Especie y sitio de estudio

Se evaluaron 22 individuos de E. tereticornis de 26 meses de edad, con un diámetro promedio a 1,3 m sobre el suelo de (58,3 ± 2,6) mm y una altura total promedio de (7,37 ± 0,63) m. La plantación se estableció con una densidad de siembra de 10000 árb ha^-1 y no se le aplicó ningún tipo de manejo silvicultural.

El sitio de estudio se ubicó en Cartago, Costa Rica (9°50'57.91"N; 83°54'37.27"O) y se evaluó entre los meses de mayo y septiembre del 2017, a una altitud de 1392 metros, con una temperatura media anual de 24 °C y una precipitación anual de 2100 mm dispuesta en siete meses lluviosos (^{Instituto Meteorológico Nacional [IMN], 2018}). Según la clasificación de clima de Köppen-Geiger, el clima del sitio es oceánico subtropical de alta montaña.

Medición indirecta

Se utilizó el IAP (índice de área de la planta) como parámetro generador del IAF, obteniéndose a partir de dos técnicas: (1) un equipo Plant Canopy Analyzer LICOR 2000 y (2) imágenes fotográficas hemisféricas (obtenidas con una aplicación móvil y una lente tipo ojo de pez). Las mediciones se desarrollaron entre las 06:30 a.m. y las 08:30 a.m. (GMT-6 América Central) tanto en un clima totalmente nublado como parcialmente nublado. De igual manera se evaluó la temperatura, la humedad relativa y la velocidad del viento, utilizando una miniestación climática móvil marca Skymate (Speedtech Instruments) modelo SM-19. La luminosidad se evaluó con un luxómetro marca Dr.Meter® modelo LX1330B. En ambas técnicas, la copa del individuo se dividió en 4 segmentos y en cada uno se tomó la información a una distancia de 50 cm de este.

Las mediciones del Plant Canopy Analyzer se realizaron con una unidad LAI-2000 (^{LI-COR Biosciences, Inc., 2010}), la unidad se colocó a 60 cm sobre el nivel del suelo y se complementó con una tapa de 90° para bloquear el operador del equipo y la copa de los árboles cercanos. Con respecto al cálculo del IAP, se omitió el quinto anillo del sensor para evitar mediciones de árboles que no fueran de interés, según recomienda ^{Dovey y du Toit (2005)}.

En cuanto a las fotografías digitales hemisféricas (FDH) se utilizó un dispositivo móvil marca ASUS® Modelo Zenphone 5 con un cámara de 8MP (resolución de 2024 pixeles × 2024 pixeles, en formato RGB). A la cámara se le colocó un lente ojo de pez marca Vivitar con un angular de 180° y cobertura de 35 mm; además se utilizó la aplicación móvil Fisheye Pro versión 1.2 (R22 software) para Android. Todas las fotografías se tomaron niveladas a una altura de 60 cm sobre nivel del suelo y con la dirección del Norte previamente marcada.

Análisis de FDH

Las imágenes se procesaron con el software CAN_EYE versión 6.3.13 (INRA Science & Impact), previamente, ambas técnicas se calibraron según el método descrito en el manual CAN EYE (versión 6.3.6) (^{Weiss et al., 2004}). Se limitó el grado de visión de las imágenes (COI) a 60° y, con la opción de recorte en CAN_EYE, se eliminaron las copas de los árboles que rodeaban a cada individuo bajo estudio con el fin de prevenir distorsiones y sesgos en el cálculo del IAP. Adicionalmente, se utilizó un ángulo zenital de 2,5° y un azimutal de 5° (^{Mougin et al., 2014}) con un análisis de pixeles de tipo “No mixed pixels” (2 clases); el algoritmo seleccionado fue el LAI-2000 4 anillos, debido a que en pruebas previas fue el que mostró mejores resultados.

Medición directa

Los árboles evaluados con la medición indirecta del IAF se cosecharon y se contabilizaron todas las hojas de su copa. Posterior a esto, se extrajo una muestra de 25% de la copa siguiendo la metodología de ^{Mason et al., (2012)}, se escanearon a color y con una resolución de 900 puntos por pulgada con un escáner Epson® modelo TX-110 y se les calculó el AFE con el software WINFOLIA® versión 2012 pro. A continuación, se secaron las hojas a 65 °C por 48 horas para determinar el peso seco y con él se aplicó la Ecuación 1 para determinar el IAF.

