Artículos científicos

 

Inducción de la actividad ovárica en yeguas criollas con un programa de fotoperiodo artificial en la latitud 19°9'N

 

Induction of ovarian activity with artificial photoperiod in criollo mares located at 19°9'N

 

Luna María López Pérez* Luis Zarco Quintero* Ana Myriam Boeta Acosta*

 

* Departamento de Reproducción, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México, D. F.

 

Recibido el 12 de junio de 2009.
Aceptado el 12 de febrero de 2010.

 

Abstract

The objective of this study was to evaluate the effect of an artificially long photoperiod of 16 h of light and eight h of darkness on the length of the seasonally anovulatory period and the duration of the transitional period to ovarian activity in Criollo mares, located at 19° 9'N latitude. Twenty two adult Criollo mares, from three to 17 years old, were randomly divided in two groups. The animals on the experimental group (n = 14) were exposed to 16 h of light per day during four months from December to March. The control mares (n = 8) were exposed only to the natural photoperiod in open pens. The interval from the beginning of the artificial light treatment (December 1) to the first ovulation of the year in the experimental group was 88.4 ± 3.6 days and for the control group, 137.2 ± 15.0 days (P < 0.01); the interval between the development of the first follicle larger than 30 mm and the first ovulation (vernal transition) was 30.9 ± 2.2 days for the experimental group and 37.6 ± 6.6 days for the control group, this difference was not significant (P > 0.05). The mean diameter of the largest follicle increased gradually from week seven in the experimental group and from week 13, in the control group. Mares from both groups showed anovulatory estrus during the anovulatory season as well as during the transitional period. In the majority of the cases, estrous periods were irregular. The results indicate that exposure to an artificially photoperiod of 16 h of light and eight h of darkness, advances the onset of the vernal transition and the first ovulation in Criollo mares located at latitudes that are relatively close to the equator (19° 9'N); therefore, it can be used to anticipate the beginning of a reproductive program.

Key words: Ovarian activity, photoperiod, mares, anovulatory season, criollo mares.

 

Resumen

En el presente trabajo se evaluó el efecto de un fotoperiodo artificial de 16 horas de luz y ocho de oscuridad sobre la longitud del periodo anovulatorio y la duración del periodo de transición hacia la época ovulatoria en yeguas criollas, localizadas en la latitud 19° 9'N. Se utilizaron 22 yeguas criollas de tres a 17 años de edad, que fueron divididas al azar en dos grupos. Las yeguas del grupo experimental (n = 14) se mantuvieron bajo un programa de fotoperiodo artificial de 16 horas de luz por día durante cuatro meses, de diciembre a marzo. Las yeguas del grupo testigo (n = 8) se mantuvieron en condiciones de luz natural. El intervalo desde el inicio del tratamiento luminoso (1 de diciembre) a la primera ovulación del año en el grupo experimental fue de 88.4 ± 3.6 días, y para el grupo testigo fue de 137.2 ± 15.0 días (P < 0.01); la duración del periodo de transición invernal (intervalo entre el desarrollo del primer folículo mayor a 30 mm y la primera ovulación) fue de 30.9 ± 2.2 días para el grupo experimental y 37.6 ± 6.6 para el grupo testigo, esta diferencia no fue significativa (P > 0.05). El diámetro folicular promedio aumentó paulatinamente a partir de la semana siete en el grupo experimental y de la semana 13 en el grupo testigo. En ambos grupos se presentaron estros anovulatorios durante la época de anestro y durante la época de transición. Los intervalos entre estros fueron irregulares en su mayoría. Los resultados indicaron que en latitudes relativamente cercanas al ecuador (19° 9'N) la exposición de yeguas criollas a un fotoperiodo artificial de 16 horas de luz y ocho horas de oscuridad adelanta el inicio de la etapa de transición y de la etapa ovulatoria, por lo que puede ser utilizado para anticipar el inicio del programa reproductivo.

Palabras clave: Época ovulatoria, fotoperiodo, yeguas, temporada anovulatoria, yeguas criollas.

