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Revista Chapingo. Serie horticultura
versión On-line ISSN 2007-4034versión impresa ISSN 1027-152X
Rev. Chapingo Ser.Hortic vol.29 no.3 Chapingo sep./dic. 2023 Epub 26-Ene-2024
https://doi.org/10.5154/r.rchsh.2023.01.001
Artículo de revisión
Solanum demissum Lindl. en el mejoramiento genético de la papa
1 Universidad Autónoma Chapingo. Carretera México-Texcoco km 38.5, Chapingo, Estado de México, C. P. 56230, MÉXICO.
2 Centro de Desarrollo e Innovación Tecnológica. Ruta 6, km 38, Hohenau, Itapúa, C. P. 06290, PARAGUAY.
Solanum demissum Lindl. es una de las especies más valoradas y utilizadas para el mejoramiento genético de la papa (Solanum tuberosum L.) debido a su riqueza en genes de resistencia a diversos factores bióticos y abióticos. A lo largo de los años, ha sido una planta de interés, principalmente por ser resistente al tizón tardío de la papa (causado por Phytophthora infestans [Mont. ] de Bary.), lo cual ha desencadenado cruzas entre S. demissum y S. tuberosum para la obtención de cultivares resistentes. Asimismo, ha sido utilizada para la identificación de razas fisiológicas de P. infestans y, recientemente, se ha asociado a glicoalcaloides y compuestos antioxidantes, cuyos posibles usos son de interés para diversas industrias. Dado que existe un gran potencial en la especie S. demissum, no solo como fuente de genes de resistencia sino también como fuente de importantes compuestos bioactivos, esta revisión resume los aportes de la investigación de la especie Solanum demissum en el mejoramiento genético de la papa cultivada, así como sus usos potenciales en otras áreas. Además, se evidencian las áreas de oportunidad y limitaciones para el mejoramiento genético para la resistencia al tizón tardío, de tal manera que sirva como punto de partida para el desarrollo de nuevas investigaciones o líneas.
Palabras clave: papa silvestre; recursos fitogenéticos; tizón tardío; resistencia; compuestos bioactivos
Solanum demissum Lindl. is one of the most valued and used species for potato (Solanum tuberosum L.) breeding due to its richness in genes for resistance to various biotic and abiotic factors. Over the years, it has been a plant of interest, mainly for its resistance to potato late blight (caused by Phytophthora infestans [Mont.] de Bary.), which has led to crosses between S. demissum and S. tuberosum to obtain resistant cultivars. It has also been used for identifying physiological races of P. infestans and, recently, it has been associated with glycoalkaloids and antioxidant compounds, whose potential uses are of interest to various industries. Since there is great potential in the species S. demissum, not only as a source of resistance genes but also as a source of important bioactive compounds, this review summarizes the research conducted on the use of Solanum demissum in the breeding of cultivated potato, as well as its potential uses in other areas. In addition, areas of opportunity and limitations for breeding for resistance to late blight are highlighted to serve as a starting point for the development of new research or lines.
Keywords: wild potato; plant genetic resources; late blight; resistance; bioactive compounds
Contenido sobresaliente
For more than 100 years S. demissum has been used in potato breeding.
14 genes for vertical resistance to late blight have been identified.
Resistance to insects, nematodes, bacteria, viruses and frost damage is documented for this species.
The presence of bioactive compounds of interest to the industry has been also reported.
Introducción
Los parientes silvestres de los cultivos son especies de plantas que están estrechamente relacionadas con las plantas cultivadas, y constituyen un enorme reservorio de diversidad genética que se puede utilizar para producir nuevas variedades de cultivos resistentes a enfermedades, plagas y estrés abiótico, con el potencial de contribuir a la seguridad alimentaria frente al cambio climático y el crecimiento demográfico (Fonseka, Fonseka, & Abhyapala, 2020). En el caso específico de la papa cultivada (Solanum tubersoum L.), sus parientes silvestres (Solanum spp.) son especies de gran interés, ya que portan genes útiles para el mejoramiento genético de este cultivo (Tiwari et al., 2013). Hasta la fecha, se conocen 151 especies de papas silvestres distribuidas en 16 países de América (Spooner et al., 2019; https://cipotato.org/potato/wild-potato-species).
