Contenido de algunos compuestos antioxidantes en tres estados de madurez y dos localidades en frutos de membrillo cimarrón (Malacomeles denticulata)

 

Contents of some antioxidant compounds at three stages of maturity of the mexican serviceberry fruits (Malacomeles denticulata) in two localities

 

María Guadalupe Herrera-Hernández; Carlos Alberto Núñez-Colín*; Salvador Horacio Guzmán-Maldonado; Miguel Ángel Hernández-Martínez

 

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Campo Experimental Bajío. km 6.5 Carretera Celaya San Miguel de Allende. Celaya, Guanajuato, MÉXICO. C. P. 38110. Tel.: 01 (461) 611 5323 ext. 113. Correo-e: lit007a@gmail.com (*Autor para correspondencia)

 

Recibido: 07 de febrero, 2012.
Aceptado: 31 de agosto, 2013.

 

Resumen

Este trabajo tuvo como objetivo evaluar los parámetros CIELAB de luminosidad (L*), cromaticidad (C*) y el ángulo de saturación del color Hue (H°), así como el contenido de taninos, fenoles totales y antocianinas en el fruto de dos poblaciones silvestres de membrillo cimarrón en tres estados de madurez. La luminosidad (L*) se redujo 51 y 66 % para el fruto colectado en La Valenciana y El Derramadero, respectivamente. La cromaticidad (C*) del fruto disminuyó en niveles muy parecidos y los niveles de Hue se incrementaron. Los fenoles solubles totales disminuyeron de entre 763.0 y 834.5 mg-100 g¹ en el estado inmaduro, de entre 497.5 y 538.5 mg-100 g¹ en el estado sobremaduro. Los taninos condensados también se redujeron conforme el fruto maduró. Las antocianinas totales se incrementaron de entre 10.08 y 14.7 mg-100 g¹ en el estado inmaduro, de entre 16.57 y 17.72 mg-100 g¹ en el estado sobremaduro. El contenido de compuestos fenólicos y taninos en el membrillo cimarrón es de 10 a 20 % mayor en comparación con muchos frutos de consumo común. Este fruto puede ser considerado un alimento con propiedades nutracéuticas.

Palabras clave: Rosaceae subtribu Pyrinae, membrillo cimarrón, parámetros de color, fenoles totales, antocianinas, taninos.

 

Abstract

The objective of the present research was to evaluate the CIELAB parameters of luminosity (L*), chromaticity (C*), and Hue (H°) angle, as well as tannins, total phenols and anthocyanin contents in wild population of Mexican serviceberry fruits at trees stages of maturity. Luminosity was reduced 51 % and 66 % in fruits collected in La Valenciana and El Derramadero, respectively, while chromaticity was reduced at similar levels than L* and Hue angle increased. Total soluble phenols were reduced from 763.0 and 834.5 mg-100 g¹ at the unripe stage from 497.5 and 538.5 mg-100 g¹ at the overripe stage. Condensed tannins were reduced as fruit ripened. Total anthocyanin increased from 10.08 and 14.7 mg-100 g¹ at the unripe stage from 16.57 and 17.72 mg-100 g¹ at the overripe stage. The content of phenolics and tannins in the Mexican serviceberry is from 10-20 % higher compared to many commonly consumed fruits. This fruit can be considered a fruit with nutraceutical properties.

Keywords: Rosaceae subtribe Pyrinae, Mexican serviceberry, color parameters, total phenols, anthocyanin, tannins.

 

INTRODUCCIÓN

El membrillo cimarrón (Malacomeles denticulata [Kunth] Jones), anteriormente catalogado como Amelan chier denticulata (Kunth) Koch (Turner, 2011), es un arbusto frutal endémico de las Américas y se distribuye desde Texas hasta Guatemala y tiene su mayor distribución en el centro de México (Núñez Colín, 2010; Núñez Colín et al., 2012). Esta especie recibe diversos nombres en México tales como membrillo cimarrón, acebuche, granjenillo y manzanita. En lenguas indígenas se le conoce como tlaxistle, tomistlacatli y tlaxioqui. En los Estados Unidos de América es conocido como Mexican serviceberry, Southern false serviceberry y big bend serviceberry (Núñez Colín y Hernández-Martínez, 2011).