 

Introducción

Desde el punto de vista reproductivo, la yegua es una especie poliéstrica estacional con actividad oválica en la época de primavera–verano y un periodo de quiescencia sexual en otoño e invierno. Esta estacionalidad reproductiva de la yegua está regulada principalmente por los cambios en la duración del periodo de luz de cada día (fotoperiodo), aunque puede ser modulada por la temperatura y la disponibilidad del alimento.^1–3

El ritmo circanual de la reproducción en los caballos, como en la mayoría de las especies, está regulado principalmente por el fotoperiodo. Los animales perciben los cambios en la duración diaria de la luz solar, lo que les indica la época del año en la que se encuentran.⁴ Para ello, la señal luminosa es transformada en señales endocrinas por medio de la glándula pineal, que interactúa con el hipotálamo, la hipófisis y las gónadas, para regular las etapas de la fisiología reproductiva. La actividad ovárica aumenta conforme se incrementan las horas luz, hasta alcanzar, en el hemisferio Norte, un patrón cíclico regular entre abril y septiembre (temporada reproductiva o época ovulatoria), que corresponden con el periodo de mayor longitud del día. Posteriormente, la actividad ovárica se reduce conforme disminuye la duración de la luz diaria, hasta llegar a cesar durante noviembre a enero (temporada anovulatoria), cuando los días son más cortos.^3,4 En el hemisferio Sur las temporadas reproductiva y de anestro se invierten debido a que la longitud del día también sigue un patrón opuesto al del hemisferio Norte.

El control del fotoperiodo en la estacionalidad reproductiva es más evidente en las latitudes altas, ya sea al Norte o al Sur del ecuador. Sin embargo, aun en latitudes relativamente cercanas al ecuador (por ejemplo, entre la latitud 15° y la latitud 22° N), se presenta una clara época anovulatoria a pesar de que la diferencia entre la duración del día más largo y el día más corto es de tan sólo dos horas.^5,6

Las características de una población equina específica, en conjunto con los intereses económicos asociados con los programas de reproducción que se realizan para maximizar el uso de genética superior y para facilitar los nacimientos de potros tan cerca del 1 de enero como sea posible, han provocado el desarrollo de programas de reproducción enfocados a acelerar el inicio de la etapa reproductiva, acortando la duración del periodo de transición entre la época de anestro y la de actividad ovárica cíclica plena.^5,7 Con este fin se han utilizado varios tratamientos que incluyen hormonas como GnRH y progesterona, otras sustancias como los antagonistas de dopamina D2 y otras, así como programas de luz artificial.^7,8

Varios estudios han demostrado la eficacia de los programas de fotoperiodo artificial para adelantar el inicio de la estación de actividad ovárica en yeguas en anestro estacional.^1,9–12 En diferentes latitudes de ambos hemisferios se han realizado estudios para evaluar diversos programas de fotoperiodo artificial enfocados a disminuir la duración del periodo de transición hacia la época reproductiva.^9–12

En México se han realizado estudios de la estacionalidad reproductiva de diferentes razas de yeguas en distintas latitudes (15°–22° N), usando para ello tanto animales vivos como material de rastro.^12,13 También se han evaluado los efectos de la exposición a fotoperiodo artificial en yeguas Pura Sangre Inglés, en las que se ha observado notorio acortamiento de la época anovulatoria en los casos en que se aplicó luz adicional, obteniendo rangos de concepción en febrero y marzo de hasta 53.5%.¹¹ Sin embargo, la respuesta de las yeguas criollas al fotoperiodo artificial podría ser diferente que las de las yeguas Pura Sangre Inglés, ya que Boeta et al.,⁶ encontraron que las yeguas criollas expuestas a fotoperiodo natural presentan mucho menos estacionalidad reproductiva que la encontrada por otros autores en yeguas Pura Sangre Inglés en la misma latitud.^11,13 Hasta el momento no se conoce si la estacionalidad reproductiva de las yeguas criollas mexicanas es susceptible de ser manipulada con fotoperiodo artificial, por lo que el objetivo del presente experimento fue evaluar el efecto de la exposición a fotoperiodo artificial sobre la longitud del periodo anovulatorio y la longitud del periodo de transición hacia la estación ovulatoria en yeguas criollas localizadas en Chalco, Estado de México (19° 9'N).

