SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.45 número especialInactivación del metacestodo de Taenia solium a través del proceso de compostaje: Una realista alternativa aplicable en el medio rural en MéxicoEstudio coprológico y ultrasonográfico en perros y borregos de una comunidad suburbana en el Estado de México para la búsqueda de Echinococcus spp índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Revista

Articulo

Indicadores

Links relacionados

  • No hay artículos similaresSimilares en SciELO

Compartir


Veterinaria México

versión impresa ISSN 0301-5092

Vet. Méx vol.45 no.spe México  2014

 

Artículo de revisión

 

Factores estresantes en lechones destetados comercialmente

 

Stress factors in weaned piglet

 

Daniel Mota Rojas*, Patricia Roldán Santiago**, Efraín Pérez Pedraza***, Roberto Martínez Rodríguez†, Elein Hernández-Trujillo†, María Elena Trujillo Ortega†

 

 

* Departamento de Producción Agrícola y Animal, Fisiopatología del estrés y bienestar de los animales domésticos. Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco, Calzada del Hueso 1100, Col. Villa Quietud, 04960, México, D. F.

** Programa de Posgrado en Ciencias de la Producción y de la Salud Animal, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México, D. F.

*** Maestría en Ciencias Agropecuarias. Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco, Calzada del Hueso 1100, Col. Villa Quietud, 04960, México, D. F.

Departamento de Producción Animal: Cerdos, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México, D. F.

 

Correspondencia:
María Elena Trujillo Ortega,
Tel/Fax: 5622-5883.
correo electrónico: elenam@unam.mx

 

Recibido el18de junio de 2013
Aceptado el 14 de enero de 2014.

 

Resumen

Hoy en día, las modernas técnicas de producción porcina exigen cada vez más destetes tempranos. Sin embrago, el destete representa una de las etapas más críticas en la vida productiva del cerdo, debido a que durante ella se suman una serie de factores estresantes y cambios fisiológicos. En la presente revisión se analizan los factores más importantes que causan estrés durante esta etapa, como la separación de la cerda, el transporte, el cambio de alimento, el alojamiento en nuevas instalaciones y el agrupamiento con lechones extraños. La interacción de los lechones con estos factores estresantes incrementa el nivel de estrés que representa, per se, la separación de la cerda y el lechón durante el destete, ya que habitualmente originan "retraso en el crecimiento", además de aumento de la susceptibilidad frente a agentes patógenos entéricos causantes de enfermedades. Por ello, los distintos factores que afectan la fisiología, el metabolismo y el comportamiento del lechón deben ser controlados adecuadamente. Se concluye que el conocimiento de la biología de la especie y un entrenamiento adecuado del personal, son necesarios para disminuir los problemas de bienestar del lechón destetado, por lo que, con el fin de evitarlos, se recomiendan algunas prácticas derivadas de los hallazgos presentados.

Palabras clave: lechón, bienestar animal, separación madre-cría.

 

Abstract

Nowadays, modern swine production techniques promote early weaning. Weaning constitutes one of the most critical stages in the productive life of swine as it is a phase that entails a whole series of stressful factors and physiological changes. This review examines the most important factors that cause stress during this stage, including: separation from the sow, transport, changes in alimentation, lodging in different installations, and being grouped together with strange piglets. The interaction of young pigs with all these stressor factors exercises a cumulative effect that intensifies the level of stress they experience during separation from the sow during the weaning process itself, an event that frequently results in "delayed growth" accompanied by an increased susceptibility to disease-causing, enteric pathogenic agents. For these reasons, it is important to adequately control the variety of factors that affect the physiology, metabolism and behavior of piglets. The conclusion is that both knowledge of the biology of the species and suitable personnel training are necessary to reduce the problems that arise from these issues related to the welfare of weaned piglets. Finally, this study recommends some practices derived from the findings presented, with a view to improving the welfare of recently weaned piglets.

Key words: piglet, animal welfare, separation of mothers from young.

 

Introducción

La ciencia del bienestar animal se ha desarrollado rápidamente en los últimos 10 años y ha sido importante para separar lo científico o netamente biológico, de los juicios morales.19 Así, hablar de bienestar en la producción porcina conduce a analizar todas las etapas productivas bajo las cuales los cerdos son sometidos.1,2,7 En relación con ello, diversos autores concuerdan en que el destete representa una de las etapas más críticas en la vida productiva del cerdo.10-13 Actualmente en la producción porcina, el destete es un hecho aislado que tiene lugar en un día específico y usualmente se lleva a cabo separando abruptamente a la madre de sus lechones alrededor de la tercera o cuarta semana de edad.14,15 Debido a ello, el destete se cataloga como un evento estresante, en el cual el lechón se enfrenta a una gran variedad de factores causantes de desajustes fisiometabólicos que alteran y comprometen su desempeño en los siguientes días a la separación de su madre, debido al cambio de alimento, el transporte, el ambiente de las nuevas instalaciones y el agrupamiento con lechones extraños.11,16-18 Diversos estudios mencionan que la capacidad de adaptación del lechón a estos estímulos estresantes repercutirá no sólo en su bienestar, sino en sus parámetros productivos durante su desarrollo, provocando disminución en el consumo de alimento, retraso en su crecimiento y, por consecuencia, pérdida en la ganancia diaria de peso.12,19-21 Asimismo, el destete repercute sobre el comportamiento del lechón, ya que el mezclar lechones de diferentes camadas en las nuevas áreas de alojamiento induce la aparición de agresiones, que pueden afectar la endocrinología, fisiología y metabolismo del lechón recién destetado.22 En este sentido, algunos autores señalan que las consecuencias del destete son más marcadas cuando los lechones son más jóvenes.23,24 Así, el destete abrupto a una edad temprana es causante de estrés, lo cual se refleja en un incremento en la frecuencia de interacciones agonísticas, alteraciones en su comportamiento y frecuencia e intensidad de las vocalizaciones.25,26 Adicionalmente, el nivel de estrés que representa el destete puede incrementarse cuando el lechón es trasladado de un sitio a otro para continuar con su crecimiento, debido a que el transporte implica el reagrupamiento con animales desconocidos, hacinamiento, calor, frío, fluctuaciones de temperatura, vibraciones y ruido, que se agudizan por la duración del viaje.13 Por lo tanto, si el destete de los lechones, seguido del traslado al sitio 2 de la granja se realiza a una edad temprana, el bienestar y estado inmune del lechón se ven notoriamente afectados.27-29 En consecuencia, resulta fundamental controlar todos aquellos factores estresantes que inciden en el lechón durante el destete, para mejorar tanto el bienestar como la productividad del lechón.17,30 En este contexto, en la presente revisión se analizan y discuten los principales factores estresantes que afectan la fisiología, el metabolismo y comportamiento del lechón destetado bajo condiciones comerciales.