El fruto del membrillo cimarrón es un pequeño pomo de 8 mm de longitud polar y 6 mm de longitud ecuatorial, muy similar a las frutillas (berries). Esta especie tiene un gran potencial para la siembra en zonas semiáridas gracias a que crece en suelos pobres y es tolerante a la sequía (Núñez Colín y Hernández Martínez, 2011). Con excepción del color, el fruto del membrillo cimarrón es muy parecido a la mora Saskatoon (Amelanchier alnifolia Nutt.), la cual tiene gran importancia socioeconómica en los agro negocios en Estados Unidos y Canadá (Payne and Krewe, 1990; Stushnoff, 1991; Mazza and Davidson, 1993), donde en la actualidad se siembra exitosamente como especie introducida. En su inicio, la mora Saskatoon presentó características de cultivo similares al membrillo cimarrón; sin embargo, gracias a los estudios de Mazza (1980, 1982) sobre su valor nutricional, esta especie atrajo la atención del agricultor y del consumidor.

Si se desea justificar al membrillo cimarrón como cultivo alternativo, como sucedió con la mora Saskatoon, es necesario evaluar a la fruta e identificar si hay la presencia de compuestos con actividad biológica. En este sentido, se desconocen las características fisicoquímicas y fisiológicas del mismo en sus diferentes estados de madurez. Por otro lado, las frutillas tienen en común la capacidad de sintetizar compuestos de gran importancia nutracéutica, dado que han sido relacionados con la prevención de enfermedades cardiovasculares, neurodegenerativas, obesidad, diabetes, cáncer de esófago y cáncer gastrointestinal. No obstante, su consumo no es novedad, ya que los grupos humanos nativos de Norteamérica han considerado algunas frutillas en su dieta por cientos de años (Burns et al., 2008). El efecto benéfico demostrado para frutillas y otros frutos de uso común se debe a la capacidad antioxidante que presentan, misma que se atribuye a la presencia de substancias conocidas como compuestos fenólicos, tales como los flavonoides, que incluyen las antocianinas, taninos y ácidos, fenólicos entre otros (Proteggente et al., 2002).

El objetivo del presente trabajo fue determinar en dos poblaciones silvestres los parámetros CIELAB de color, el contenido de taninos, fenoles solubles totales y antocianinas del fruto del membrillo cimarrón en tres estados de madurez. Los resultados se compararon con los resultados de la literatura de frutillas similares y otros frutos para evaluar el sitio que guarda su calidad con respecto a frutos de uso común.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Material vegetal

Se utilizaron frutos en tres estados de madurez que fueron colectados in situ de dos poblaciones silvestres de membrillo cimarrón (La Valenciana y El Derramadero, Guanajuato) en los meses de abril a junio de 2010. En el estado inmaduro el fruto presenta una coloración rojiza uniforme. La gente lo cosecha en estado maduro, cuando presenta una coloración rosa blancuzco (Figura 1), y en estado sobremaduro, cuando presenta un color café resultado de la deshidratación (Hernández Martínez et al., 2011).

La cosecha se realizó de acuerdo con las recomendaciones de Mena et al. (2011), con el fin de contar con muestras de fruto de aproximadamente 200 g, que fueran representativas de cada sitio de colecta. Se seleccionaron seis árboles totalmente al azar de ocho puntos de cosecha distribuidos en los dos sitios de producción. El fruto se cosechó y se trasladó al laboratorio bajo refrigeración el mismo día. En el laboratorio, los frutos se clasificaron por su estado de madurez. A continuación se seleccionaron al azar parejas de puntos de cosecha de cada sitio y su fruto se mezcló perfectamente para contar con cuatro repeticiones (n = 4) de aproximadamente 400 g cada una. Se separó una porción de cada muestra para determinar el color CIE-LAB y la otra porción se liofilizó y almacenó a -80 °C hasta su análisis (tres réplicas para cada repetición).