Dentro de los parientes silvestres de la papa, Solanum demissum Lindl. ha sido, por más de 100 años, una de las especies más valoradas y utilizadas para el mejoramiento genético de la papa debido a su riqueza en genes de resistencia al tizón tardío (Phytophthora infestans [Mont. ] de Bary.). Se han identificado 14 genes de resistencia vertical, algunos introducidos en variedades comerciales, por lo cual se considera que alrededor del 50 % de las variedades comerciales en el mundo cuentan con genes de esta especie (Enciso-Maldonado, Lozoya-Saldaña, Díaz-García, & López-Salazar, 2021; Lozoya-Saldaña, 2011; Paluchowska, Śliwka, & Yin, 2022; Rodríguez, 2015).
Durante los siglos XIX y XX se realizaron distintas colectas alrededor del mundo, y a partir del siglo XX los científicos se enfocaron en realizar cruzas entre S. demissum y S. tuberosum para la obtención de cultivares resistentes (Turner, 2005); posteriormente, se utilizó para identificar razas fisiológicas de P. infestans (Black, Mastenbroek, Mills, & Peterson, 1953; Malcolmson & Black, 1966) y se demostró resistencia a insectos, virus, bacterias y nematodos (Bachmann-Pfabe, Hammann, Kruse, & Dehmer, 2019; del Rio & Bamberg, 2020; Eraso-Grisales, Mejía-España, & Hurtado-Benavides, 2019; Fürstenberg-Hägg, Zagrobelny, & Bak, 2013; Hidalgo-Gómez, Carrillo-Salazar, Rojas-Martínez, Rivera-Peña, & Ayala-Garay, 2022; Lambers, Chapin, & Pons, 2008; Tingey, 1984; Vega & Bamberg, 1995; Zoteyeva, Chrzanowska, Flis, & Zimnoch-Guzowska, 2012). Además, se ha detectado una alta actividad antioxidante (Friedman, 2006; Hale, Reddivari, Nzaramba, Bamberg, & Miller, 2008) y de glicoalcaliodes, compuestos encontrados en Solanum spp., principalmente, y que han resultado ser útiles en la defensa de las plantas y ante enfermedades humanas (Friedman, 2006; Kuc, 1992; Manrique-Carpintero, Tokuhisa, Ginzberg, Holliday, & Veilleux, 2013).
Los objetivos de esta revisión fueron resumir los aportes de las investigaciones de la especie S. demissum en el mejoramiento genético de la papa cultivada, así como sus usos potenciales en otras áreas, y evidenciar las áreas de oportunidad y limitaciones del mejoramiento genético para resistencia al tizón tardío, de tal manera que la revisión sirva como punto de partida para el desarrollo de nuevas investigaciones o líneas.
Metodología
Se realizó una búsqueda bibliográfica en bases de datos especializadas, tanto científicas como técnicas, incluyendo el Centro de Información Científica del CONACYT (https://cicco.conacyt.gov.py/), Google (https://www.google.com/webhp?hl=es-419&sa=X&ved=0ahUKEwjU04Os9YfxAhVJJrkGHUopCQcQPAgI), Google Académico (https://scholar.google.es/schhp?hl=es), Web of Science (https://mjl.clarivate.com/search-results), páginas web de instituciones estatales, páginas web de entidades internacionales relacionadas con los recursos fitogenéticos de papas, entre otras.
Primero, se combinaron las palabras clave y conectores para la búsqueda en todos los campos: “Solanum demissum”, “tizón tardío”, “Phytophthora infestans”, “estrés abiótico”, “resistencia a insectos”, “resistencia a heladas”, “papas silvestres”, “genes de resistencia”, donde se obtuvieron resultados de 1848 a 2022. Se utilizaron los criterios de inclusión, como el año (periodo 1845-2022) e idioma (inglés, español). Posteriormente, se seleccionaron todos los materiales técnicos y científicos disponibles en estas bases de datos referentes al origen, distribución, caracterización, resistencia a factores bióticos y abióticos, y análisis químicos relacionados con S. demissum.
Origen y distribución de Solanum demissum
Solanum demissum, papa silvestre perteneciente a la familia de las solanáceas (sección Petota del género Solanum) (Spooner & Hijmans, 2001), es una planta de porte alto con 60 cm de altura, flores de color violeta a morado, tubérculos blancos a bronceado, redondos a comprimidos, y de 5 cm de diámetro (Figura 1) (Hidalgo-Gómez et al., 2022). Se puede multiplicar sexualmente a través de las semillas contenidas en los frutos, lo que da como resultado una descendencia heterogénea, ya que es una especie hexaploide autoincompatible (2n = 6x = 72, con número de balance del endospermo [EBN, por sus siglas en inglés] de cuatro) (Spooner & Hijmans, 2001), lo cual da lugar a una compleja y amplia variabilidad genotípica. Esta fue descrita por primera vez por John Lindley (1848) en el artículo Notes on the Wild Potato, publicado en The Journal of the Horticultural Society of London. En dicho artículo, el autor describe accesiones de S. demissum, colectadas en el Valle de Toluca y Michoacán (México), como plantas que producen muchos estolones y pocos tubérculos, y da énfasis en que la especie no presenta síntomas de “la enfermedad”.