 

Material y métodos

El estudio se realizó en Chalco, Estado de México, México, latitud 19° 9'N, 2 203 msnm. Se utilizaron 22 yeguas vacías de raza criolla con edades variables (tres a 17 años). La alimentación consistió en heno de avena, alfalfa, concentrado y pastoreo en pasto verde. El agua se ofreció ad libitum. La condición corporal de las yeguas de ambos grupos al inicio del estudio oscilaba entre 5 y 6 (escala de 1 a 9) y al término del estudio estaba entre 7 y 8.

Las yeguas se dividieron aleatoriamente en dos grupos balanceados de acuerdo con la edad de los animales: Las yeguas del grupo testigo (n = 8) fueron alojadas en corrales con una pequeña área de sombra, estuvieron expuestas al fotoperiodo natural durante el estudio. El grupo experimental (n = 14) fue expuesto a un programa de luz artificial con el que se lograba un periodo diario de exposición a luz (natural + artificial) de 16 horas diarias desde el inicio del tratamiento (1 de diciembre) hasta el 15 de marzo. La aplicación del fotoperiodo artificial (16L:8D) se logró a través de 14 reflectores de 150 watts colocados en postes a una altura de 2.50 m, con los que se cubría un área de 568.8 m². Los reflectores estaban conectados a un sistema de encendido automático que se activaba a las 5:00 pm y se apagaba a las 11:00 pm.

Las yeguas fueron receladas con un garañón cada tercer día, para observar signos de estro. La actividad folicular fue controlada transrectalmente con un ultrasonido Aloka 210 con transductor lineal de 5 MHz una vez por semana, durante el mes de diciembre, y dos o tres veces por semana desde la primera semana de enero hasta la aparición del primer cuerpo lúteo. Los folículos se clasificaron en pequeños (< 15 mm), medianos (16–30 mm) y grandes (> 30 mm).⁶

Todas las yeguas fueron sangradas de la vena yugular (10 mL) por punción de la vena yugular una o dos veces por semana para evaluar la función ovárica.¹⁴ Las muestras sanguíneas se centrifugaron (1 000 g por 20 min) una hora después de su obtención. Se separó el suero y se mantuvo congelado a –20°C hasta el ensayo para la determinación de progesterona. Las concentraciones de progesterona se determinaron mediante radioinmunoensayo en fase sólida con un kit comercial,* en el laboratorio del Departamento de Reproducción de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México. Las diluciones utilizadas fueron 1:40 y la sensibilidad del ensayo fue de 0.02 ng/mL. El coeficiente de variación interensayos fue de 4.03% y 5.16%.

Cuando las concentraciones de progesterona fueron iguales o mayores a 1 ng/mL en por lo menos dos muestras sanguíneas consecutivas, se asumía la presencia de un cuerpo lúteo funcional formado como resultado de una ovulación.

El efecto del fotoperiodo artificial sobre el desarrollo folicular, la duración del periodo de transición y los días transcurridos desde el inicio del experimento hasta la ovulación fueron examinados mediante análisis de varianza.

 

Resultados

En la Figura 1 se resume la actividad ovárica y conductual de las yeguas del grupo testigo durante el periodo del estudio. Las barras de tono oscuro indican los periodos durante los cuales las yeguas mantenían actividad ovulatoria regular, caracterizada por periodos con concentraciones elevadas de progesterona, que indican la presencia de un cuerpo lúteo funcional, e interrumpidas por periodos de progesterona baja de no más de dos semanas de duración (compatible con la fase folicular del ciclo). Las barras de tono claro indican periodos de transición hacia la época ovulatoria durante los cuales se desarrollaban folículos de diámetro igual o mayor a 30 mm de diámetro, sin que se registraran concentraciones de progesterona indicativas de ovulación. Las "X" indican periodos de manifestación de signos de estro. Las flechas claras señalan la primera ovulación de la época ovulatoria, y las flechas oscuras indican otro tipo de ovulaciones.. Se observa que todas las yeguas del grupo testigo tuvieron un periodo anovulatorio de duración variable que se inició entre noviembre y enero, y concluyó entre abril y junio. El 87.5% de las yeguas (7/8) presentaron estros anovulatorios. En todos los animales tanto la primera ovulación de la época ovulatoria como las ovulaciones subsecuentes estuvieron acompañadas de signos de estro.