 

Variables evaluadas

Color

El color del fruto se determinó con un colorímetro CR-400/410 Konica Minolta tomando como base el sistema CIELAB y el estándar blanco. La medición se realizó directamente sobre el fruto y se registraron las coordenadas cromáticas L*, que mide la brillantez del fruto y varía de 100 para el blanco a 0 para negro; a*, que mide la tendencia entre el color rojo y el verde, y b*, que mide entre el color amarillo y el azul. Con los parámetros a* y b* se calcularon los parámetros de ángulo de matiz o tono Hue (H°) y la cromaticidad (C*) mediante las fórmulas:

La C* se correlaciona con la saturación del color y el ángulo H° indica la magnitud en un cambio del color (McGuire, 1992).

 

Fenoles solubles totales

Se siguió el método de Folin Ciocalteu, descrito por Singleton et al. (1999), el cual está basado en la reducción de ácido gálico por compuestos fenólicos en presencia de un álcali. Se pesaron 100 mg de muestra en un tubo Falcon y se adicionaron 10 mL de metanol al 30 %, después se agitó en un vórtex a 8000 rpm durante 10 min y se filtró. Se tomó una alícuota de 125 mL del extracto y se colocó en un tubo de ensayo. Se le adicionaron 500 mL de agua desionizada y se agitó. Después se le agregaron 125 mL de reactivo de Folin Ciocalteu, se agitó y se dejó reposar 6 min en la oscuridad. Posteriormente, se adicionaron 1.25 mL de Na₂CO₃ al 7 % y 1 mL de agua desionizada, se agitó y se dejó reposar 1.5 h en la oscuridad a temperatura ambiente. Después del reposo se leyó en un espectrofotómetro (6405 UV/Vis, JENWAY) a una absorbancia de 750 nm. En otro tubo se preparó un blanco de corrección con 125 mL del extracto de la muestra y todos los reactivos bajo las mismas condiciones a excepción del reactivo de Folin Ciocalteu.

El cálculo de la concentración final se realizó comparando las lecturas de absorbancia con una curva de ácido gálico y se expresó como mg equivalentes de ácido gálico por 100 g de muestra (mg EAG-100 g^-1).

 

Taninos condensados

Estos compuestos se cuantificaron de acuerdo al ensayo de la vainillina de Desphande y Cheryn (1985). Para la extracción de los taninos se pesaron 200 mg de muestra liofilizada y molida. Se adicionaron 10 mL de metanol, se agitó por 20 min, y después se centrifugó a 5000 rpm por 5 min. Posteriormente, a 1 mL del sobrenadante se le adicionaron 5 mL de reactivo de vainillina (vainillina 1 % en metanol y HCl 8 % en metanol en proporción 1:1) recién preparado. En otro tubo se preparó el blanco de corrección con 1 mL del sobrenadante y 5 mL de HCl 4 %. Se incubó por 20 min a 30 °C para llevar a cabo la reacción y posteriormente se leyó en un espectrofotómetro (6405 UV/Vis, JENWAY) con la absorbancia de 500 nm. La concentración final se expresó como mg equivalentes de catequina por 100 g de muestra (mg EC100 g^-1) comparando con una curva estándar de catequina.

 

Antocianinas totales

La cuantificación de antocianinas se realizó conforme a Abdel y Hucl (1999). Se pesó en un tubo falcon 50 mg de muestra liofilizada y se adicionaron 24 mL de etanol acidificado (etanol:HCl 1N en proporción 85:15). Se agitó en un vórtex a 8000 rpm durante 30 min y a continuación se determinó el pH de la muestra. Cuando fue necesario, se ajustó el pH a 1.0 con HCl 4 N. Posteriormente, la muestra se centrifugó a 5000 rpm durante 15 min. El sobrenadante se colocó en un matraz volumétrico, se aforó a 50 mL con etanol acidificado y la muestra se agitó perfectamente. A continuación la muestra se leyó en el espectrofotómetro (6405 UV/Vis, JENWAY) a una absorbancia de 535 nm.

Con el dato de absorbancia, la concentración de antocianinas totales en la muestra (mgkg^-1) se calculó como cianidina 3-glucósido, según la siguiente fórmula:

Donde:

C = Concentración de antocianinas totales (mgkg^-1) A = Absorbancia máxima

ε = Absortividad molar de la cianidina 3-glucósido (25,9C65cm^-1M^-1)

vol = Volumen total del extracto de antocianinas

PM = Peso molecular de la cianidina 3-glucósido (449).