Figura 1 Solanum demissum cultivada en el Valle de Toluca: A) flores, B) plantas, C) planta, D) flores, E) frutos y F) semillas.
El principal centro de distribución de papas silvestres se encuentra en Sudamérica, en la región Andina entre Perú, Bolivia y Chile (Spooner et al., 2019), mientras que México es considerado el segundo mayor centro de biodiversidad de estas especies (Lozoya-Saldaña, 2005). S. demissum se encuentra distribuida en México y Guatemala (Figura 2). La mayor abundancia y diversidad se encuentra en territorio mexicano, en el Eje Volcánico y la Sierra Madre del Sur, entre las latitudes 19 y 21°, donde el clima es templado, sub-húmedo, con lluvias en verano de 800 a 900 mm anuales, alta humedad relativa y oscilación térmica de 12 a 20 °C (Hijmans, Spooner, Salas, Guarino, & de la Cruz, 2002; Lozoya-Saldaña, 2005; Luna-Cavazos, Romero-Manzanares, & García-Moya, 2012; USDA Germoplasm Resources Information Network [GRIN, https://www.ars-grin.gov/]). Spooner, Martinez, Hoekstra, y van den Berg (1997) indican que S. demissum es una especie que, usualmente, crece sólo en lugares sombreados bajo árboles maduros, entre musgo u hojarasca de pino.
Figura 2 Distribución geográfica de Solanum demissum. Mapa generado a partir de los datos de Hijmans et al. (2002) y USDA-GRIN (https://www.ars-grin.gov/).
Resistencia al tizón tardío
El interés en colectar y estudiar las papas silvestres nació a partir de la hambruna irlandesa de la papa, también conocida como la Gran Hambruna, ocurrida en la década de 1840. En esta, los monocultivos de papa en Irlanda fueron devastados por “la enfermedad”, actualmente conocida como tizón tardío, causada por el oomiceto P. infestans, la cual provocó una gran crisis alimentaria que derivó en una grave escasez de alimento, y en la pérdida de vidas humanas debido al hambre y la desnutrición (Fry et al., 2015; Majeed, Siyar, & Sami, 2022; O'Neill, 2009; Schoina & Govers, 2014). Después de este acontecimiento, a través de varias expediciones europeas, se colectaron genotipos de parientes silvestres de papa para cruzarlos con la especie comestible con la finalidad de obtener variedades resistentes (Hawkes, 1941). Las variedades de papa comestibles, de ese entonces, se obtuvieron a través de cruzas intraespecíficas de un limitado número de genotipos de S. tuberosum, lo cual generó una base genética estrecha, que fue superada fácilmente por el oomiceto (Turner, 2005).
El oomiceto P. infestans es uno de los patógenos más estudiados dentro de la fitopatología; sin embargo, sigue siendo tema de investigación debido a que continúa causando epidemias importantes en cultivos de papa y tomate en todo el mundo (Fry et al., 2015). Al principio, y hasta mediados del siglo XX, los fitomejoradores consideraban que la cruza entre variedades europeas de S. tuberosum con sus parientes silvestres mexicanos daría una descendencia de papas resistentes al tizón tardío; no obstante, el Dr. Salaman, en Cambridge, demostraría la naturaleza hereditaria de la resistencia de una especie silvestre (S. endinense), e inició las primeras cruzas entre S. tuberosum y S. demissum (Black, 1954; Turner, 2005). Donald Reddick, de la Universidad de Cornell, realizó una expedición de exploración de plantas a las montañas de México (Reddick-Retires, 1951), donde la variabilidad y los indicios de resistencia al tizón tardío detonaron un particular interés en estudiar las papas silvestres mexicanas (S. bulbocastanum, S. pinnatisectum, S. hjertingii, S. papita, S stoloniferum, S. polyadenium, S. verrucosum y S. demissum, entre otras) (Enciso-Maldonado et al., 2022; Zoteyeva et al., 2012; Song et al., 2003).
