por grupo (latifoliadas y coníferas) y por género individual. Los árboles con follaje verde pero que no presentaron una copa definida, por ejemplo: 0% de DenC y Pcv; 95% de Mreg y 99% de TraF se omitieron del análisis, así como aquellos con alturas menores a 2 m y diámetro normal menor de 7.5 cm (^{Randolph, 2004}). El análisis se realizó con el software SAS^® 9.0.

Categorías de salud

Con base en los umbrales inicialmente establecidos por ^{Bechtold, Hoffard y Anderson (1992)} y modificados por ^{Randolph (2004}) y ^{Randolph y Moser (2004)}, se categorizó la condición de salud del arbolado (Tabla 1). Cabe mencionar que, ante la falta de umbrales para Pcv, se tomó como referente el porcentaje establecido por ^{Widmann et al., (2012; 20%)} para calificar copas con pobre vigor; sin embargo, en el presente trabajo, se consideró 30% para la categoría pobre, con el fin de no subestimar la condición de los árboles.

Condición de copa

Por géneros combinados

El número total de árboles evaluados por el INFyS en 2014 fue de 88 162, en 1443 conglomerados y para 30 estados de México. El número de registros para bosques fue 29 934 árboles y 58 228 para selvas. La riqueza de especies fue 979 y la riqueza de géneros fue 360, siendo los más frecuentes Quercus, Pinus y Bursera.

Los histogramas de frecuencia y frecuencia acumulada de las cuatro variables absolutas de copa de todos los géneros arbóreos combinados se muestran en la figura 1. El promedio porcentual de cada una fue: 33.85-Pcv, 44.4-DenC, 50.56-TraF y 2.62-Mreg (Tabla 2). A diferencia de la Mreg, el resto de las variables presentaron una distribución amplia.

Figura 1 Histogramas de frecuencia y distribución de frecuencia acumulada para Pcv (A), DenC (B), TraF (C) y Mreg (D), para todos los géneros combinados (^{Datos INFyS, 2014}). 

Por grupo

Se observaron enormes variaciones en el análisis por grupos; las coníferas incluyeron 7.44% de los registros y las latifoliadas 92.55%. En las primeras, los porcentajes promedio de copa, fueron 47.52-Pcv, 46.27-DenC, 51.19-TraF y 1.24 de Mreg; respecto al segundo grupo, los valores fueron ligeramente menores, especialmente en la Pcv, con 32.75%, 44.29%-DenC, 50.51%-TraF y sutilmente más alta la Mreg, con 2.73% (Tabla 2).

Por género arbóreo

El porcentaje promedio de las variables de copa para 18 géneros con más de mil registros (n > 1000), se presentan en las tablas 3, 4, 5 y 6. La Pcv osciló del valor más bajo con 19.65% para Gymnopodium sp., hasta 51.22% en Quercus sp. (Tabla 3). La DenC fluctuó entre 38.77% para el género Haematoxylum sp. y 49.95% en Manilkara sp. (Tabla 4). Respecto a la TraF, el menor valor fue 44.71% en Pouteria sp. y el más alto 55.89% en Lysiloma sp. (Tabla 5). Finalmente, la Mreg más baja fue 0.33% en Diospyros sp. y 8.6% para Lysiloma sp. (Tabla 6). También se incluyen los intervalos de confianza a 95% de cada variable. Cabe mencionar que, debido a la importancia ecológica que tienen para México, destacan por su frecuencia, los géneros Pinus y Quercus.

Por entidad federativa

Los valores promedio (± error estándar) de las variables de copa por estado se incluyen en la figura 2A-C, destacando por sus bajas Pcv los árboles evaluados en Quintana Roo con 20.84% y por las más altas, Aguascalientes (60.61%). La DenC fue mayor para los árboles de Tamaulipas con 67.76% y menor en Nayarit con 22.08%. Las mayores TraF se registraron en Hidalgo con 74.77% y en Aguascalientes con 21.36%. Respecto a la muerte regresiva, Nayarit presentó 36.61% y se observó insustancial para Aguascalientes.

Valores por debajo de la línea punteada se califican como pobres en el caso de Pcv y Denc. Para TraF y Mreg, los que están por arriba se califican como severas de acuerdo con ^{Randolph, (2004)} y ^{Randolph y Moser (2004)}

Figura 2 Promedio (±error estándar) de las variables absolutas de copa por entidad federativa. A: Pcv; B: DenC; C: TraF; D: Mreg.. 