 

Factores estresantes en el lechón

El destete ocasiona una respuesta de estrés agudo debido a los cambios sociales, ambientales y nutricionales a los que son sujetos los lechones.27 A consecuencia de este estrés, los lechones responden mediante una gran variedad de mecanismos adaptativos entrelazados: anatómicos, fisiológicos, bioquímicos, inmunológicos y conductuales.29 Ante una situación de amenaza y con el objetivo de mantener su equilibrio, el organismo emite una respuesta fisiológica con el fin de intentar adaptarse. Moberg y Mench31 definen al destete como un estímulo causante de estrés (dolor, hambre, sed, condiciones climáticas severas, etc.) el cual rompe la homeostasis del organismo, a menudo con efecto perjudiciales en el metabolismo, provocando alteraciones en el comportamiento y cambios fisiológicos. Asimismo, como consecuencia del estrés, ocurren respuestas fisiológicas (aumento en el ritmo cardiaco y respiratorio), en las que se involucran el sistema autonómico, el sistema endocrino y el sistema inmune.32 Aunque se sabe que los glucocorticoides median muchos de los efectos negativos del estrés sobre el metabolismo y sobre los sistemas cardiovascular, digestivo e inmunológico, existen otras sustancias, como los péptidos opioides, que deben considerarse en la respuesta al estrés, pues son liberados luego de la estimulación del eje hipotálamo-hipófisis-adrenal.33 En relación con ello, Kanitz et al.34 mostraron que el aislamiento repetido de lechones a una edad temprana genera estrés, el cual se manifiesta en respuestas de comportamiento (disminución de la actividad), neuroendocrinas (aumento de los niveles basales de ACTH y cortisol) e inmunológicas (inmunosupresión). Por lo tanto, el destete debe ser un proceso normal y paulatino, en el transcurso del cual los animales comienzan a ingerir alimentos sólidos de forma simultánea a la reducción de la producción láctea de la madre, de tal modo que el lechón suprime su dieta láctea gradualmente, aunque se enfrenta a una constante situación de estrés.35-37

En condiciones naturales, durante la primera semana posparto la cerda se aleja con su camada para alimentarlos aproximadamente 30 veces al día; posteriormente, alrededor de los 10 días de nacidos, los lechones junto con la cerda entran en contacto con otras cerdas y sus crías en un grupo social, por lo que la frecuencia con la que la cerda alimenta a su lechones disminuye. Conforme la producción de leche de la madre va declinando, el lechón se va adaptando a otro tipo de alimentos (raíces y follajes) para llenar sus requerimientos nutricionales, y finalmente entre los 4 a 5 meses de edad la lactancia ha terminado.38 Por el contrario, en condiciones comerciales, el destete es un hecho aislado que tiene lugar en un día específico, usualmente se lleva a cabo separando abruptamente a la madre de sus lechones alrededor de la tercera a cuarta semana de edad, práctica conocida como "destete precoz".23,37

Dentro de los factores más importantes que causan estrés durante esta etapa se incluyen: la separación de la cerda, el transporte, el cambio en el alimento, el alojamiento en nuevas instalaciones y el agrupamiento con lechones extraños.39 Asi, como resultado de estos factores se muestra un declive en el desempeño productivo, además de diversas respuestas fisiológicas y patológicas.28,36,40,41

 

Estrés social durante el destete

La separación prematura de la madre siempre ha sido considerada como causa de estrés en la mayoría de las especies animales, que a menudo se manifiesta con vocalizaciones prolongadas y por efectos en el comportamiento a largo plazo.35,38 Se ha explicado que las vocalizaciones son consecuencia de la frustración provocada por el cambio en la dieta, debido a que los llamados pararán cuando los lechones comiencen a ingerir el nuevo alimento, en promedio 21 horas posdestete; sin embargo, los gruñidos y llamados fuertes son también atribuidos a la búsqueda de la cerda.29 En relación con ello, Colson et al.,29 determinaron el efecto del destete en lechones de 21 y 28 días sobre la ganancia de peso, el comportamiento y las respuestas neuroendocrinas ante el estrés. Estos autores observaron un incremento en el crecimiento, cambios de comportamiento (aumento de las vocalizaciones, de la agresividad y del hociqueo) y respuestas hormonales (reducción de la concentración en orina de catecolaminas, principalmente noradrenalina, y de cortisona) en cerdos destetados a los 21 días, en comparación con los destetados a los 28 días de edad; los autores concluyen que los cambios endocrinos y de comportamiento se podrían relacionar con una disminución en la ingesta de alimento, según lo observado en los cerdos destetados a una edad más temprana, en los que los crecimientos fueron menores. Por lo tanto, se enfatiza que el destete a los 21 días de vida tiene mayores consecuencias negativas sobre el crecimiento y la respuesta endocrina al estrés, en comparación con el destete a 28 días, aunque en ambos casos se observaron cambios en el comportamiento.

Además de la presencia de vocalizaciones, otros comportamientos son igualmente importantes al destete para evaluar el grado de estrés al que están siendo sometidos los animales. En relación con ello, Main et al.27 encontraron que la edad al destete tiene un efecto sobre la aparición del comportamiento conocido como trompeteo del vientre, que se presenta más frecuentemente en lechones destetados a edades tempranas, el cual tiene como consecuencia un aumento en la aparición de lesiones.

La presencia de peleas entre lechones tiene como finalidad el restablecimiento de jerarquías, y aunque es un comportamiento muy evidente durante el destete, este signo no es sólo exclusivo de este periodo, ya que la agresión puede ocurrir cada vez que un grupo social cambia.38 Regularmente la capacidad de los animales para formar una organización social representa el mecanismo regulador de facilitación social y una actitud defensiva en la utilización del territorio, con el resultado de un ahorro metabólico importante.31

Rodarte et al.42 señalan que algunos de los efectos negativos al destete son: el aumento de la agresión y las conductas redirigidas; no obstante, implantar un programa de enriquecimiento animal, como colgar objetos dentro de las corraletas, reduce la frecuencia de estos problemas. Otros estudios señalan que el nivel jerárquico de los lechones aumenta las concentraciones de cortisol en plasma, y muestran que los lechones sumisos registran niveles más elevados de cortisol, en comparación con los lechones con una jerarquía intermedia.43 Asimismo, la sobrepoblación, o que el lechón se encuentre solo, expuesto a ambientes no familiares (nuevas instalaciones), son factores que pueden tener mayor impacto social sobre los animales y provocar estrés.44 Aunado a ello, en un estudio realizado por Sorrells et al.22 se compararon la respuesta fisiológica y el comportamiento de lechones alojados individualmente o en grupo, y los autores encontraron que los lechones más afectados son los alojados individualmente, debido a que presentan incremento de los latidos cardiacos, frecuencia de la respiración, mayores movimientos y vocalizaciones; sin embargo, concluyen que la respuesta de cada individuo ante un estímulo causante de estrés dependerá de la capacidad propia del lechón y del tipo e intensidad del estresor al cual se enfrenten.