Donde:

∑AFE = sumatoria del área foliar específica (m²/kg)

∑PL = sumatoria del peso seco de las hojas (kg)

US = unidad de área del suelo (en este caso, 1 m²).

Evaluación del efecto de la nubosidad y el viento

Con respecto a la nubosidad, se evaluó el IAP tanto en un cielo totalmente nublado (TN) como en un cielo parcialmente nublado (PN) (las fotografías presentan al menos 50% de nubosidad). Para comprobar si el porcentaje de nubosidad era el indicado, se implementó una preclasificación de pixeles con el programa GIMP 2.8 (www.gimp.com), ambas condiciones se valoraron sin la presencia de viento (velocidad del viento inferior a 5 km/h).

La valoración del efecto viento únicamente se realizó con la FDH-app debido a la respetabilidad del proceso y a que la cámara se calibró para fotografías en alta velocidad (en 0,60 segundos), permitiendo obtener en cada ráfaga de viento de 6 a 10 fotografías. Las mediciones se tomaron en los mismos supuestos expuestos en la metodología y bajo los siguientes intervalos de velocidad de viento: i) de 0 km/h a 5 km/h (VV1), ii) 5 km/h a 10 km/h (VV2), iii) 10 km/h a 15 km/h (VV3) y iv) mayores a 15 km/h (VV4).

Análisis estadístico

Con respecto a la relación entre las variables IAF e IAP, se aplicó la metodología de ^{Mason et al. (2012)}, que consistió en regresiones lineales en las cuales, el IAP fue la variable independiente y el IAF la dependiente. Estas variables se evaluaron bajo el modelo de regresión lineal IAF = a + b·IAP; donde a es la ordenada al origen y b es la pendiente. Además, se realizó un análisis de correlación de Pearson para valorar los grados de relación entre los distintos métodos directos e indirectos. Estos análisis se realizaron con una significancia de 0,05 en el programa STATISTICA 9.0 (^{Statsoft, 2015}).

Comparación de los IAF obtenidos a través del método indirecto y el método directo

Los valores del IAF obtenidos con el método directo en E. tereticornis variaron de 0,68 m²m^-2 a 2,67 m²m^-2; mientras que con el indirecto de LAI-2000 osciló de 0,88 m²m^-2 a 2,60 m²m^-2; para el FDH-app fue de 0,85 m²m^-2 a 2,54 m²m^-2 y para el FDH-Lente varió de 0,80 m²m^-2 a 2,30 m²m^-2. Estas mediciones se realizaron a una temperatura de (24,5 ± 1,6) °C, humedad relativa de (75 ± 10)% y luminosidad de (156789 ± 24500) lux. En la Figura 1 se presenta el IAF directo con respecto el IAF indirecto; de manera general, todos los modelos mostraron la tendencia que en IAF inferiores a 1,5 m²m^-2 se sobreestima el parámetro, mientras que para IAF superiores se subestimó.

Figura 1 Valores del IAF indirecto obtenidos con el LAI-2000, FDH-app and FDH-Lente relacionados con de IAF directo de los individuos juveniles de E. tereticornis. 

Al analizar los modelos obtenidos, se encontró que el mejor modelo fue el FDH-app con la ecuación IAF = 0,88·IAP+0,17, con una sobreestimación inferior a 15% en árboles de bajo IAF y una subestimación de 38% en los individuos con los IAF mayores; además, el modelo mostró el mejor coeficiente de determinación (R²) de 0,83; con una distribución normal de los residuos del parámetro IAP (P = 0,325) y el error estándar de los parámetros de la ecuación inferiores a 0,16 (Tabla 1).

Con el instrumento LAI-2000 se obtuvo el modelo IAF = 1,12·IAP - 0,13 (Tabla 1), mostrando una tendencia de sobrestimar el IAF en 25% en los individuos pequeños y una subestimación inferior de 47% en los IAF mayores; igualmente este modelo obtuvo un valor de R² de 0,76 con una distribución normal de los residuos del parámetro IAP (P = 0,44), pero con errores estándar en sus parámetros de 0,17 a 0,11 (Tabla 1). En cuanto al modelo del FDH-Lente, con la ecuación IAF = 1,17·IAP-0,24, mostró subestimaciones inferiores a 20% en los IAF bajos y sobrestimaciones menores a 36% en los individuos de alto IAF, presentó un R² del 77,3 con una distribución normal de los residuos del IAP (P = 0,28), pero con errores estándar superiores a 0,15 siendo el mayor de los tres modelos indirectos (Tabla 1).