Actualmente, se considera que el centro de diversidad más importante de P. infestans se encuentra en el Valle de Toluca, y se extiende hasta Michoacán y Tlaxcala, donde existe una metapoblación del patógeno que podría contribuir al resurgimiento repetido de P. infestans en Estados Unidos y en otros lugares (Wang et al., 2017). En este sentido, se cree que las especies mexicanas han co-evolucionado con el patógeno durante millones de años y han adquirido una resistencia natural al mismo (Alfaro, 1995), siendo S. demissum una de las especies más estudiadas en los últimos 100 años (Figura 3) debido a que cuenta con genes de resistencia vertical (Enciso-Maldonado et al., 2021; Lozoya-Saldaña, 2011; Paluchowska et al., 2022).
Figura 3 Cronología del uso de Solanum demissum en el mejoramiento de la papa para su resistencia al tizón tardío (Phytophthora infestans). Fuente: Elaboración propia.
Una de las contribuciones más importantes que se ha realizado con S. demissum es la identificación de razas fisiológicas de P. infestans, ya que este oomiceto puede presentar diferentes niveles de virulencia, con lo cual puede superar la resistencia del huésped y causar la enfermedad; además, como se mencionó anteriormente, S. demissum porta genes de resistencia. La resistencia genética, en el caso de la interacción P. infestans-especie silvestre de papa, se puede explicar mediante el modelo de gen a gen, donde por cada gen de resistencia del huésped existe un gen específico que determina la patogenicidad o virulencia del patógeno (Flor, 1959). Por lo tanto, el gen de resistencia de la planta solo es efectivo si hay un gen de avirulencia correspondiente en el patógeno (Alvarez-Morezuelas, Alor, Barandalla, Ritter, & de Galarreta, 2021; Serrano & Cádenas, 2008).
Black et al. (1953) y Malcolmson y Black (1966) inocularon diferentes razas del patógeno en diferenciales de plantas hospederas, con lo cual compararon los genes de inmunidad presentes en la serie de hospederos y, a partir de ello, formularon un sistema de nomenclatura adecuado para la aplicación internacional. De esta manera, evaluaron el espectro de virulencia, que es el rango de genes Avr expresados por el aislado cuando es inoculado en la serie diferencial de genotipos con genes de resistencia R. Cuando se observaron aislados con el mismo espectro de virulencia, se denominaron razas fisiológicas, y mientras más amplio fue el espectro de virulencia se consideró más compleja la raza del patógeno (Alvarez-Morezuelas et al., 2021). En este sentido, Black et al. (1953) describen que la raza 1, 2 es capaz de causar enfermedad en genotipos que carguen los genes de resistencia R1, R2 o R1-R2, pero no prospera en presencia de los genes R3 o R4. Por lo tanto, la susceptibilidad solo es posible cuando la raza tiene en su designación todos los numerales presentes en el genotipo de la planta. En consecuencia, el genotipo R1-R2, que es el huésped natural de las razas 1, 2, es susceptible a las razas 1, 2; 1, 2, 3; 1, 2, 4 y 1, 2, 3, 4, y solo es inmune al resto.
Los diferenciales de Black se utilizan hasta el día de hoy para caracterizar los aislados de P. infestans en patotipos o razas fisiológicas con base en su virulencia en plantas con genes R de un grupo diferencial de genotipos (Alvarez-Morezuelas et al., 2021). Gracias a los estudios de Black et al. (1953) y Malcolmson y Black (1966), se iniciaron investigaciones para introducir los genes de resistencia al tizón tardío contenidos en S. demissum en cultivares de papa, los cuales fueron utilizados por agricultores durante años.
A partir de la década de los 2000, se comenzó a emplear y relacionar el término efector con el término avirulencia (Hogenhout, Van der Hoorn, Terauchi, & Kamoun, 2009). Los efectores se definen como “todas la proteínas patógenas y moléculas pequeñas que alteran la estructura y función de la célula hospedante”, y cuyas alteraciones facilitan la infección y desencadenan la respuesta de defensa de la planta (Hogenhout et al., 2009; Kamoun, 2007). Los efectores presentes en P. infestans han sido estudiados ampliamente y se clasifican, de forma general, en efectores apoplásticos y efectores citoplásmicos, aunque en estudios recientes se pueden encontrar más clasificaciones. Los primeros son proteínas pequeñas ricas en cisteína (SCR), como las proteínas PcF (antes llamadas fitotoxinas), una familia de proteínas inductoras de necrosis y etileno (NLP), e inhibidores de enzimas y proteasas extracelulares que degradan las estructuras del huésped. Mientras que los efectores citoplásmicos son una familia de proteínas RXLR y proteínas CRN (Fabro, 2022; Kamoun, 2006; Saraiva et al., 2022).