 

Estrés físico o de manejo durante el destete

A menudo el destete de los lechones se realiza entre la tercera y cuarta semanas de edad, aunque en algunos sistemas de producción convencionales se destetan tan pronto como los lechones alcanzan los 17 días de edad y en algunos casos desde los 12 días.45 En este sentido, la edad a la que los lechones son destetados es un factor altamente relacionado con el nivel de estrés que experimentan los animales durante esa etapa.11,38 La finalidad principal de acortar los días de lactancia es aprovechar mayormente a la cerda, ya que al disminuir los días de lactancia, las cerdas tienen un mayor número de partos por año y, por lo tanto, mayor número de lechones, además de que tienen menor desgaste fisiológico.46 Asimismo, el acortamiento de la lactancia tiene como objetivo reducir la prevalencia de enfermedades de transmisión vertical entre la cerda y el lechón.45 Sin embargo, se sabe que la inmunidad pasiva proporcionada por la madre no es lo suficientemente alta como para prevenir que todos los lechones de una misma camada sean infectados por algún patógeno, por lo que algunas enfermedades son exacerbadas por destetes precoces.47 Por otro lado, destetar lechones a edades más tempranas permite mejorar el estado sanitario del lechón y maximizar el rendimiento reproductivo, lo que resulta en más cerdos destetados por cerda/año. No obstante, durante mucho tiempo se ha debatido acerca de las ventajas y desventajas de destetar lechones a edades más tempranas. Davis et al.45 registraron un incremento de peso (235 g) en los lechones por cada día que se incrementa la lactancia, además de menor porcentaje de mortalidad (2%) en lechones destetados a 21 días, lo cual probablemente pueda explicarse debido a que la brecha de inmunidad en los cerdos destetados se da entre las 2 y 3 semanas de edad. Además, el destete temprano puede relacionarse con problemas de conducta y bienestar;42 por ejemplo, estudios realizados por Weary et al.35 señalan que separar a los lechones de la cerda propicia un incremento (>500 Hz) en la frecuencia de vocalizaciones, siendo mayormente marcado en lechones separados de su madre durante la primera semana de edad, en comparación con aquéllos que son separados a la cuarta semana de edad. En este mismo sentido, Hötzel et al.48 señalan que los lechones destetados a los 20 días de edad se adaptan con mayor dificultad al destete, ya que presentan incremento en la frecuencia de las vocalizaciones (80 observaciones) en comparación con lechones de mayor edad durante el primer día posdestete (50 observaciones), asimismo, el tiempo que pasan caminando se incrementa en lechones de menor edad (160 observaciones) en comparación con lechones destetados a los 30 días de edad (80 observaciones). Asimismo, Van der Meulen et al.21 mencionan que incrementar la edad de destete de 4 a 7 semanas reduce los niveles de cortisol y aumenta el consumo de alimento (98 g/d vs 383 g/d) durante el primer día posdestete.

Adicionalmente a la importancia que tiene la edad y sus consecuencias, el déficit inmunológico provocado por el destete se agrava cuando los lechones deben ser trasladados de un sitio a otro en donde continuarán su proceso de crecimiento. Esta actividad se realiza con el objetivo de reducir la transferencia vertical de enfermedades, e incrementar el potencial de crecimiento de los lechones.13 Independientemente de si el traslado se realiza de manera experimental o comercial,10 las condiciones que experimenta el lechón durante el transporte, como la proximidad con animales desconocidos, el hacinamiento, el calor, el frio, las fluctuaciones de temperatura, vibraciones y ruido, son factores que contribuyen a incrementar el nivel de estrés que ya de por sí representa el destete.13,18,24 Por ejemplo, los sonidos novedosos a los que están expuestos los animales activan sus mecanismos de defensa e incrementan su actividad para intentar escapar. Al mismo tiempo, al mezclarlos con otros animales se provoca una lucha por la jerarquización, la cual se manifestará mediante agresiones o peleas entre ellos.49

Asimismo, la duración del viaje es otra circunstancia determinante en el proceso, ya que con periodos de transporte prolongados la privación de alimento y agua se incrementa,10,11 al mismo tiempo que la fatiga se vuelve más intolerable.2,3,7,50 Hicks et al.43 observaron una pérdida significativa de peso en cerdos destetados a los 28 días de edad después de un transporte de 4 horas, con respecto al grupo testigo.

Por otro lado, durante el transporte de cerdos la densidad de carga puede afectar la salud y bienestar de los animales, especialmente en aquéllos que han sido destetados. En este sentido, se han asociado altas densidades de carga con elevadas tasas de mortalidad en cerdos adultos.51 Mientras que estudios recientes en cerdos destetados y transportados por 60 minutos durante el verano, han reportado menores alteraciones inmunológicas y daños físicos cuando los lechones son transportados en espacios de 0.06 m2/cerdo y 0.07 m2/ cerdo, en comparación con espacios de 0.05 m2/cerdo. Por esta razón se sugiere un espacio mínimo de 0.06 m2/cerdo.52,53 Sin embargo, es importante resaltar que el efecto del estrés del transporte sobre el lechón se agrava cuando el destete se realiza de manera precoz, al presentar alteraciones en su estado inmunológico.21,28

 

Estrés medioambiental durante el destete

El destete en lechones puede implicar más que la separación de la madre y el cambio en la alimentación que ella produce, ya que los lechones, al ser destetados, son alojados en un nuevo ambiente, por lo que tienen que adaptarse a nuevos olores y sonidos.38 En relación con ello, se sabe que el diseño de diferentes sistemas de corrales también tiene efectos en el estado físico de los animales, lo que se conoce como estrés medioambiental, el cual altera la vida de los animales debido a que dejan de consumir alimento, lo que afecta el desarrollo del lechón destetado.22 En esta interacción con el ambiente (estación [fotoperiodo]) influyen: el macro y micro clima, la temperatura (calefacción y refrigeración), la ventilación (velocidad del aire, pobre calidad de aire), la humedad de las instalaciones (aislamiento, piso, paredes, tipo de suelo, muros, techos, etc.), la luminosidad (iluminación). Además de estos factores es necesario considerar los requerimientos físicos: densidad de población, diseño de las instalaciones (individual, grupo) y de comederos. En este sentido, si la cantidad de comederos es insuficiente, dificultará el acceso del lechón al alimento y, por consiguiente algunos lechones no comerán lo suficiente, de igual manera, el tipo de bebebedero y su ubicación pueden dificultar que el lechón tome la cantidad de agua que requiere.28 Por ello es indispensable un medio ambiente adecuado para que los animales puedan tener su máximo desempeño productivo, asociado al bienestar.