Categorías de salud

Empleando los umbrales de salud modificados por ^{Randolph (2004)}, ^{Randolph y Moser (2004)} y descritos en la sección de Métodos, se encontró que 51.5% de los géneros arbóreos combinados presentó una Pcv en la categoría pobre, lo mismo para DenC en 27.85% de los árboles; 60.26% una TraF severa y una Mreg calificada como insignificante (Fig. 3A-C). Las latifoliadas destacaron por su Pcv pobre en 54.2% de los árboles, 28.61% con una pobre DenC y 60% con TraF severa, siendo esta, más alta en coníferas. En este grupo, solo 16.45% de los árboles presentó una Pcv pobre; en el caso de la DenC, 18.56% de las copas se categorizaron en condición pobre. En general, los porcentajes de muerte regresiva fueron muy bajos (Fig. 3). Respecto a los géneros individuales más frecuentes, Pinus y Quercus y Bursera y Lysiloma, todos mostraron una TraF en la categoría severa. Bursera también presentó una pobre Pcv y Lysiloma una ligera Mreg.

^{Datos INFyS (2014)}.

Figura 3 Categoría de salud para todos los árboles y por grupo (latifoliadas y coníferas). A: Proporción de copa viva (Pcv); B: Densidad de copa (DenC); C: Transparencia de follaje (TraF) y D: Muerte regresiva (Mreg)  

El análisis por entidad federativa (Fig. 2) mostró una Pcv en la categoría pobre para los estados de Campeche, Jalisco, Nayarit, Quintana Roo, Tabasco y Yucatán con promedio menor a 30% (Tabla 1, Fig. 2A). Cuatro estados con < 30% de DenC fueron Guanajuato, Jalisco, Nayarit y Zacatecas (Fig. 2B). En lo que respecta a la TraF, 21 estados presentaron transparencias severas (> 40%) (Fig. 2C). Finalmente, la Mreg fue severa en Nayarit (36.6%), moderada en Jalisco y Zacatecas (21% a 35%) y ligera para Baja California, Sonora y Tamaulipas (Fig. 2D). Con base en estos resultados, destacan por su menor calidad de copas, el arbolado de los estados de Nayarit y Jalisco y, a pesar de que diversos factores pueden estar influyendo las mediciones, es indispensable establecer programas de monitoreo para establecer a largo plazo si estos valores son “normales” para estos bosques.

Géneros combinados, individuales y por entidad federativa

Los valores promedio de Pcv, DenC, TraF y Mreg, por géneros combinados (33.85%, 44.4%, 50.6% y 2.62%, respectivamente), obtenidos en el presente estudio, presentaron variabilidad, similar a lo señalado en otras investigaciones. Cabe mencionar que, ante la carencia de publicaciones científicas sobre el indicador condición de copa de bosques naturales en México, se tomaron como referente los resultados obtenidos por ^{Randolph, Morin y Steinman (2010a}; ^2010b), ^{Randolph, Campbell y Christensen (2010)} y ^{Randolph y Thompson (2010)}, para especies arbóreas de Estados Unidos de América. Con base en estos, se observó que la DenC de sus especies combinadas fue sutilmente mayor, con 46.5%, mientras que la TraF con 18.4% es, por mucho, menor respecto a lo obtenido en el presente trabajo. La Mreg, por su parte, fue menor para los árboles evaluados en México. En cuanto a la Pcv, ^{Pontius y Hallet (2014)} observaron valores promedio que oscilan entre 46.17% y 59.79%, para cuatro latifoliadas y una conífera del Noreste de Estados Unidos (Acer saccharum Marshall, Fagus grandifolia Ehrh., Fraxinus americana L., Quercus rubra L. y Tsuga canadensis L. Carriére), superior al obtenido en el presente. Por otro lado, para especies de Checoslovaquia (latifoliadas y coníferas) se señalan valores promedio de 56% (^{Sharma et al., 2017}), también por arriba del obtenido, mientras que para 21 latifoliadas de la cuenca del Estuario de San Juan, Puerto Rico se obtuvieron valores de 22.7% a 88.6% (^{Brandeis, Escobedo, Staudhammer, Nowak y Wayne, 2014}).