 

Análisis estadístico

Se aplicaron dos análisis de varianza (ANAVA) en un diseño experimental completamente al azar. El primero con un diseño de tratamientos factorial con dos factores que fueron población y estado de madurez del fruto y el segundo considerando a cada una de las combinaciones del estado de madurez con la población como un tratamiento diferente. A partir de los ANAVA se realizaron pruebas de comparación de medias de Tukey. Adicionalmente, se realizó un análisis de correlaciones lineares de Pearson entre todas las variables evaluadas. Todos los análisis fueron realizados utilizando el programa estadístico SAS 9.2 (Anónimo, 2009).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Color

No se observaron diferencias en el parámetro CIELAB de luminosidad (L*) dentro del mismo estado de madurez en ambos sitios de colecta (Cuadro 1). Por el contrario, sí se observaron diferencias en este parámetro entre los tres estados de madurez evaluados. El fruto sobremaduro proveniente de La Valenciana presentó un nivel de L* de 10.4, menor al observado para el fruto inmaduro (30.90) y maduro (21.30) de la misma localidad. El mismo comportamiento se observó en el fruto colectado en El Derramadero. La disminución en el parámetro L* observada en el membrillo cimarrón que se reporta en este trabajo fue mayor al observado en el garambullo (de 26.7 a 19.4), especie considerada como una frutilla (Herrera Hernández et al., 2011). Por otro lado, el membrillo cimarrón en el estado inmaduro y maduro presenta frutos más vividos y luminosos representados por valores mayores de L* (Zatylny et al., 2005).

Por el contrario, el valor del parámetro C* entre el fruto maduro y sobremaduro no presentó diferencias significativas en ambos sitios de colecta, no obstante que en valores absolutos el fruto sobremaduro presentó los niveles más bajos de C* (Cuadro 1).

Es importante indicar que el nivel de C* correlaciona con la saturación del color (Herrera-Hernández et al., 2011), lo cual se manifiesta en los cambios del color rosa observados conforme el fruto madura (Figura 1). Este comportamiento ha sido reportado en frutillas de otras especies. Por ejemplo, se observó un comportamiento similar en fruto de garambullo, el cual fue evaluado en estados de madurez similares (Herrera-Hernández et al., 2011). Por otro lado, cuando el fruto se encuentra en el estado sobremaduro adquiere un tinte café y una opacidad que caracteriza al fruto sobremaduro. En la Figura 1C se representa el fruto en su estado sobremaduro incipiente. Cuando el fruto llega a su estado sobremaduro completo, el fruto es café y opaco.

Debido a los niveles en la pérdida de luminosidad y cromaticidad (L* y C*) que se presenta en el fruto del membrillo cimarrón en su estado sobremaduro, el fruto cosechado en este estado deberá destinarse a la producción de pasas y no para consumo directo en fresco, dado que no será atractivo para el consumidor.

En oposición a los parámetros L* y C*, el ángulo Hue (H°) se incrementó conforme el fruto maduró. El ángulo H° define el color magenta (0/360°), amarillo (90°), verde (180°) y azul (270°) (Price y Wrolstad, 1995; Gonnet, 1999). En este trabajo se observó que el valor de H° aumentó de 20.55 a 52.70 y de 16.95 a 55.20 conforme el fruto maduró en La Valenciana y El Derramadero, respectivamente. En el caso del fruto del membrillo cimarrón, como ya se indicó, este aumento en el valor de H° denota la aparición paulatina de un tono amarillo. El nivel menor de H° en el fruto inmaduro concuerda con la definición del magenta que está más cercano al tono rojizo del fruto en este estado de madurez (Figura 1) (Rein y Heinonen, 2004).

El membrillo cimarrón es una especie que no ha sido cultivada. Crece en forma silvestre en las laderas de cerros con suelos pobres y en zonas de baja precipitación. Los lugareños lo colectan para autoconsumo en fresco o para preparar mermelada. El criterio para su cosecha se basa en la experiencia adquirida a través de los años en que han consumido este fruto (Núñez Colín y Hernández Martínez, 2011; Hernández Martínez et al., 2010). Para poder definir los parámetros de color o fisicoquímicos que permitan diferenciar los tres estados de madurez observados en membrillo cimarrón hacen falta más estudios, sobre todo de poscosecha. Las diferencias en las coordenadas cromáticas reportadas aquí entre fruto inmaduro, maduro y sobremaduro pueden ser la base para una futura definición de los parámetros de color del fruto de esta especie. Igualmente, los resultados de los compuestos bioquímicos que se discuten más adelante podrían definir el estado de madurez óptimo de consumo debido a la relación que tienen esos compuestos con la prevención de enfermedades (Chung et al., 1998).