Por otra parte, se ha visto que las variaciones de la temperatura ambiente encontradas en la producción intensiva de cerdos disminuyen el desempeño del lechón como consecuencia de la posible aparición de trastornos fisiológicos y metabólicos que conducen a la disminución en el consumo de alimento.54 Arnaiz et al.55 realizaron una comparación entre el desempeño de lechones alojados con temperaturas de 29 °C vs 25 °C, y encontraron que los lechones alojados a temperaturas más altas utilizan gran parte de la energía consumida para regular su temperatura y no para la deposición de tejido; en contraste, los lechones alojados a 25°C presentan mayor consumo de alimento y ganancia de peso, lo cual puede deberse a que los lechones alojados a temperaturas bajas excretan heces con menor porcentaje de materia seca (40.9% vs 47.2%), de tal manera que el mayor contenido de humedad en las heces de estos animales puede asociarse con una disminución en el tiempo que el alimento se encuentra en el intestino, por lo que la efectividad de la digestión de los nutrientes y su absorción pueden verse reducidas debido tanto al menor tiempo de exposición de las enzimas digestivas, como al área de absorción. No obstante, cuando los lechones llegan al siguiente sitio de la granja para ser alojados, el material de los pisos y la densidad en las jaulas son dos factores que influyen en la regulación de la temperatura del lechón.56 En relación con ello, Hyun et al.19 informan que el incremento en la temperatura, reducción del espacio vital y reagrupamiento, afectan el crecimiento, la ingesta de alimento y la eficiencia en la conversión de alimento en el lechón. Aunado a ello, recientemente Oh et al.57 encontraron que mantener a lechones destetados en una superficie de 0.21m2 en comparación con lechones sobre un espacio de 0.40m2, ocasiona una ligera reducción en el consumo de alimento en aquellos lechones destetados alojados en espacios reducidos, lo cual sugiere que los lechones presentan una reducción lineal en la ganancia diaria de peso por efecto de la disponibilidad de espacio. Asimismo, con la finalidad de mejorar el rendimiento de los lechones destetados se ha propuesto modificar las condiciones ambientales, por ejemplo, Bruininx et al.58 sugieren que al someter lechones destetados a 23 h de luz y una de oscuridad se estimula el consumo de alimento y la ganancia diaria de peso durante la segunda semana posdestete.

 

Estrés nutricional e inmunológico durante el destete

Inmediatamente después del destete hay un periodo de atrofia de las vellosidades e hiperplasia de las criptas en el intestino delgado, asociado con una disminución en el consumo de alimento y provocado por los efectos psicológicos que genera la separación de la madre, que puede conducir a una liberación de cortisona.38,59 Estas causas de estrés provocan una disminución en el consumo de alimento.14 En relación con ello, se ha demostrado que la altura de las vellosidades disminuyen rápidamente en cerdos destetados a los 21 días de edad, hasta cerca de un 75% a las 24 horas posdestete, en comparación con la altura que presentaban durante la lactancia, además, se observa que la atrofia de las vellosidades continúa, aunque a menor ritmo, hasta los 5 días posteriores al destete.36 Sin embargo, existen otros factores que pueden contribuir también a la atrofia intestinal, tales como la falta de consumo de leche, la presentación de la dieta (seca o líquida), la invasión por microorganismos, o la introducción de compuestos poco digestibles en la dieta posdestete,60 originando que los lechones disminuyan hasta en 80% su consumo de alimento durante las primeras 12 horas posteriores al destete, y alrededor del 10% de los lechones comienzan a ingerir alimento después de 24 horas de ser destetados.58,61,62

Antes del destete, las vellosidades intestinales anatómicamente son muy largas, bien estructuradas y muy eficientes en la absorción de nutrientes debido a dos razones: en primer lugar a que la descamación de células durante la lactancia es mínima y, en segundo lugar, a que las células de las criptas son capaces de reemplazar a las células de las vellosidades a la misma velocidad a la que se descaman.63 Sin embargo, por efecto del destete su longitud se reduce casi a la mitad y aumenta la profundidad de las criptas, por lo tanto el área de absorción del intestino delgado se reduce.38

Así, la asociación en la disminución en el consumo de energía que sigue al cambio completo a la comida sólida causa interrupción del crecimiento y desórdenes en la estructura y función del intestino, lo cual ocurre a partir de las primeras 24 horas tras el destete; generalmente estos cambios suponen un descenso en la altura de las vellosidades intestinales, reducciones en la actividad específica de la enzima lactasa y disminución de la capacidad de absorción.14,64 El efecto combinado de estos factores probablemente cause una reducción en la capacidad digestiva y de absorción del intestino delgado, lo que contribuye al menor consumo de alimentos y al escaso ritmo de crecimiento observado después del destete.59

Pluske et al.14 señalan que una de las funciones de la mucosa intestinal es proporcionar una amplia superficie para la absorción de nutrientes. Sin embargo, las enzimas encargadas de degradar los nutrientes de las dietas elaboradas y suministradas a los lechones (amilasa, lipasa, maltasa y proteasas) se encuentran en niveles bajos de producción hasta la cuarta semana de edad. Asimismo, la acidez del estómago no llega a niveles apreciables hasta la tercera o cuarta semana posdestete (con valores de pH = 4), lo que complica aún más la digestión de la proteína de la dieta seca.65 En este sentido, el nivel de proteína en la dieta juega un papel importante como factor causante de estrés en el periodo inmediato posterior al destete, ya que la capacidad de los lechones para digerir y absorber dietas altas en proteína puede verse comprometida debido a que las enzimas proteolíticas del páncreas aún no son completamente eficientes en este periodo, por lo tanto, las proteínas que no son digeridas están sujetas a la fermentación bacteriana en el intestino delgado y grueso, lo que aumenta el pH intestinal y trae como consecuencia la proliferación de patógenos y la producción de sustancias irritantes como el amoniaco.66 Por esta razón, cuando el lechón empieza a consumir dietas sólidas con base en materias primas vegetales, se incrementa su susceptibilidad a los desórdenes gastrointestinales, ya que la reducción de la función del intestino por efecto del destete permite la proliferación de bacterias, además del aumento en la fermentación de los nutrientes menos digestibles en el intestino grueso provenientes de la dieta, lo que puede conducir a brotes frecuentes de diarrea.67 Este periodo es el más crítico en la vida del cerdo, pues se presentan estados de anorexia y desnutrición que repercuten en la fisiología digestiva y en el desarrollo del animal, con una morbilidad de 50% de los lechones destetados.36,68