En la Figura 2 se presenta la información resumida de las yeguas del grupo experimental. La mayoría de las yeguas de este grupo presentaron su primera ovulación durante febrero. El 100% de las yeguas (14/14) presentaron estros sin ovulación, hubo presencia de folículos grandes que no llegaban a ovular. Sin embargo, dichos folículos persistentes se presentaron antes en el grupo experimental (diciembre a febrero) que en el grupo testigo (marzo a mayo).

En la Figura 3 se muestra la distribución de las yeguas del grupo testigo de acuerdo con el tamaño del folículo más grande observado en los ovarios cada mes. Durante enero, febrero y marzo solamente una o dos yeguas desarrollaron folículos grandes, y más de la mitad de las yeguas desarrollaron folículos pequeños. En marzo se produjo un súbito incremento en el porcentaje de yeguas que desarrollaron folículos grandes, y en abril todas menos una desarrollaron folículos grandes.

En la Figura 4 se muestra la distribución de las yeguas del grupo experimental. Se observa que a partir de enero aumentó el porcentaje de yeguas con folículos grandes, y durante febrero, marzo y abril la mayoría de las yeguas desarrollaron folículos grandes, de los cuales muchos ovularon.

En la Figura 5 se muestra el diámetro promedio del folículo más grande desarrollado en cada yegua durante cada semana. En el grupo testigo los folículos se mantuvieron, en promedio, alrededor de 15 mm de diámetro, aumentando a alrededor de 25 mm en marzo y abril, para llegar a 30 mm en mayo. En contraste, en el grupo experimental el diámetro promedio del folículo mayor aumentó en forma sostenida durante enero, llegando a casi 40 mm, para reducir posteriormente y mostrar un aparente patrón cíclico cada tres o cuatro semanas. Durante casi todo enero y febrero los diámetros promedio fueron significativamente mayores en el grupo experimental que en el grupo testigo (P < 0.05).

Como se muestra en el Cuadro 1, las yeguas del grupo experimental ovularon significativamente más pronto que las del grupo testigo (P < 0.05). No hubo diferencias entre grupos con respecto a la duración del intervalo entre el desarrollo del primer folículo grande y la ovulación. La longitud del periodo anovulatorio de cada yegua fue menor a 100 días en 25% de las yeguas del grupo testigo y en 79% de las yeguas expuestas al fotoperiodo artificial, siendo esta diferencia significativa (P < 0.05). Una yegua del grupo experimental nunca dejó de mostrar actividad ovulatoria cíclica.

Durante la etapa anovulatoria en la mayoría de las yeguas de los dos grupos se presentaron periodos en los que respondieron al recelado con uno o más signos de estro (espejeo, micción, vocalizaciones, interés frente al macho y lordosis positiva) a pesar de no tener folículos grandes. Estos estros anovulatorios se presentaban a intervalos irregulares con duración promedio de 12 días (Figuras 1 y 2).

En ambos grupos, durante la etapa de transición también se presentaron estros con un folículo de talla preovulatoria que, sin embargo, no ovulaban. En la mayoría de los casos la primera ovulación se presentó a partir de un folículo grande acompañado de signos de estro durante dos o más semanas antes de presentarse la ovulación.

En la Figura 6 se ilustra la distribución del reinicio de la actividad ovulatoria en ambos grupos. Como se observa en el grupo experimental, una yegua nunca dejó de ciclar. El resto de las yeguas que sí tuvieron periodo anovulatorio y las primeras ovulaciones comenzaron a ocurrir hasta la primera semana de febrero, cuando aquéllas llevaban nueve semanas expuestas al fotoperiodo artificial. Cinco semanas después, todas las yeguas del grupo habían tenido su primera ovulación. En contraparte, en el grupo testigo las primeras yeguas que ovularon lo hicieron hasta abril, cuando habían transcurrido 19 semanas desde el inicio del estudio, requiriéndose siete semanas más para que todas las yeguas del grupo testigo llegaran a su primera ovulación..

 

Discusión

El presente estudio fue realizado en un sitio (19°N) en el que la variación máxima en la longitud del fotoperiodo a través del año es de sólo dos horas,¹² varias investigaciones han sugerido que la estacionalidad reproductiva de la yegua puede reducirse en latitudes en que el cambio en la duración del día a lo largo del año no es muy marcado.¹⁵ Sin embargo, los resultados del presente estudio demuestran que las yeguas criollas localizadas a los 19°N mantienen un patrón de reproducción estacional regido por el fotoperiodo, el cual puede ser modificado por medio de su exposición a fotoperiodo artificial.