Efectos de la nubosidad en la evaluación del IAF

En la Figura 2 se muestran los efectos de la nubosidad en el cálculo del IAF con los tres métodos indirectos de evaluación, se obtuvo un aumento de la subestimación del IAF en las condiciones de cielo parcialmente nublado. Con el LAI-2000 (Fig. 2a) el modelo en PN obtuvo la ecuación IAF = 1,09·IAP+0,28 que tiende a subestimar todos los valores del IAF de 6% a 52% con respecto a TN y de 5% a 66% con respecto al IAF destructivo y con una leve disminución del R² de 0,76 a 0,75. Por su parte, el FDH-app (Fig. 2b) con la ecuación IAF = 1,07·IAP+0,06, mantiene la tendencia a subestimar de 2% a 18% con respecto a TN y de 8% a 50% con el IAF directo, con una disminución de R² de 0,83 (en TN) a 0,77. Finalmente, con el FDH-Lente con la ecuación IAF = 1,28·IAP+0,07, la subestimación varió de 5% a 45% con respecto a CN y de 8% a 60% con el método directo, pero se presentó un aumento de R² de 0,76 (en TN) a 0,81.

Figura 2 Valores del IAF indirecto obtenidos con el LAI-2000, FDH-app and FDH-Lente relacionados con de IAF directo en condiciones de clima total y parcialmente nublado en plantaciones juveniles de E. tereticornis 

Efectos de la velocidad del viento en la evaluación del IAF

Con respecto al factor viento (Fig. 3), se encontró que conforme la velocidad del viento aumentó, el valor indirecto del IAF varió significativamente, generando sobrestimaciones con árboles con un IAF inferior a 1,7 m²m^-2 y subestimaciones con IAF mayores; con ello se da una disminución significativa en la precisión en los modelos. Con el VV2 (modelo IAF = 1,01·IAP+0,21), el factor viento presentó un comportamiento totalmente opuesto al VV1 (modelo con viento mínimo a nulo), sobrestimando el IAF hasta en 30% en individuos con un IAF con medición directa menores a 1 m²m^-2 y con valores superiores a este se dio una subestimación de 10% a 33%, generando variaciones máximas de 60% con respecto a los IAF reales. El R² del modelo fue de 0,14 (Tabla 2), con distribución normal de los residuos del IAP (P = 0,10) y errores estándar de sus parámetros superiores a 0,20. Un caso similar se dio con el VV3, que mantuvo el comportamiento de sobrestimar los menores IAF en 15% y un subestimado máximo de 40% en los IAF mayores, el valor del R² del modelo fue de 0,37 (modelo IAF = 0,46·IAP+0,91), pero no se obtuvo una distribución normal de sus residuos (P = 0,0043) y con errores estándar superiores a 0,14, lo cual significa un modelo poco confiable. Finalmente, con respecto al VV4, la línea de tendencia es casi paralela al eje X (con la ecuación IAF = 0,17·IAP+1,121), con un R² de 0,04 además de errores estándar superiores a 0,20 y sin distribución normal de los residuos del IAP (P = 0,041), que lo califica como un modelo ineficiente.

Figura 3 Valores del IAF indirecto obtenidos con FDH-app relacionado con de IAF directo bajo cuatro velocidades de viento en plantaciones juveniles de E. tereticornis 