Asimismo, se sabe que el lechón recién nacido depende de la inmunidad pasiva suministrada por la madre al nacer, ya que principalmente recibe inmunoglobulinas (Ig's) a través del calostro, las cuales son capaces de atravesar la pared intestinal durante las primeras horas de vida, pero su importancia disminuye con el tiempo. Así, durante la lactancia el lechón recibe leche materna, que baña las paredes intestinales y proporciona cierta inmunidad local a través de las inmunoglobulinas IgA.69 Por lo tanto, el lechón no es capaz de producir su propia actividad inmunológica en cantidades adecuadas hasta alcanzar al menos los 28 o 30 días de edad. Por ello, cualquier factor de estrés, ya sea digestivo, de manejo, o combinado, va a afectar al lechón en momentos críticos desde un punto de vista inmunológico,70,71 por lo que deben tenerse apropiados cuidados en la salud e higiene de los lechones, principalmente entre los 10 y 21 días de edad, ya que la brecha de inmunidad en lechones destetados se da entre las 2 y 3 semanas posteriores al nacimiento, mientras que la propia inmunidad del lechón comienza a incrementarse aproximadamente entre la tercera y cuarta semanas de edad.72 En relación con ello, en estudios realizados por Niekamp et al. 28se menciona que la edad al destete tiene un efecto marcado en lo que se refiere al estado inmune del lechón, ya que lechones destetados a los 14 días de nacidos presentan una disminución en la citotoxicidad de sus células NK, en comparación con lechones que se destetan entre los 21 y 28 días, debido a que los animales destetados a edades más avanzadas parecen tener más desarrollado el sistema inmunológico y pueden ser más eficientes al presentar una respuesta inmune al ser estimulado por un antígeno del ambiente durante el destete. Sin embargo, una respuesta inflamatoria y la subsecuente producción de citocinas y proteínas de fase aguda, disminuyen la deposición de proteína y el crecimiento, por lo tanto, los lechones con una activación elevada del sistema inmune muestran disminución en la ganancia de peso y consumo de alimento, en comparación con lechones que presentan una activación del sistema inmune baja, entre los 6 y 27 kg de peso.66

No obstante, es indispensable también considerar que el epitelio del intestino delgado tiene dos funciones importantes, además de la absorción de nutrientes anteriormente mencionada: la primera de esas funciones es la secreción y absorción de agua y electrolitos para mantener la viscosidad del contenido luminal, y la segunda, servir como barrera para agentes nocivos y patógenos.71 De este modo, el epitelio del intestino representa la primera barrera entre el medio interno del lechón y los agentes que provienen del ambiente, principalmente por estar protegido externamente por una capa de agua y moco, e internamente por uniones estrechas de enterocitos, que en conjunto funcionan como barreras tanto externas como internas, regulando el paso de moléculas, entre las que se encuentran nutrientes y elementos nocivos como agentes patógenos. Asimismo, la capa de moco evita la entrada de macromoléculas y permanece permeable para los nutrientes, proporcionando resistencia ante la colonización de patógenos intestinales mediante la adhesión de bacterias comensales en la superficie luminal.36,66 En torno a este punto, muchos estudios han señalado que la pérdida de peso disminuye la síntesis de anticuerpos, la inmunidad celular y provoca una disminución de la resistencia contra patógenos, principalmente cuando los lechones están expuestos a estrés ambiental, crónico o agudo. En este contexto, los glucocorticoides liberados como respuesta a un estímulo estresor tienen efectos antiinflamatorios, además retardan la cicatrización, inhiben la formación de anticuerpos, disminuyen el número de linfocitos y de eosinófilos, provocando una regresión del timo y de los órganos linfáticos.31 No obstante, las interacciones sociales y el traslado de los lechones también juegan un papel importante en las repercusiones del estado inmune del lechón.

 

Conclusiones

El destete en la producción comercial de cerdos es la etapa en la que el lechón se expone a un mayor número de factores causantes de estrés, por ello resulta de suma importancia plantear estrategias que ayuden a disminuir el efecto que éstos producen en los lechones, ya que no sólo deben enfrentarse a la separación de su madre y compañeros de camada, sino además, deben experimentar cambios en su ambiente y manipulaciones a las cuales no están habituados y que les exigen ajustes metabólicos, fisiológicos, endocrinos y conductuales, los cuales pueden ser exacerbados por la edad a la que se realiza el destete. En este sentido, estudios recientes han demostrado que la separación de los lechones de su madre a una edad temprana (17 días) afecta negativamente el estado inmune del lechón, ya que favorece la liberación de citocinas y proteínas de fase aguda. Por lo tanto, la edad juega un papel importante durante esta etapa, debido a que todos los factores estresantes afectan la fisiología y el comportamiento de los lechones, lo que compromete su bienestar. En torno al comportamiento, el estrés que ocasiona el destete aumenta la agresión, las conductas redirigidas y las vocalizaciones hasta en un 80 %, en comparación con lechones destetados a edades más avanzadas, por ello se recomienda que se implemente un programa de enriquecimiento ambiental en las corraletas de destete, para reducir, en lo posible, el nivel de estrés y propiciar que el lechón se adapte más rápidamente a esta nueva etapa, sobre todo cuando el destete se establece a edades tempranas.

El destete seguido del traslado al sitio 2 de la granja hace que el lechón sea expuesto a nuevos estímulos estresantes que repercuten directamente en su bienestar, así, con periodos de transporte prolongados la privación de alimento y agua se incrementan, al mismo tiempo que la fatiga se vuelve más frecuente. Por otro lado, la nueva área de alojamiento expone al lechón a nuevos estresores como son: el incremento en la temperatura, la reducción del espacio vital y el reagrupamiento, los cuales, independientemente de la edad, ocasionan disminución del crecimiento, de la ingesta de alimento y, por lo tanto, de la eficiencia en la conversión de alimento en el lechón; por ello se recomienda mantener a los lechones bajo condiciones ambientales óptimas, tomando en cuenta el macro y micro clima, temperatura, ventilación, humedad, instalaciones y luminosidad. En conclusión, es de suma importancia seguir realizando estudios que permitan implementar alternativas donde la separación del lechón de su madre sea a través de métodos con bajos niveles de estrés, evaluar la relevancia de los destetes escalonados, establecer la edad ideal al destete, no en relación con la productividad, sino con base en el bienestar del lechón; evitar destetar y transportar al lechón al sitio 2 el mismo día, todo ello con el propósito de reducir el nivel de estrés que estos factores propician y, por ende, mejorar el bienestar del lechón destetado.

