INTRODUCCIÓN

Los pastos marinos son un grupo de plantas fanerógamas marinas de origen polifilético (^{Littler & Littler, 2000}) que además de formar uno de los biotopos marinos más productivos del mundo, cumplen funciones importantes, en los ciclos biogeoquímicos de los ecosistemas (^{Marba et al., 2005}), y como estabilizadores de sedimento (^{James et al., 2019}). Además, dan refugio, protección y alimento a una gran diversidad de organismos marinos como invertebrados y peces (^{Gutiérrez-Aguirre et al., 2000}; ^{Orth et al., 2006}; ^{Martínez-Daranas et al., 2009}). En el Atlántico tropical las especies pioneras en estos ecosistemas marinos son Halodule wrightii Ascherson y Syringodium filiforme Kützing, las cuales dan pie al establecimiento de la especie dominante Thalassia testudinum Banks ex Köning (^{Gallegos et al., 1994}).

El sargazo ha arribado comúnmente de manera estacional a estas costas; sin embargo, a partir del 2011 los arribazones empezaron a ser masivos, con registros en 2015 de hasta 9726 m³ en promedio por mes (^{Rodríguez-Martínez et al., 2016}; ^{Van-Tussenbroek et al., 2017}) y para el 2019 había en el Mar Caribe y Golfo de México un volumen de más de 10 millones de toneladas de sargazo (^{Optical Oceanography Lab, 2019}). Se estima que estos eventos han incrementado la turbidez en el agua debido a la materia disuelta resultante del mismo sargazo y al exceso de nutrientes, lo cual ha afectado de distinta manera a las poblaciones de pastos marinos (^{Rodríguez-Martínez et al., 2016}), como el caso de las praderas de T. testudinum en el Caribe Colombiano, que ha sufrido un deterioro considerable (^{Albis-Salas, 2010}). Asimismo, el incremento de niveles de nitrógeno en la costa del Caribe Mexicano ha coincidido con el aumento de arribazones en la zona, por lo que los ecosistemas oligotróficos como los arrecifes coralinos, pueden verse afectados ante este aumento de nutrientes (^{Rodríguez-Martínez et al., 2016}). Las praderas marinas, son sensibles a las alteraciones en los parámetros ambientales y un aumento de nutrientes de manera rápida provoca un cambio en la extensión y composición de estas praderas (^{Mumby et al., 2014}). Por ello, se recomiendan monitoreos para estimar el estado del ecosistema, en los que se incluyan parámetros poblacionales que se han usado como indicadores de salud del ecosistema. Estos parámetros incluyen: cambios en la densidad, cobertura y altura del dosel (^{Riosmena-Rodríguez et al., 2014}).

Las praderas en áreas de influencia de los arribazones de sargazo alteraron principalmente sus coberturas, densidades, así como la composición comunitaria teniendo como una consecuencia la erosión de las playas adyacentes (^{Ávila-Mosqueda, 2021}).

Poco se sabe sobre el efecto de los arribazones de Sargassum en los ecosistemas costeros y cómo éste está afectando a las comunidades de pastos marinos y qué cambios pueden inducir en su composición y cobertura que puedan indicar el estado de salud en el ecosistema. Los parches de Syringodium filiforme, no solo han estado sustituyendo los parches de T. testudinum, que es la especie que suele ser dominante en la región (^{Gallegos et al., 1994}), sino que tienen un efecto en la aparentemente atípica elongación de la hoja de S. filiforme (obs pers.). Por lo que en el presente trabajo se determinó el porcentaje de cobertura y la variación morfométrica del pasto S. filiforme para evidenciar si están relacionados con la turbidez causada por la descomposición de los arribazones de sargazo, en la laguna arrecifal de la zona de El Castillo, Xcalak, Quintana Roo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: El presente trabajo se realizó en la laguna arrecifal de la zona de El Castillo, Xcalak, Quintana Roo, que pertenece al Área Natural Protegida: Parque Nacional Arrecifes de Xcalak. Las observaciones in situ se llevaron a cabo en El Castillo situado en la zona costera de la carretera Mahahual-Xcalak al sur del estado de Quintana Roo, en el sureste de México (18°37’36.3” N 87°43’49.7” O) (Fig. 1). A lo largo de la costa del puerto de Mahahual, y sobre la plataforma continental se ubica una barrera arrecifal discontinua, y piedras semisumergidas; el “canal” que se forma entre la línea de costa y la barrera arrecifal, tiene profundidades variables desde 0.5 hasta 200 metros (^{CONANP, 2004}).