FDH y LAI-2000 comparados con el método directo

La tendencia a subestimar el IAF en árboles de medio y gran porte es similar a lo encontrado en estudios con Eucalyptus y con otras especies arbóreas (^{Breda, 2003}). La tendencia de tener variaciones entre 30% y 60% es típica en los IAF, según mencionan ^{Kucharik, Norman, y Gowerk (1998)}, con métodos destructivos en tres especies de eucalipto, ^{Gower, Kucharik y Norman (1999)} con Eucalyptus deglupta, estimado con equipos especializados LICOR, ^{Küßner y Mosandl (2000)}, con cinco especies arbóreas de clima templado y ^{Leblanc y Chen (2001)}, con seis especies de Eucalyptus evaluadas con cinco métodos ópticos. En el caso de mediciones con FDH, ^{Mason et al., (2012)} registraron variaciones de 10% a 60% del IAF en Pinus radiata de 7 años de edad; por su parte ^{Yan et al. (2019)} con dos especies de Eucalyptus observaron variaciones inferiores a 45%; en ambos casos se debió a los sesgos que generan los métodos ópticos. ^{Dovey y du Toit (2005)} y ^{Confalonieri et al. (2013)} mencionan que entre los aspectos que puede generar variaciones de los métodos ópticos está la distribución de las hojas y presencia de ramas. La FDH en el proceso de clasificación de pixeles de cobertura foliar en la gama de verdes puede variar significativamente por la luminosidad, generando en algunos casos que el sistema considere hojas como ramas debido al parecido de la cromática de pixeles. Algo similar se da con el borde de las hojas que tiende a confundirse con el cielo, lo cual influye en la pérdida del IAF. ^{Nguy-Robertson et al., (2014)} destacan que la fotografía en modo automático tiende a aumentar el canal rojo y simplificar el verde, incidiendo con ello en una lectura de pixeles errónea en CAN-EYE. Por su parte Lui et al. (2013) destacaron que la luminosidad influye directamente en el IAF en sitios con altas densidades, generalmente se da el traslape de copas dificultando al investigador la selección correcta del cobertor en el sensor del LAI-2000 o en FDH el poder de recortar de manera óptima la imagen, evitando la eliminación de segmentos de ramas del individuo en estudio e incidiendo en la pérdida de información.

En el caso de los árboles de menor porte se generó una sobrestimación del IAF; ^{Dovey y du Toit (2005)} con E. grandis de 24 meses de edad obtuvieron un comportamiento similar, con sobrestimaciones del IAF debidas a que lo individuos menores tienden a presentar gran cantidad de ramas y poca presencia de hojas que en el momento de hacer correcciones del IAP (en las cuales se elimina el efecto de ramas y fuste en el cálculo). Sobre esto en particular, los modelos algorítmicos confunden los pixeles de las hojas con los de las ramas debido al elevado grado de similitud de los colores, además de que la distribución de las hojas tiende a generar acumulaciones en algunos segmentos de la copa, lo cual implica un sesgo el cálculo.

Con respecto a la comparación de métodos (Tabla 4), la relación del FDH- app con el IAF directo (0,91), que fue mayor en comparación al IAF-200 y FDH-Lente (0,87), la deficiencia del cálculo de IAF del dispositivo móvil con lente de ojo de pez se debió a su poca estabilidad y a que no es totalmente compatible con toda cámara de dispositivo móvil. ^{Confalonieri et al. (2013)} destacan que el uso de aplicaciones para computadoras y teléfonos inteligentes para el cálculo del IAF genera buena precisión y confiabilidad en la medición debido a que se pueden definir y estandarizar variables como la curvatura de la imagen del ojo de pez, su relación con la luminosidad y la selección de un ISO, mientras con el LAI-2000, ^{Chianucci, Macfarlane, Pisek, Cutini y Casa (2014)} mencionan que leves variaciones en el ambiente influyen en el cálculo del IAF, específicamente en el ángulo de los rayos del sol que puede incidir en un aumento de la subestimación del IAF.

Efectos del ambiente en el cálculo del IAF

El efecto de subestimación del IAF en coberturas parcialmente nubladas se debe a un aumento en la radiación solar que incide en la reflexión de la luz por parte de la hoja conforme la nubosidad disminuye, lo cual genera pérdida de información en las imágenes, como es el caso del borde de la hoja que se puede confundir con pixeles del cielo; además, ^{Chianucci et al. (2014)} mencionan que en este tipo de condición se obtienen cambios en la sombra foliar y, en algunos casos, en las sombras con dos angulaciones distintas que generan aumento de errores de cálculo del IAF en el equipo LAI-2000, debido a que sus modelos algorítmicos no consideran estas variaciones.