Genes efectores del tipo RXLR han sido extraídos de la secuencia de P. infestans y usados en ensayos de expresión de genes en especies silvestres de papa, esto con el objetivo de encontrar actividad de avirulencia y acelerar la clonación de los genes R (Lokossou, et al., 2009; Saunders et al., 2012; Schornack et al., 2009; Vleeshouwers et al., 2008). Varios genes NLR (asociados con la inmunidad desencadenada por efectores (ETI, por sus siglas en inglés), donde la mayoría pertenecen a la familia CC-NLR, han sido identificados, siendo R3a de S. demissum y Rpi-blb2 de S. bulbocastanum (que reconocen los efectores RXLR AVR3a y AVRblb2, respectivamente) de gran interés, ya que acentúan la importancia y utilidad del estudio de efectores en la búsqueda y clonación de genes de resistencia (Majeed et al., 2022; Saraiva et al., 2022).
Hasta la fecha, se han encontrado 14 genes de resistencia al tizón tardío funcionales en S. demissum: R1, R2, Rpi-demf1, R3a, R3b, R4 al , R4 MA , R5, R6, R7, R8, R9a, R10 y R11. De estos, los genes R1, R2, R3a, R3b, R8 y R9 han sido clonados y clasificados dentro de la familia de genes que codifican el sitio de unión de nucleótidos y las proteínas que contienen dominios repetidos ricos en leucina (Paluchowska et al., 2022). La clonación molecular de los genes ha facilitado la realización de estudios a nivel molecular para el manejo de la resistencia al tizón tardío de la papa, ya que estos se pueden utilizar en ingeniería genética para desarrollar cultivares resistentes (Rogozina, Beketova, Muratova, Kuznetsova, & Khavkin, 2021). Sin embargo, estos genes aún no se han introducido ampliamente en los cultivares de papa, en parte, debido a las dificultades de cruzamiento por la diferencia en ploidías (Bethke, Halterman, & Jansky, 2017).
La coevolución continua de los efectores de patógenos y los genes R de las plantas representa la llamada carrera armamentista entre plantas y patógenos (Khavkin, 2015; Saraiva et al., 2022).
Resistencia a insectos
Solanum demissum ha demostrado ser resistente a plagas, como el escarabajo de la papa de Colorado (Leptinotarsa decemlineata) y la cigarrita de la papa (Empoasca fabae) (Fürstenberg-Hägg et al., 2013). La resistencia al escarabajo de la papa de Colorado está asociada positivamente con el alto contenido de los glicoalcaloides chaconina, demissina y leptinas (Kuc, 1992), metabolitos secundarios conocidos por actuar como defensa química ante ciertos patógenos, aunque son potencialmente dañinos en humanos (Eraso-Grisales et al., 2019; Lambers et al., 2008; Tingey, 1984). Una limitante en la obtención de genotipos de S. tuberosum resistentes a insectos se basa en que la descendencia de híbridos resistentes entre S. tuberosum y S. demissum producen tubérculos con alto contenido glicoalcaloides.
Resistencia a nematodos
Los nematodos del quiste de la papa, Globodera pallida y G. rostochiensis, conforman un grupo económicamente importante para el cultivo de papa. Sus quistes pueden sobrevivir más de 10 años en el suelo, y persistir incluso en condiciones ambientales desfavorables y a la aplicación de nematicidas (Dandurand et al., 2019). Bachmann-Pfabe et al. (2019) identificaron genotipos resistentes a la infección por nematodos en 15 de 67 accesiones de S. demissum evaluadas, y 45 de 67 con resistencia parcial. Además, indican que la resistencia de las accesiones originarias de México se podría deber a la presencia de G. mexicana en el territorio mexicano, que está estrechamente relacionada genéticamente con G. pallida.
Resistencia a otros agentes infecciosos
En el programa de papa del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), en Metepec, Estado de México, se encontró que S. demissum presenta cierta resistencia a la bacteria Candidatus Liberibacter solanacearum, por lo cual se podría incluir en programas de mejoramiento genético para mitigar los efectos de este microorganismo (Hidalgo-Gómez et al., 2022).