 

Compuestos fenólicos

Los compuestos fenólicos contribuyen en la calidad sensorial (color, sabor, textura) de frutas, hortalizas y sus productos derivados (Piñol et al., 2000; Kim et al., 2003). Por otro lado, el análisis de fenoles solubles totales (FST) mide el contenido de compuestos antioxidantes solubles como los flavonoles, flavonas, flavanonas, antocianinas y taninos (Singleton et al., 1999). Esta es la razón por la cual la suma de taninos y antocianinas es mucho menor que eltotal de FST (Cuadro 1).

En frutos provenientes de La Valenciana se observó que el contenido de FST disminuyó de 834.5 a 497.5 mg EAG-100 g^-1 cuando el fruto pasó de inmaduro a sobremaduro, y en las muestras provenientes de El Derramadero el contenido de FST pasó de 763.0 a 538.5 mg EAG-100g^-1. Este comportamiento ha sido reportado en muchos frutos, en especial los pomos (Ryugo, 1993). Como ya se indicó, los FST miden el contenido de taninos condensados (TC), antocianinas totales (AT) y otros compuestos fenólicos. Se ha reportado que el contenido de TC es mucho mayor en frutos verdes y tienden a disminuir (posibles mecanismos enzimáticos de hidrólisis) para proveer de compuestos menos complejos que dan origen a fenoles simples (Chung et al., 1998). Por otro lado, el contenido de FST en el membrillo cimarrón fue menor al contenido reportado para el garambullo inmaduro (1000.2 mg EAG-100 g^-1, bs) y maduro (740 mg EAG-100g^-1, bs) (Herrera-Hernández et al., 2011) y mayor al de la mora azul de 179 mg EAG-100 g^-1 (Ehlenfeldt y Prior, 2001). Igualmente, está dentro del rango reportado para la mora Saskatoon (554.5 - 775.3 mg EAG-100 g^-1, bs) (Bakowska Barczak y Kolodziejczyk, 2008) y el arándano (495 - 980 mg EAG-100 g^-1) (Wada y Ou, 2002).

Se observó que el contenido de taninos condensados (TC) en el fruto inmaduro proveniente de La Valenciana fue estadísticamente igual al del fruto cosechado en El Derramadero (Cuadro 1). Sin embargo, conforme el fruto maduró, el contenido de TC disminuyó significativamente en ambas localidades y en proporciones parecidas a los FST. A pesar que los TC son compuestos con alta capacidad antioxidante, se ha reportado que a niveles mayores a los 2,500 mg EC-100 g^-1 pueden comportarse como compuestos antinutricionales por su capacidad de formar complejos con las proteínas, minerales y carbohidratos (Reynoso et al., 2007). Además, estos compuestos reaccionan con las proteínas salivares y las glucoproteínas de la boca, lo que produce un efecto astringente, el cual actúa en forma negativa en la aceptación por parte del consumidor y como disuasorio para depredadores (Piñol et al., 2000). En esta investigación los niveles encontrados en el membrillo cimarrón son niveles que no deben ser considerados antinutricionales y pueden contribuir en la capacidad antioxidante del fruto. Los niveles de TC encontrados en el fruto maduro y sobremaduro (227.5 - 308.0 mg EAG-100 g^-1) del membrillo cimarrón aquí reportados permiten sugerir que el fruto de esta especie es una buena fuente de estos compuestos. Con base en las propiedades antioxidantes de los TC y su efecto benéfico en la salud humana, el consumo del membrillo cimarrón puede contribuir en la prevención del cáncer, enfermedades cardiovasculares y otras patologías de carácter inflamatorio (Chung et al., 1998).