 

Agradecimiento

Este artículo fue realizado gracias al apoyo del proyecto PAPIME PE-207111, que lleva por título: "Mejoramiento de la Enseñanza en la Reproducción Porcina en la Medicina Veterinaria y Zootecnia".

 

Referencias

1. MARTINEZ-RODRIGUEZ R, MOTA-ROJAS D, TRUJILLO-ORTEGA ME, OROZCO-GREGORIO H, HERNANDEZ-GONZALEZ R, ROLDAN-SANTIAGO P et al. Physiological response to hypoxia in piglets of different birth weight. Italian J Anim Sci 2011;10:250-253.         [ Links ]

2. MOTA-ROJAS D, MARTÍNEZ-BURNES J, VILLANUEVA-GARCIA D, ROLDAN-SANTIAGO P, TRUJILLO ORTEGA ME, OROZCO-GREGORIO H et al. Animal welfare in the newborn piglet: a review. Vet Med-Czech 2012;57:338-49.         [ Links ]

3. MOTA-ROJAS D, OROZCO-GREGORIO H, VILLANUEVA-GARCIA D, BONILLA-JAIME H, SUAREZ-BONILLA X, HERNANDEZ-GONZALEZ R et al. Foetal and neonatal energy metabolism in pigs and humans: a review. Vet Med-Czech 2011;56:215-25.         [ Links ]

4. MOTA-ROJAS D, OROZCO-GREGORIO H, GONZALEZ-LOZANO M, ROLDAN-SANTIAGO P, MARTINEZ-RODRIGUEZ R, SANCHEZ-HERNANDEZ M et al. Therapeutic Approaches in Animals to Reduce the Impact of Stress During Transport to the Slaughterhouse: A Review. Int J Pharmacol 2011;7:568-78.         [ Links ]

5. OROZCO-GREGORIO H, MOTA-ROJAS D, BONILLA- JAIME H, TRUJILLO-ORTEGA ME, BECERRIL-HERRERA M, HERNANDEZ-GONZALEZ R et al. Effects of administration of caffeine on metabolic variables in neonatal pigs with peripartum asphyxia. Am J Vet Res 2010;71:1214-9.         [ Links ]

6. ROLDAN-SANTIAGO P, GONZALEZ-LOZANO M, FLORES-PEINADO SC, CAMACHO-MORFIN D, CONCEPCION-MENDEZ M, MORFIN-LOYDEN L et al. Physiological Response and Welfare of Ducks During Slaughter. Asian J Anim Vet Adv 2011;6:1256-3.         [ Links ]

7. MOTA-ROJAS D, VILLANUEVA-GARCÍA D, HERNÁNDEZ-GONZÁLEZ R, ROLDAN-SANTIAGO P, MARTÍNEZ-RODRÍGUEZ R, MORA-MEDINA P et al. Assessment of the vitality of the newborn: An overview. Sci Res Essays 2012;7:712-8        [ Links ]

8. MOTA-ROJAS D, TRUJILLO-ORTEGA M, BECERRIL-HERRERA M, ROLDAN-SANTIAGO P, GONZÁLEZ-LOZANO M, GUERRERO-LEGARRETA I. Effect of the Sacrifice Method on Critical Blood Variables and Biochemistry Consequences of the Guinea Pig Meat (Cavia porcellus). Revista Científica, FCV-LUZ 2012;XXII:51-8.         [ Links ]

9. MOTA-ROJAS D, BECERRIL-HERRERA M, ROLDAN- SANTIAGO P, ALONSO-SPILSBURY M, FLORES- PEINADO S, RAMIREZ-NECOECHEA R et al. Effects of long distance transportation and CO2 stunning on critical blood values in pigs. Meat Sci 2012;90:893-8.         [ Links ]

10. BERRY RJ, LEWIS NJ. The effect of duration and temperature of simulated transport on the performance of early-weaned piglets. Can J Anim Sci 2001;81:199-204.         [ Links ]

11. LEWIS NJ, BERRY RJ. Effects of season on the behaviour of early-weaned piglets during and immediately following transport. Appl Anim Behav Sci 2006;100:182-92.         [ Links ]

12. WAMNES S, LEWIS NJ, BERRY RJ. The performance of early-weaned piglets following transport: Effect of season and weaning weight. Can J Anim Sci 2006;86:337-43.         [ Links ]

13. WAMNES S, LEWIS NJ, BERRY RJ. The behaviour of early-weaned piglets following transport: Effect of season and weaning weight. Can J Anim Sci 2008;88:357-67.         [ Links ]

14. PLUSKE JR, DURMIC Z, PAYNE HG, MANSFIELD J, MULLAN BP, HAMPSON DJ et al. Microbial diversity in the large intestine of pigs born and reared in different environments. Livest Sci 2007;108:113-6.         [ Links ]

15. PARRATT CA, CHAPMAN KJ, TURNER C, JONES PH, MENDL MT, MILLER BG. The fighting behaviour of piglets mixed before and after weaning in the presence or absence of a sow. Appl Anim Behav Sci 2006;101:54-67.         [ Links ]

16. ROLDAN-SANTIAGO P, MOTA-ROJAS D, TRUJILLO- ORTEGA ME, HERNÁNDEZ-GONZÁLEZ R, MARTÍNEZ-RODRÍGUEZ R, SÁNCHEZ- HERNÁNDEZ M. El estrés del destete en lechones de 21 días: respuestas fisiometabólicas. Acontecer Porcino 2011;106:42-8.         [ Links ]

17. PÉREZ-PEDRAZA E, ROLDAN-SANTIAGO P, TRUJILLO-ORTEGA M, MARTÍNEZ-RODRÍGUEZ R, OROZCO-GREGORIO H, BECERRIL-HERRERA M, MOTA-ROJAS D. Factores estresante en lechones. Memorias de las 5taJornada de Estrés Animal y 5to. Curso de Bienestar Animal y Calidad de la Carne; 2012 Julio 5 y 6; Instalaciones del Centro de Enseñanza Investigacion y Extension en Produccion Porcina (CEIEPP), FMVZ. UNAM Jilotepec, Edo.Méx. 2012;15-21.         [ Links ]

18. ROLDAN-SANTIAGO P, MARTINEZ-RODRIGUEZ R, YANEZ-PIZANA A, TRUJILLO-ORTEGA ME, PÉREZ-PEDRAZA E, SANCHEZ-HERNANDEZ M et al. Stressor factors in the transport of weaned piglets: a review. Vet Med-Czech 2013;58:241-251.         [ Links ]