Por otra parte, un cribado de especies silvestres realizado por Zoteyeva et al. (2012) demostró que S. demissum presenta resistencia a los virus X de la papa (PVX) y virus Y de la papa (PVY), lo cual forma parte del programa de mejoramiento de papa de Bulgaria (Masheva, 2014). Sin embargo, aunque Tiwari, Jeevalatha, Tuteja, y Khurana (2022) acentúan que el gen Ny dms de S. demissum confiera una respuesta hipersensibe (HR) contra el PVY y el virus A de la papa (PVA), el mejoramiento tradicional no ha resultado del todo efectivo debido a la rápida evolución de las cepas virulentas (mismo caso que el tizón tardío), por lo que resulta importante el uso de nuevas tecnologías como CRISPR-Cas (Doudna & Charpentier, 2014) para la generación de resistencia por medio de interrupción de factores del hospedero o la interferencia en el genoma viral.
Resistencia a heladas
A diferencia del manejo de plagas y enfermedades, las heladas no se manejan fácilmente con prácticas de cultivo o tratamientos químicos; por ello, se recomienda el uso de variedades resistentes para reducir las pérdidas por heladas (Vega & Bamberg, 1995). S. demissum se clasifica, dentro del grupo de parientes silvestres de la papa, como una de las especies más resistentes a heladas, al soportar hasta -2 °C (Vega & Bamberg, 1995). Desde inicios del siglo XX, esto ha desencadenado la obtención de híbridos a partir de cruzas entre S. demissum y S. tuberosum resistentes a heladas (del Rio & Bamberg, 2020).
Otras propiedades
Los glicoalcaloides, metabolitos secundarios estudiados ampliamente, se encuentran comúnmente en la papa y sus parientes silvestres, y han sido catalogados como compuestos tóxicos, por lo que resultan útiles en la defensa ante el ataque de patógenos y ante ciertas enfermedades humanas (Friedman, 2006; Friedman, McDonald, & Filadelfi-Keszi, 1997; Kuc, 1992; Manrique-Carpintero et al., 2013). En S. demissum se han encontrado altas concentraciones de (-tomatina, demissina, demissidina, tomatidina, chaconina y tomatidinol (Distl & Wink, 2009; Friedman et al., 1997); este último ha sido introgresado en S. tuberosum (McCue, 2009). Dichos compuestos han mostrado un efecto en el tratamiento de diferentes enfermedades, ya que se han asociado a propiedades antiinflamatorias, antihiperglucémicas, antibióticas, anticolesterolemiantes y anticancerígenas (Friedman, 2006; Milner et al., 2011). La tomatidina inhibe el crecimiento in vitro de células cancerosas de colon e hígado (Wölfling, 2007). La (-chaconina y la (-tomatina tienen efecto positivo en la inactivación del virus del herpes tipo 1 (Thorne, Clarke, & Skuce, 1985), mientras que (-tomatina inhibe el crecimiento e induce la apoptosis en células de leucemia mieloide (Huang et al., 2015).
En especies silvestres de papa, incluida S. demissum, se ha reportado alta actividad antioxidante, y se han encontrado compuestos fenólicos como acido p-cumárico, ácido clorogénico y ácido cafeico. Estos últimos tienen propiedades antioxidantes, antibacterianas, antivirales, antifúngicas y antiinflamatorias (Butiuk, Martos, Adachi, & Hours, 2016; Eroglu & Dogan, 2023; Friedman, 2006; Hale et al., 2008).
Discusión
Solanum demissum es un recurso fitogenético importante, valorado por su resistencia a plagas y enfermedades, posicionándose en el mapa como uno de los parientes silvestres de la papa más aprovechados en los programas de mejoramiento genético. Sin embargo, a pesar de que los genes de resistencia al tizón y otros factores de estrés han sido uno de los aspectos más estudiados en los últimos 100 años (al lograr la obtención de innumerables cultivares resistentes al tizón tardío), los resultados obtenidos a partir del mejoramiento genético tradicional no han sido del todo exitosos. P. infestans, y otros patógenos, han logrado evadir la resistencia genética de los cultivares obtenidos a través de cruzas con S. demissum, lo cual ha dado lugar al desarrollo de nuevas epidemias a nivel mundial, como en Estados Unidos, Canadá, India, México, Perú, la gran mayoría de los países europeos, África y Asia (Fry et al., 2013; Hwang et al., 2014; Dey et al., 2018; Romero-Montes, Lozoya-Saldaña, Mora-Aguilera, Fernández-Pavia, & Grünwald, 2012; Zoteyeva & Patrikeeva, 2010; Forbes, 2015).