En cuanto al contenido de antocianinas totales (AT), si se compara al membrillo cimarrón con frutillas como la mora Saskatoon cuyo contenido es de entre 25.1 y 179.0 mg-100 g^-1 (Mazza, 1982; Rogiers y Knowles, 1997), su aporte de AT será mucho menor (10.08 - 17.72 mg-100 g^-1, bs). En consecuencia, se puede concluir que el membrillo cimarrón no es una buena fuente de AT. El bajo contenido de AT refleja el color del fruto del membrillo cimarrón. Se sabe que las antocianinas confieren colores rojo oscuro o purpura a las frutillas (Ozga et al., 2006). Las AT pueden verse afectadas por el estado de madurez, las condiciones ambientales e, incluso, por el nivel de nitrógeno y fósforo en el suelo (Bidwell, 1979; Vian et al., 2006). En este trabajo se observó en la fruta cosechada en La Valenciana que el nivel de AT disminuye en el fruto maduro y se incrementa en el sobremaduro. También se observó un incremento en el contenido de AT en el fruto sobremaduro proveniente de El Derramadero. Este es un comportamiento atípico que no se ha reportado en otras frutillas, lo cual demuestra la necesidad de realizar estudios poscosecha con el fin de conocer más la fisiología del fruto y definir sus estados de madurez con mayor precisión.

Por otro lado, a pesar del bajo contenido de AT, el fruto maduro y sobremaduro del membrillo cimarrón es una excelente fuente de FST si se compara con frutos consumidos comúnmente. Ejemplo de lo anterior son los contenidos de FST de fresa, toronja y uva, que están en el rango de 150 a 330 mg-100 g^-1 (Proteggente et al., 2002), y el de mora azul que es de 179 mg-100 g^-1 (Ehlenfeldt y Prior, 2001).

En las prueba de medias entre poblaciones se observó que la población de La Valenciana presentó un mayor valor de C* y mayor contenido de TC que la población de El Derramadero (Cuadro 2). En este sentido, se ha reportado que en garambullo (Guzmán-Maldonado et al., 2010) y frijol (Guzmán- Maldonado et al., 2003; de Mejía et al., 2003) los TC son afectados tanto por el genotipo como por el sitio de cultivo. Las pruebas de medias entre los estados de madurez corroboraron que el membrillo cimarrón incrementa el contenido de AT conforme el fruto madura (Cuadro 3), a pesar de que este comportamiento no se observó en el fruto proveniente de La Valenciana (Cuadro 1). Se ha reportado para mora Saskatoon (Ozga et al., 2006) y para zarzamora (Siriwoharn et al., 2004) que el contenido de antocianinas aumenta conforme el fruto madura.

La correlación entre los parámetros evaluados y el estado de la madurez del fruto son necesarios para conocer la evolución metabólica del fruto. Esta información sienta las bases para realizar otros estudios para seguir evaluando el comportamiento del cultivo. Se encontró que todas las variables están significativamente correlacionadas entre sí (Cuadro 4). Entre ellas destaca la correlación positiva entre fenoles totales y la luminosidad del fruto (L*), lo cual significa que a mayor luminosidad del fruto mayor se incrementa el contenido de fenoles totales. También destaca la correlación positiva de la cromaticidad (C*) tanto con los taninos como con los fenoles totales: entre mayor sea el valor de cromaticidad mayor es el contenido de taninos y fenoles.

 

CONCLUSIONES

Se puede considerar al membrillo cimarrón como una frutilla debido a su morfología. Sin embargo, son necesarios otros estudios para poder definir mejor esta especie.

El membrillo cimarrón es una buena fuente de taninos y fenoles, con contenidos similares a los de la mora azul y el arándano, y mayores que los de muchas frutas de consumo común. Por el contrario, no es una buena fuente de antocianinas. Sin embargo, este fruto puede ser considerado como un alimento nutracéutico.

Será necesario realizar más estudios para conocer la capacidad antioxidante del membrillo cimarrón, así como su contenido de minerales, valor nutricional, contenido de otros compuestos fenólicos y el efecto de su consumo sobre enfermedades crónico degenerativas. También se requiere conocer más sobre su comportamiento poscosecha y otros parámetros que definan sus estados de madurez.

 

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por el financiamiento otorgado mediante el proyecto CB2009/134193 "Estudios básicos sobre diversidad y potencial agroalimentario del membrillo cimarrón (Amelanchier denticulata Kunth Koch) en el centro de México".

 

LITERATURA CITADA

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