Como se muestra en la Tabla 4, el efecto del viento produce disminuciones significativas de correlación entre el IAF indirecto y el directo, hay variaciones entre 20% y 60% entre ambos. Estas variaciones son producto del movimiento que tiene la copa como respuesta al viento; si bien en la bibliografía disponible no se cuenta con otros estudios que analizan este fenómeno, se puede inferir que la disminución de las correlaciones (que llegan a ser de 30% a 55%) se debe a un cambio en la orientación y dirección de las hojas. Esto viola los principios de la Ley de Beer-Lambert y, con ello, genera variaciones que pueden llegar a ser aleatorias, incurriendo en una gran variabilidad de los datos. Mason et al. (2014) destacan que, conforme exista mayor homogeneidad y estabilidad de la copa, los valores ópticos del IAF serán mejores debido a que se cumplen los principios de Beer-Lambert. En este caso, al existir variabilidad por el efecto del viento, la precisión de mecanismos será mínima generando con ello errores y valores de correlación bajos.

Potencialidad y limitaciones de FDH de dispositivos móviles para el cálculo del IAF

Se demostró la viabilidad que tiene la utilización de FDH obtenidas con aplicaciones o lentes externos en dispositivos móviles y su ventaja al ser un sistema de evaluación rápido, con adaptabilidad a las condiciones del sitio, así como la flexibilidad de seleccionar y mejorar la calidad de las imágenes obtenidas, lo cual representa una ventaja sobre otras técnicas ópticas como el IAF -2000 (^{Chianucci et al., 2014}); estos últimos son sistemas donde no se puede controlar en su totalidad la calidad de la información obtenida o en su defecto, eliminar elementos u objetos que generen distorsiones en las mediciones.

^{Confalonieri et al. (2013)} y ^{Piayda et al., (2015)} mencionan que el IAF obtenido de fotografías hemisféricas no solo tiene mayor control en su proceso de medición, sino que también se puede adaptar mejor a distintas condiciones ambientales ya sea en áreas urbanas o con árboles aislados y rodeados por infraestructura que puede generar ruido en el cálculo. Bréda (2013) destaca su simplicidad de aplicación en distintos momentos del día, debido a que se puede manipular y adaptar la clasificación posterior de pixeles de acuerdo con la hora y condiciones climáticas, facilitando la estandarización de las categorías cromáticas de coberturas, como nubes y vegetación; con ello se puede, extender los periodos de evaluación del IAF, algo que es limitado con equipos como el LAI-2000, que depende de las mediciones que se realicen con ángulo de radiación solar inferiores a 45° para simplificar errores por refracción de la luz.

^{Bréda (2003)}, ^{Facci, Baroni, Boschetti y Gandol (2010)} y ^{Confalonieri et al. (2013)} destacan que entre las principales limitaciones de este sistema de evaluación del IAF está la tendencia a subestimar sus valores dependiendo de la edad y arquitectura de la copa de cada especie evaluada; en el caso de ^{Dovey y du Toit (2005)}, con E. grandis de 24 y 36 meses, encontraron variaciones significativas en el IAF de ambas especies, como producto de la dinámica de desarrollo de los individuos y en ella los árboles de 24 meses mostraron mayor subestimación que los de 36 meses, argumentando que son árboles con un ritmo de crecimiento mayor y con un nivel de competitividad elevado comparado a los de 36 meses. Por su parte ^{Chiannucci et al. (2013)} argumentan que en rodales de Pinus radiata las variaciones del IAF dependen de la densidad de siembra de los árboles, que se demuestra en los sitios con mayor densidad mediante un mayor traslape de las copas, lo cual dificulta diferenciar y delimitar claramente la copa de cada individuo, que a su vez provoca delimitaciones subjetivas que pueden incidir en subestimación del IAF, caso similar al presentado en estudios de ^{Zhuo, Wang, Q; Li, M; Wang, R (2018)}, con plantaciones de cinco especies de eucalipto de dos a siete años de edad y ^{Yan et al. (2019)} con tres especies de eucalipto de cuatro años de edad. En ambos estudios se encontró que la forma reducida de la copa de los eucaliptos y la arqueadura que se genera por el viento y su tendencia a realizar ramificaciones con angulaciones inferiores a 40°, inducen a subestimar con vientos superiores a 10 km/h, debido al traslape que se da entre ramas y hojas.