Respecto al análisis por género individual, también se presentaron enormes variaciones (Tablas 3, 4, 5 y 6), de manera análoga a los resultados de ^{Randolph (2006)}, quien realizó el análisis a nivel específico (53 en total). Por ejemplo, para Bursera, Lysiloma, Pinus y Quercus, cuatro de los géneros más frecuentes evaluados por el INFyS en 2014, sus Pcv fueron de 27.2%, 32.9%, 46.2% y 51.2%, respectivamente. Las DenC, oscilaron entre 40% y 45%, la TraF entre 50% y 55%, mientras que la Mreg fue mayor en Lysiloma con 8.6%.

Según ^{Westfall, Westfall y Randolph (2019)}, entre las variables de copa estudiadas a la fecha, la Pcv ha mostrado cualidades diversas; mediante ella, es posible tasar el potencial de crecimiento de los árboles (vigor), predecir sus probabilidades de muerte y profundizar en el estudio conductual de incendios forestales. Debido a ello, la reducción gradual del dosel se puede calificar como síntoma terminal de deterioro y como respuesta a severo estrés. La Pcv, también permite detectar cambios sutiles de síntomas de estrés en periodos cortos (^{Pontius y Hallet, 2014}); sin embargo, pese a sus virtudes, no se le ha conferido la importancia que merece (^{Morin et al., 2012}; ^{Schomaker et al., 2007}).

Categorías de salud

Hoy día, una de las alternativas más viables para definir y generar umbrales o categorías discretas de salud arbórea es el análisis estadístico (^{Schomaker et al., 2007}; ^{Bechtold et al., 1992}; ^{Randolph, 2004}); desafortunadamente, existen ciertas limitantes en ello, ya que estas categorías no toman en cuenta las diferencias inter o intraespecíficas de morfología de ramas y hojas y su distribución (^{Bechtold y Randolph, 2018}), tampoco consideran la gama de condiciones geográficas y de calidad de sitio (^{Oswalt et al., 2009}), con excepción de los estudios de ^{Morin, Randolph y Steinman (2015)}; por ello, existe el riesgo de calificar erróneamente los árboles como saludables cuando en la realidad no lo son y viceversa (^{Randolph, 2009}; ^{Schomaker et al., 2007}). Con este enfoque y ante el hecho de que México no cuenta con umbrales propios para las variables Pcv, DenC, TraF y Mreg, se tomaron como base los estudios de ^{Randolph (2004)} y Randolph y Moser (2004) (Tabla 1) para categorizar la salud de los árboles evaluados por el INFyS en 2014, considerando, desde luego, los pros y contras mencionados anteriormente.

Con base en lo anterior, más de la mitad de los géneros arbóreos combinados presentaron una Pcv en la categoría pobre, es decir, < 30% y, en una categoría buena, 16.8%. Por grupo, la categoría pobre se manifestó en 54.3% de las latifoliadas y en 16.5% de las coníferas (Fig. 3A), no obstante, se observó que estos árboles se hallaban concentrados en una región específica de del país (el sureste mexicano), representado por Campeche, Quintana Roo, Tabasco y Yucatán, además de Nayarit y Jalisco, al oeste (Fig. 2A). Respecto a géneros individuales, al menos 12 de ellos se encontraron en la categoría pobre de Pcv (Tabla 3), siendo Gymnopodium el del valor más bajo (19.65%) y Quercus (51.22%) el más alto (categoría de salud buena). Si bien son diversos los factores que pueden estar asociados a estos resultados, es posible que las bajas Pcv sean resultado de diferentes condiciones fisiogeográficas y climáticas, de la fenología, del tipo de bosque y fechas de medición; la posición sociológica de los árboles y la densidad también pudieron afectar la cantidad de biomasa presente al momento de realizar las evaluaciones, por ejemplo, árboles en rodales con baja densidad tienden a mayores porcentajes de Pcv (^{Hasenauer y Monserud, 1996}) y, a medida que la competencia por luz aumenta, la Pcv disminuye, especialmente en individuos suprimidos e intermedios (^{Holdaway, 1986}). Árboles de crecimiento rápido también suelen tener copas más alargadas y anchas que los árboles de crecimiento lento (^{Anderson y Belanger, 1986}).