La mayoría de las yeguas del grupo testigo presentaron un patrón estacional muy similar al que se ha descrito en latitudes en las que la variación en la longitud del día a lo largo del año es más grande,^16–18 presentando un periodo anovulatorio de duración variable que ocurrió entre noviembre y mayo.

En el presente trabajo la exposición a un fotoperiodo de 16 horas luz y ocho horas de oscuridad (16L:8D) adelantó en promedio 49 días el inicio de la época ovulatoria, lo que es similar a lo encontrado en experimentos realizados en latitudes más elevadas (42 a 84 días).^9,10,17 La duración del periodo anovulatorio de las yeguas expuestas al fotoperiodo artificial en el presente trabajo (88.4 ± 5.8) indica que las yeguas respondieron en forma favorable, ya que no sólo fue significativamente menor que la duración del periodo anovulatorio de las yeguas testigo (137 ± 15 días), sino que fue más corto que el informado por otros autores utilizando el mismo programa de luz artificial (101 ± 2 días) (100 ± 1 días) (105 ± 3 días),^9,17,19 La buena respuesta permitió que la mayoría de las yeguas expuestas al fotoperiodo artificial comenzaran a ciclar durante febrero y marzo.

Algunos autores han indicado que el número exacto de horas luz en un programa de fotoperiodo artificial no es esencial para que las yeguas adelanten su actividad ovárica.^3,9,19 Tampoco es necesario que las yeguas sean expuestas a incrementos graduales de fotoperiodo artificial como los que ocurren en forma natural a partir del solsticio de invierno. Lo importante para obtener una respuesta es que la yegua perciba un incremento en la longitud del día con respecto al fotoperiodo natural al que estuvo expuesta antes de iniciar la exposición a fotoperiodo artificial y que esta exposición sea recibida durante la fase fotosensible del ritmo circadiano de las yeguas.^9,20

Antes de iniciar el presente experimento las yeguas estaban expuestas a un fotoperiodo natural de aproximadamente 11 horas de luz y 13 de oscuridad, por lo que la exposición al fotoperiodo artificial resultó en repentino incremento de aproximadamente cinco horas en la duración del periodo luminoso, el cual fue suficiente para acelerar el inicio de la época ovulatoria.

La duración del periodo de transición entre el inicio de la actividad folicular y la primera ovulación, fue ligeramente distinto entre los grupos experimental y el testigo (31 ± 2 y 38 ± 7 días, respectivamente), pero la diferencia no fue significativa (P < 0.05). La duración de este periodo es similar o menor al observado por otros autores, quienes han encontrado un periodo de longitud muy variable que puede durar desde 30 hasta 90 días.¹⁵

Las figuras 1 y 2 muestran que ambos grupos presentaron considerable variación individual, tanto en la duración del periodo anovulatorio como en la fecha de inicio del periodo ovulatorio. En el grupo expuesto a fotoperiodo artificial, a pesar de que la respuesta fue bastante similar en la mayoría de las yeguas (11 de las 14 tuvieron su primera ovulación en un periodo de cuatro semanas), se presentaron excepciones que variaron desde una yegua (E14) que no presentó periodo anovulatorio, hasta otra (E13) que presentó un retraso de dos meses con respecto a la mayoría de las yeguas. Estas diferencias han sido registradas por otros autores y pueden deberse, entre otras causas, a diferencias de edad, diferencias genéticas y diferencias genéticas, de edad y de estado corporal de los animales.^{2, 21,22}

La yegua E14 del grupo experimental mantuvo actividad ovulatoria regular durante todo el periodo de estudio (Figura 2). Se ha informado que la manipulación del fotoperiodo está acompañada por una proporción de yeguas que exhiben actividad reproductiva continua, predominantemente si son animales viejos, los cuales, al parecer, pueden responder tan rápidamente al fotoperiodo artificial que son estimulados antes de que dejen de ciclar a finales de diciembre o principios de enero, por lo que la estación ovulatoria simplemente se prolonga.^3,9,19,20 Sin embargo, el caso de la yegua E14 podría no deberse al tratamiento, ya que en el rancho en el que se llevó a cabo el estudio se ha encontrado que algunas yeguas mantienen actividad ovulatoria continua sin necesidad de tratamiento alguno.⁶