Derivado de lo anterior, resulta indispensable continuar investigando, descubriendo y proponiendo mejoras mediante el uso de nuevas tecnologías para eficientizar los programas de mejoramiento. Actualmente, se visualizan dos vertientes en la aplicación de estas herramientas: la búsqueda e identificación de genes candidatos en S. demissum, y la introgresión de los genes descubiertos a S. tuberosum.
Para la búsqueda e identificación de genes, conocer la diversidad, estructura y relaciones del germoplasma, el genotipado por secuenciación (GBS), los estudios de asociación de genoma completo (GWAS) y los QTL’s, por mencionar algunos ejemplos, son herramientas útiles que pueden facilitar y acelerar la localización y selección de los genes de interés, que después se buscará introducir o silenciar en la papa cultivada. Diversos estudios documentan la factibilidad del uso de estas herramientas (Bastien, Boudhrioua, Fortin, & Belzile, 2018; Boudhrioua et al., 2017; Bradshaw, Hackett, Pande, Waugh, & Bryan, 2008; Hackett, McLean, & Bryan, 2013; Okada et al., 2019; Prodhomme et al., 2020; Rosyara, de Jong, Douches, & Endelman, 2016; Saidi & Hajibarat, 2020; Uitdewilligen et al., 2013; Zhang, Qu, Gu, Xu, & Xue, 2022). Algunos ejemplos de genes que pueden ser interesantes son los de resistencia a tizón tardío (ya mencionados anteriormente), el gen GBBSI (asociado con la amilosa), los genes Asn1, Asn2 y Vlnv (asociados con la acumulación de acrilamida), el gen de la polifenoloxidasa (responsable del pardeamiento) y el gen de la β-actina del escarabajo.
Referente a la introgresión de genes a S. tuberosum, la transformación genética fue la primera estrategia utilizada, donde los métodos principales son la biobalística, la fusión de protoplastos y la transformación mediada por Agrobacterium (Díaz-Granados & Chaparro-Giraldo, 2012). La biobalística consiste en el bombardeo de microproyectiles cubiertos del ADN que se desea transferir, lo cual lleva, al interior de la célula, los genes de interés que después serán integrados al genoma de la planta. La fusión por protoplastos es una transferencia mediada por compuestos químicos que utiliza, más comúnmente, polietilenglicol para inducir permeabilidad en las membranas y así permitir el paso del ADN a la célula. El sistema Agrobacterium funciona gracias a la capacidad del género para infectar a organismos vegetales y transferir ADN, y consiste en utilizar al organismo como vector de transferencia del gen a la planta. Esta transformación puede ser trans-génesis o cis-génesis. Esta última es utilizada en el caso de S. demissum y S. tuberosum, ya que son especies estrechamente relacionadas (del Mar Martínez-Prada, Curtin, & Gutiérrez-González, 2021; Díaz-Granados & Chaparro-Giraldo, 2012; Nadakuduti, Buell, Voytas, Starker, & Douches, 2018; Nicolia, Fält, Hofvander, & Andersson, 2021; Toinga-Villafuerte, Vales, Awika, & Rathore, 2022; Van Eck, 2018; Zhang, Zhang, & Chen, 2020).
La segunda estrategia utilizada para la introgresión es la edición genética. Las nucleasas de dedos de zinc (ZFN), las nucleasas TALEN y el complejo CRISPR-Cas9 son métodos útiles y otra alternativa para el uso e introducción de genes de interés procedentes de S. demissum (Van Eck, 2018). En algunas revisiones y ensayos se han demostrado casos de éxito con el uso de TALEN y CRISPR-Cas9 en S. tuberosum, como la reducción de glicoalcaloides en tubérculos, resistencia a herbicidas, calidad de almidón en tubérculo, autoincompatibilidad y actividad de polifenoloxidasa en tubérculo (PPO) para reducir el pardeamiento enzimático.