Respecto a la DenC y la TraF, ^{Pontius y Hallet (2014)} mencionan que toda vez que el follaje pierde su capacidad fotosintética, el árbol tiende a deshacerse del tejido foliar que no le aporta ganancia de carbohidratos; este fenómeno, que puede ser por causas naturales (p.e. senescencia), también puede ser en respuesta a un estrés temprano ocasionado por la presencia de plagas o enfermedades. En torno a estas variables, la DenC para los géneros combinados, se ubicó en la categoría pobre para 27.86% y casi un tercio del total en la categoría de densidad óptima (Fig. 3B). Por su parte, 28.6% de las latifoliadas presentaron un categoría pobre y en coníferas, 18.6% (Fig. 3B). A nivel estatal, Guanajuato, Jalisco y Zacatecas presentaron arbolado en la categoría pobre (Fig. 2B). La TraF fue severa en 60.36% de la población y 11.9% en categoría normal (Fig. 3C). Para latifoliadas, la categoría severa estuvo representada por 60% de los individuos y en coníferas en 66.1%. Por entidad federativa, al menos 22 estados presentaron arbolado en la categoría severa de TraF (Fig. 2C).

Para bosques subtropicales y considerando la posición sociológica de los árboles, ^{Brandeis y Turner (2013)} observaron densidades de copa de 8% a 45% y transparencias foliares de 10% a 55%, calificándolas como normales. De acuerdo con ^{Morin et al. (2015)}, la magnitud de la TraF es de suma importancia para tipificar y predecir la salud y sobrevivencia del árbol, no obstante, un valor alto para esta variable no implica, necesariamente, un juicio negativo sobre la salud, ya que ello puede ser resultado de un crecimiento acelerado y vigoroso (^{Ferretti, 1998}). La apertura repentina de claros dentro del bosque por la muerte de árboles dominantes o por la caída de árboles vecinos puede ocasionar mayor penetración de luz al sotobosque, afectando negativamente los niveles de transparencia en especies tolerantes, e incrementar las tasas de crecimiento en las intolerantes (^{Krocher y Harris, 2007}).

Respecto a los resultados obtenidos para Mreg, 95% de la población presentó un valor insignificante (≤5%) y 2.24% una categoría severa (Fig. 3D). Jalisco, Nayarit y Zacatecas fueron los estados que presentaron una categoría de Mreg de moderada a severa (Fig. 2D). De acuerdo con ^{Oak, Steinman, Starkey y Yockey (2004)}, el síntoma que separa la declinación del encino, de otras enfermedades, es la muerte regresiva (lenta y progresiva muerte de ramas y ramillas). Las causas de este fenómeno son complejas, pero comúnmente se asocian al cambio climático (incremento en la temperatura, sequías prolongadas, etc.), presencia de plagas y enfermedades, o la sinergia entre estos y otros factores (^{Martínez-Vilalta, Lloret y Breshears, 2012}; ^{McDowell et al., 2013}). Por sí misma, la Mreg se manifiesta como respuesta a un estrés moderado-reciente (^{Pontius y Hallet, 2014}) y, aunque bajos porcentajes en esta pueden no afectar al desarrollo de árboles individuales, es posible observar los primeros síntomas de deterioro en la copa cuando es > 25% (^{Millers et al., 1989}). Steinman (2000), por otra parte, concluye que un árbol tiene mayor probabilidad de morir en un plazo anual cuando su Mreg excede 20% en coníferas y 30% en latifoliadas, con estos límites sería posible establecer si los árboles se están acercando a un nivel crítico de estrés o a su mortalidad inminente (^{Randolph, 2004}).

Pese a que los umbrales de salud empleados como referente fueron obtenidos para distintas condiciones fisiogeográficas y especies arbóreas, los resultados del presente análisis serán un parteaguas para futuras investigaciones. Programar adecuadamente el levanta-miento de información en campo en función de las fechas de máxima expansión foliar y de la distribución natural de las especies de bosques y selvas proporcionará mayor certidumbre sobre si las magnitudes de las variables de copa son “normales”. Idealmente, los umbrales deberían desarrollarse con bases biológicas para especies individuales, sin embargo, se requiere establecer correlaciones entre este indicador de salud y las posibles pérdidas derivadas de la mortalidad de árboles y la disminución en las tasas de crecimiento (^{Bechtold y Randolph, 2018}). Realizar mediciones periódicas de copa proporcionará un panorama más amplio y confiable al momento de aplicar umbrales, bien sean estadísticos o biológicos. Finalmente, existen razones que hacen que la evaluación y el monitoreo de la salud forestal sean de importancia crítica (^{Ferretti, 1997}), en primer lugar, porque los bosques son recursos ecológicos, económicos y estéticos invaluables en los que se basa la autorregulación del planeta y, en segundo lugar, como cualquier otro recurso ambiental, el manejo adecuado de los bosques debe sustentarse en el conocimiento de su estado actual