19. HYUN Y, ELLIS M, RISKOWSKI G, JOHNSON RW. Growth performance of pigs subjected to multiple concurrent environmental stressors. J Anim Sci 1998;76:721-7.         [ Links ]

20. BRUININX E, HEETKAMP MJW, VAN DEN BOGAART A, VAN DER PEET-SCHWERING CMC, BEYNEN AC, EVERTS H et al. A prolonged photoperiod improves feed intake and energy metabolism of weanling pigs. J Anim Sci 2002;80:1736-45.         [ Links ]

21. VAN DER MEULEN J, KOOPMANS SJ, DEKKER RA, HOOGENDOORN A. Increasing weaning age of piglets from 4 to 7 weeks reduces stress, increases post-weaning feed intake but does not improve intestinal functionality. Anim 2010;4:1653-61.         [ Links ]

22. SORRELLS AD, EICHER SD, SCOTT KA, HARRIS MJ, PAJOR EA, LAY DC et al. Postnatal behavioral and physiological responses of piglets from gilts housed individually or in groups during gestation. J Anim Sci 2006;84:757-66.         [ Links ]

23. PLUSKE JR, HAMPSON DJ, WILLIAMS IH. Factors influencing the structure and function of the small intestine in the weaned pig: a review. Livest Prod Sci 1997;51:215-36.         [ Links ]

24. ROLDAN-SANTIAGO P, MOTA-ROJAS D, TRUJILLO-ORTEGA ME, MARTÍNEZ-RODRÍGUEZ R. Estresores comunes en lechones. Memorias de las XI Jornadas Universitarias de Ginecobstetricia y Perinatología Animal UAM-X, México D.F. 2011;107-11.         [ Links ]

25. WOROBEC EK, DUNCAN IJH, WIDOWSKI TM. The effects of weaning at 7, 14 and 28 days on piglet behaviour. Appl Anim Behav Sci 1999;62:173-82.         [ Links ]

26. WIDOWSKI TM, TORREY S, BENCH CJ, GONYOU HW. Development of ingestive behaviour and the relationship to belly nosing in early-weaned piglets. Appl Anim Behav Sci 2008;110:109-27.         [ Links ]

27. MAIN RG, DRITZ SS, TOKACH MD, GOODBAND RD, NELSSEN JL. Increasing weaning age improves pig performance in a multisite production system. J Anim Sci 2004;82:1499-507.         [ Links ]

28. NIEKAMP SR, SUTHERLAND MA, DAHL GE, SALAK-JOHNSON JL. Immune responses of piglets to weaning stress: Impacts of photoperiod. J Anim Sci 2007;85:93-100.         [ Links ]

29. COLSON V, ORGEUR P, FOURY A, MORMEDE P. Consequences of weaning piglets at 21 and 28 days on growth, behaviour and hormonal responses. Appl Anim Behav Sci 2006;98:70-88.         [ Links ]

30. EDWARDS SA. Perinatal mortality in the pig: environmental or physiological solutions? Livest Prod Sci 2002;78:3-12.         [ Links ]

31. MOBERG GP, MENCH JA. The Biology of Animal Stress: basic principles and implications for animal welfare. CABI Publishing, 2000.         [ Links ]

32. ALONSO-SPILSBURY M, RAMIREZ-NECOECHEA R, GONZALEZ-LOZANO M, MOTA-ROJAS D, TRUJILLO-ORTEGA ME. Piglet survival in early lactation: A review. J Anim Vet Adv 2007;6:76-86.         [ Links ]

33. TSENG RJ, PADGETT DA, DHABHAR FS, ENGLER H, SHERIDAN JF. Stress-induced modulation of NK activity during influenza viral infection: role of glucocorticoids and oploids. Brain Behav Immun 2005;19:153-164.         [ Links ]

34. KANITZ E, TUCHSCHERER M, PUPPE B, TUCHSCHERER A, STABENOW B. Consequences of repeated early isolation in domestic piglets (Sus scrofa) on their behavioural, neuroendocrine, and immunological responses. Brain Behav Immun 2004; 18:35-45.         [ Links ]

35. WEARY DM, APPLEBY MC, FRASER D. Responses of piglets to early separation from the sow. Appl Anim Behav Sci 1999;63:289-300.         [ Links ]

36. DE SOUZA TCR, LANDIN GM, GARCIA KE. Some physiological and nutritional factors affecting the incidence of post-weaning diarrhea in piglets. Vet Méx 2010;41:275-88.         [ Links ]

37. DYBKJAER L, JACOBSEN AP, TOGERSEN FA, POULSEN HD. Eating and drinking activity of newly weaned piglets: Effects of individual characteristics, social mixing, and addition of extra zinc to the feed. J Anim Sci 2006;84:702-711.         [ Links ]

38. WEARY DM, JASPER J, HOTZEL MJ. Understanding weaning distress. Appl Anim Behav Sci 2008;110:24-41.         [ Links ]

39. HAY M, ORGEUR P, LEVY F, LE DIVIDICH J, CONCORDET D, NOWAK R et al. Neuroendocrine consequences of very early weaning in swine. Phy & Behav 2001;72:263-269.         [ Links ]

40. KANITZ E, TUCHSCHERER M, TUCHSCHERER A, STABENOW B, MANTEUFFEL G. Neuroendocrine and immune responses to acute endotoxemia in suckling and weaned piglets. Biol Neon 2002;81:203-209.         [ Links ]

41. PETERSEN V, SIMONSEN HB, LAWSON LG. The effect of environmental stimulation on the development of behavior in pigs. Appl Anim Behav Sci 1995;45:215-224.         [ Links ]

42. RODARTE C. L. F., TRUJILLO-ORTEGA M. E., DOPORTO D. J. M., GALINDO M. F. A. Efecto de la manipulación ambiental sobre el comportamiento social, reactividad al humano y producción de lechones destetados a los 14 días de edad. Vet Méx 2005;36:375-380.         [ Links ]

43. HICKS TA, MCGLONE JJ, WHISNANT CS, KATTESH HG, NORMAN RL. Behavioral, endocrine, immune, and performance measures for pigs exposed to acute stress. J Anim Sci 1998;76:474-83.         [ Links ]

44. HESSEL EF, REINERS K, VAN DEN WEGHE HFA. Socializing piglets before weaning: Effects on behavior of lactating sows, pre- and postweaning behavior, and performance of piglets. J Anim Sci 2006;84:2847-55.         [ Links ]