La yegua E13 no respondió a la exposición al fotoperiodo artificial, ya que su primera ovulación se presentó hacia mediados de abril, que corresponde al periodo en que las yeguas testigo comenzaron a ovular. No es posible señalar la causa de esta falta de respuesta, ya que se trataba de una yegua madura sin ninguna exposición anterior a fotoperiodo artificial, lo cual hace difícil pensar que se trate de un periodo fotorrefractario, como el que mencionan Nagy et al.³

En varios estudios realizados en diversos sitios se ha encontrado un incremento gradual de la actividad folicular antes de la primera ovulación del año de la yegua, que se manifiesta en incremento del diámetro folicular y en aumento en la frecuencia de presentación de folículos grandes.^{17, 21,23} Durante esta etapa los ovarios presentan oleadas de desarrollo folicular caracterizadas por una fase de crecimiento, mantenimiento y regresión de folículos dominantes anovulatorios, presentándose un promedio de 3.7 folículos dominantes anovulatorios mayores a 30 mm de diámetro, a intervalos promedio de 9.9 días,^24,25 lo que resulta en un periodo de transición de entre 30 y 40 días, como el encontrado en el presente estudio, tanto en las yeguas del grupo testigo como en las expuestas a fotoperiodo artificial.

Los resultados del presente trabajo sugieren que el efecto del fotoperiodo artificial consiste básicamente en adelantar el inicio de la etapa de desarrollo de folículos grandes, los cuales comenzaron a aparecer a finales de diciembre y principios de enero en el grupo experimental, mientras que en el grupo testigo aparecieron hasta marzo (figuras 1, 2, 3 y 4). En cambio, el intervalo que transcurrió desde la aparición del primer folículo grande hasta la primera ovulación (periodo de transición) fue similar en ambos grupos (Cuadro 1), lo que sugiere que todas las yeguas deben pasar por un periodo de transición caracterizado por la presencia de folículos grandes persistentes, y que la exposición al fotoperiodo artificial no elimina esta necesidad.

El efecto estimulatorio del fotoperiodo artificial sobre el desarrollo folicular fue muy bueno, ya que en la mayoría de las yeguas los folículos grandes comenzaron a aparecer en los ovarios entre la tercera y la quinta semanas de exposición al fotoperiodo artificial, mientras que en el grupo testigo se presentaron alrededor de ocho semanas después.

Sin embargo, en términos reproductivos prácticos el efecto se observa hasta que se produce la primera ovulación, lo que en el presente experimento ocurrió durante el tercer mes de exposición al fotoperiodo debido a que las yeguas estimuladas aún debían pasar por el periodo de transición. Este resultado sugiere que una posibilidad adicional de control artificial de la reproducción consistiría en combinar la exposición a fotoperiodo artificial con algún tratamiento que reduzca la duración del periodo de transición, como sería la aplicación de hormonas inductoras de la ovulación (GnRH o hCG).

Por otra parte, en todas las yeguas se presentó conducta estral durante el periodo anovulatorio, como lo informan estudios anteriores,^6,18 lo cual se debe a los bajos niveles de progesterona presentes durante el periodo anovulatorio, así como a la presencia estimulante del garañón.²⁶ La exposición al fotoperiodo artificial no modificó la ocurrencia o frecuencia de estros anovulatorios.

Los resultados del presente estudio sugieren que el modelo de fotoperiodo artificial de 16 horas luz y ocho horas de oscuridad, iniciado el 1 de diciembre, estimula óptimamente el desarrollo folicular y adelanta el tiempo de ovulación en yeguas anéstricas localizadas a 19° 9'N, sin afectar la duración del periodo de transición. Como resultado, la exposición a fotoperiodo artificial acorta la duración del periodo anovulatorio y adelanta la primera ovulación del año en yeguas criollas localizadas en latitudes relativamente cercanas al ecuador.

 

Agradecimientos

Este trabajo fue financiado con el proyecto PAPIME PE208306, de la Universidad Nacional Autónoma de México.

 

Referencias

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Nota

* Coat–A–Count® Progesterona, Diagnostic Product Corporation, Los Angeles, CA, Estados Unidos de América.