La generación de variedades modificadas genéticamente, producidas y comercializadas desde 1995 (NewLeafTM, NewLeafTM Plus, NewLeafTM Y, Innate® 1.0 Innate® 2.0, AmfloraTM, Starch potato, Elizaveta Plus, Lugovskoi Plus, SpuntaG2, Desiree, Ranger Russet, Taedong Valley, King Edward, Chicago, Atlantic, Kuras, Sayaka y Mayqueen), incluyen enfoques de transformación genética cis-génesis, CRISPR-Cas9 y TALEN, en donde las características adquiridas abarcan la incorporación de resistencia al escarabajo de la papa de colorado, al PVY y al tizón tardío, la reducción de acrilamida, glicoalcaloides, black spot y amilosa, y el incremento de TAG, carotenoides y vitaminas (Abdallah, Hamwieh, Radwan, Fouad, & Prakash, 2021; del Mar Martínez-Prada et al., 2021; Hameed, Zaidi, Shakir, & Mansoor, 2018; Nadakuduti et al., 2018; Tiwari et al., 2022; Tussipkan & Manabayeva, 2021; Yasumoto et al., 2020; Wang et al., 2015).
Técnicas como el silenciamiento de genes (ARNi) (utilizado para conferir resistencia a virus como el PVY, PVX, PVS, PLRV y el tizón tardío) (Del Mar Martínez-Prada et al., 2021; Hameed et al., 2018; Sun et al., 2016) o el bloqueo de genes (gene knockout, sugerido como una estrategia efectiva para reducir el contenido de acrilamida) (Del Mar Martínez-Prada et al., 2021), utilizadas en conjunto con CRISPR-Cas9, resultan ser exitosas y proveen una base interesante para otros estudios sobre la funcionalidad de los genes (Clasen et al., 2016; Kieu, Lenman, Wang, Petersen, & Andreasson, 2021; Toinga-Villafuerte et al., 2022; Wang et al., 2015).
A partir de las amplias posibilidades de aplicación de las herramientas de transformación y edición genética, se han logrado visualizar dos retos importantes. Por un lado, se tiene la complejidad que representa la variabilidad de ploidías entre especies y, por el otro, las regulaciones gubernamentales impuestas y en proceso para los organismos genéticamente modificados (Van Eck, 2018).
Por otro lado, las propiedades antioxidantes y la presencia de glicoalcaloides en S. demissum fijan un punto de partida en la investigación agrícola y farmacéutica para aprovechar al máximo estos recursos. Se ha trabajado en la extracción de glicoalcaloides en papa cultivada (principalmente (-chaconina y (-solanina), y se han propuesto diferentes métodos de extracción, como la acuosa, la obtención de extractos etanólicos acidificados, la obtención de extractos con hidróxido de amonio y la extracción con líquidos presurizados (Eraso-Grisales et al., 2019; Sánchez-Maldonado, Mudge, Gänzle, & Schieber, 2014; Silva-Beltrán et al., 2015). Además, se ha evaluado la efectividad de extractos de estos compuestos ante cepas bacterianas como E. coli, Salmonella typhimurium, Listeria ivanovii y Staphylococcus aureus, así como el efecto biocida ante caracoles y el escarabajo de la papa de Colorado (Kuc, 1992; Silva-Beltrán et al., 2015).
Respecto a la actividad antioxidante, particularmente para la extracción de ácido p-cumárico, ácido clorogénico y ácido cafeico (presentes en S. demissum y cuyas propiedades se han descrito anteriormente), puede ser factible el uso de metodologías probadas en otros cultivos, como la alcachofa o el café, en las que se utilizan extractos alcohólicos, hidroalcohólico y la hidrólisis ácida con ácido clorhídrico (Eroglu & Dogan, 2023). Asimismo, se pueden considerar metodologías para determinar el solvente más adecuado para la extracción de los compuestos (Aristizábal, Vargas, & Alvarado, 2019; Gani et al., 2006; Ky, Noirot, & Hamon, 1997).
Finalmente, resulta valioso enfatizar la importancia que S. demissum ha tenido a lo largo de los años, al ser un parteaguas en el mejoramiento genético de la papa, y contribuir al entendimiento de las resistencias y a la identificación de razas fisiológicas. S. demissum ha sido protagonista en un gran número de investigaciones, y hoy en día cuenta con las propiedades y elementos para continuar contribuyendo en la mejora de cultivos y en la producción de compuestos útiles para el ser humano.
Conclusiones
Solanum demissum es una de las especies con gran potencial en diferentes áreas y para el mejoramiento genético de la papa. El mejoramiento tradicional presenta limitantes que podrían ser solventadas con el uso de nuevas tecnologías moleculares, ya que, al utilizarla de forma integral, resultarían en un importante avance en el campo de la mejora y aprovechamiento de especies vegetales.
Agradecimientos
El primer autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada para realizar los estudios de Doctorado en Ciencias en Horticultura.
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Recibido: 19 de Diciembre de 2022; Aprobado: 16 de Agosto de 2023
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