45. DAVIS ME, SEARS SC, APPLE JK, MAXWELL CV, JOHNSON ZB. Effect of weaning age and commingling after the nursery phase of pigs in a wean-to-finish facility on growth, and humoral and behavioral indicators of well-being. J Anim Sci 2006;84:743-56.         [ Links ]

46. TRUJILLO-ORTEGA ME, MARTÍNEZ G, HERRADORA LMA. La piara reproductora. Mundi-Prensa, 2002.         [ Links ]

47. THOMAS JF, RODERICK C. Segregated early weaning. J Swine Health Prod 1997;5:195-8.         [ Links ]

48. HOTZEL MJ, MACHADO LCP, IRGANG R, ALEXANDRE L. Short-term behavioural effects of weaning age in outdoor-reared piglets. Anim 2010;4:102-7.         [ Links ]

49. TORREY S, WIDOWSKI TM. Effect of drinker type and sound stimuli on early-weaned pig performance and behavior. J Anim Sci 2004;82:2105-14.         [ Links ]

50. ROLDAN-SANTIAGO P, MOTA-ROJAS D, GUERREO- LEGARRETA I, MORA-MEDINA P, BORDERAS-TORDESILLAS F, ALARCON-ROJO AD et al. Animal welfare of barrows with different antemortem lairage times without food. Vet Med-Czech 2013;58:305-311.         [ Links ]

51. WARRISS PD. Choosing appropriate space allowances for slaughter pigs transported by road: a review. Vet Rec 1998;142:449-54.         [ Links ]

52. SUTHERLAND MA, MCDONALD A, MCGLONE JJ. Effects of variations in the environment, length of journey and type of trailer on the mortality and morbidity of pigs being transported to slaughter. Vet Rec 2009;165:13-8.         [ Links ]

53. SUTHERLAND MA, KREBS N, SMITHJS, DAILEYJW, CARROLL JA, MCGLONE JJ. The effect of three space allowances on the physiology and behavior of weaned pigs during transportation. Livest Sci 2009;126:183-8.         [ Links ]

54. COLLIN A, VAN MILGEN J, DUBOIS S, NOBLET J. Effect of high temperature and feeding level on energy utilization in piglets. J Anim Sci 2001;79:1849-57.         [ Links ]

55. ARNAIZ V, ANDREA M, ALEXANDRE M, MARCOS R, SIOJI K. Efecto del peso al destete, temperatura ambiental y energía metabolizable del pienso en lechones recién destetados. Rev Bras Ciên Agrár 2009;4:472-8.         [ Links ]

56. BAXTER EM, JARVIS S, SHERWOOD L, FARISH M, ROEHE R, LAWRENCE AB et al. Genetic and environmental effects on piglet survival and maternal behaviour of the farrowing sow. Appl Anim Behav Sci 2011;130:28-41.         [ Links ]

57. OH HK, CHOI HB, JU WS, CHUNG CS, KIM YY. Effects of space allocation on growth performance and immune system in weaning pigs. Livest Sci 2010;132:113-8.         [ Links ]

58. BRUININX E, SCHELLINGERHOUT AB, LENSEN EGC, VAN DER PEET-SCHWERING CMC, SCHRAMA JW, EVERTS H et al. Associations between individual food intake characteristics and indicators of gut physiology of group-housed weanling pigs differing in genotype. Anim Sci 2002;75:103-13.         [ Links ]

59. VARLEY MA. El lechon recien nacido: desarrollo y supervivencia. Acribia, 1995.         [ Links ]

60. DE SOUZA TCR, LANDIN GM, GARCIA KE, BARREYRO AA, BARRON AM. Nutritional changes in piglets and morphophysiologic development of their digestive tract. Vet Méx 2012;43:155-73.         [ Links ]

61. LE DIVIDICH J, SEVE B. Effects of underfeeding during the weaning period on growth, metabolism, and hormonal adjustments in the piglet. Domest Anim Endocrinol 2000;19:63-74.         [ Links ]

62. BRUININX E, VAN DER PEET-SCHWERING CMC, SCHRAMA JW, VEREIJKEN PFG, VESSEUR PC, EVERTS H et al. Individually measured feed intake characteristics and growth performance of group-housed weanling pigs: Effects of sex, initial body weight, and body weight distribution within groups. J Anim Sci 2001;79:301-8.         [ Links ]

63. NESSMITH WB, NELSSEN JL, TOKACH MD, GOODBAND RD, BERGSTROM JR, DRITZ SS et al. Evaluation of the interrelationships among lactose and protein sources in diets for segregated early-weaned pigs. J Anim Sci 1997;75:3214-21.         [ Links ]

64. MCCRACKEN BA, GASKINS HR, RUWEKAISER PJ, KLASING KC, JEWELL DE. Diet-dependent and diet-independent metabolic responses underlie growth stasis of pigs at weaning. J Nutr 1995;125:2838-45.         [ Links ]

65. HERNANDEZ A, PLUSKE JR, D'SOUZA DN, MULLAN BP. Minimum levels of inclusion of copper and zinc proteinate amino acid chelates in growing and finishing pig diets. Anim Prod Sci 2009;49:340-9.         [ Links ]

66. KIM JC, HANSEN CF, MULLAN BP, PLUSKE JR. Nutrition and pathology of weaner pigs: Nutritional strategies to support barrier function in the gastrointestinal tract. Anim Feed Sci Tech 2012;173:3-16.         [ Links ]

67. BARNETT JL, CRONIN GM, MCCALLUM TH, NEWMAN EA. Effects of food and time of day on aggression when grouping unfamiliar adult-pigs. Appl Anim Behavi Sci 1994;39:339-47.         [ Links ]

68. LAINE TM, LYYTIKAINEN T, YLIAHO M, ANTTILA M. Risk factors for post-weaning diarrhoea on piglet producing farms in Finland. Acta Vet Scand 2008;50.         [ Links ]

69. PRUNIER A, HEINONEN M, QUESNEL H. High physiological demands in intensively raised pigs: impact on health and welfare. Animal 2010;4:886-898.         [ Links ]

70. FANGMAN TJ, TUBBS RC. Segregated early weaning. J Swine Health Prod 1997;5:195-198.         [ Links ]

71. WIJTTEN PJA, VAN DER MEULEN J, VERSTEGEN MWA. Intestinal barrier function and absorption in pigs after weaning: a review. Br J Nutr 2011;105:967-981.         [ Links ]

72. ENGLISH JGH, BILKEI G. The effect of litter size and littermate weight on pre-weaning performance of low-birth-weight piglets that have been cross-fostered. Anim Sci 2004;79:439-443.         [ Links ]

Creative Commons License Todo el contenido de esta revista, excepto dónde está identificado, está bajo una Licencia Creative Commons