Figura 1 Área de Estudio 

Los vientos de la costa del Caribe Mexicano están influenciados por los vientos alisios, y por vientos templados y fríos. Los frentes en invierno tienen una duración de 3 a 10 días y las temperaturas medias mensuales de la superficie del mar oscilan entre 25,1^◦C a 29,9^◦C. La corriente de Yucatán fluye hacia el norte a lo largo de la estrecha plataforma continental y durante la temporada de los vientos alisios, las aguas superficiales son transportadas al área del arrecife (^{Chávez et al., 2020}.

Los arribazones de sargazo que llegan a la costa del caribe mexicano no son intermitentes, sino que son continuas, inician entre marzo-abril y no deja de llegar hasta que inicia la temporada de Nortes conocidos como frentes fríos entre octubre-noviembre aproximadamente (^{Chávez et al., 2020}; ^{Arellano-Verdejo & Lazcano-Hernández, 2021}).

Colecta de muestras: El muestreo se realizó en septiembre de 2018, (mes que se considera como uno de los meses que tuvo mayor afluencia de sargazo, ^{Chávez et al., 2020}) y el sargazo se encontraba acumulado desde la zona de la playa hasta el interior del mar, formando una franja de sargazo flotante en la orilla del litoral de aproximadamente 20 m, generando capas de materia orgánica en descomposición en la orilla hasta de 30 cm de profundidad. (Fig. 2).

Figura 2 Zona de estudio con sargazo acumulado en la orilla de la costa y sargazo flotando 

Para el muestreo se colocaron cinco transectos consecutivos de 50 m, perpendiculares a la costa (Fig. 3) (desde los 18° 37.573’ N - 87° 43.778’ O hasta 18° 37.545’ N - 87° 43.634’ O). En cada transecto y en una adaptación de los métodos de ^{Braun-Blanquet (1979}) (0 = ausente; 0,1 = menos del 5% y cubierto por un solo individuo o brote corto; 1 = cobertura menor al 5%, con muchos individuos / brotes; 2 => 5 a 25% de cobertura; 3 => 25 a 50% de cobertura; 4 => 50 a 75% de cobertura; 5 => 75 a 100%), se estimó la cobertura de cuatro cuadrantes de 25 x 25 cm colocados alternadamente cada 10 m. Se tomaron muestras de dos cuadrantes por transecto (8 cuadrantes en total, ya que en el primer transecto no había vegetación), y en cada cuadrante se recolectaron 3 individuos de S. filiforme de diferentes tamaños, tomados al azar y colocados en bolsas Ziploc, para luego medir el largo y diámetro de la hoja. En cada cuadrante se midió el porcentaje de transparencia del agua con un disco Secchi.

Figura 3 Transectos de 50 m, consecutivos, perpendiculares a la playa con cuadrantes alternados cada diez metros 

Para el análisis de datos se hizo un análisis de Kruskal-Wallis para comparar entre las variables analizadas, con pruebas de intervalos múltiples y la prueba de (LSD) Fisher. Se hizo una regresión lineal simple para determinar el nivel de correlación entre la longitud de la hoja y la transparencia del agua, para cada uno de los puntos muestreados. Solo se tomaron en cuenta los transectos donde se presentaron valores. Para estos análisis se utilizó ^{Statgraphics 19 (2009)}™.

RESULTADOS

Debido a la acumulación de sargazo, los primeros 50 m presentaron visibilidad nula y sin flora o fauna aparente; cuanto más lejos de la costa y más cerca de la cresta, la visibilidad aumentaba. Desde el metro 50 al metro 100, se encontraron prados monoespecíficos de S. filiforme, con un valor de cobertura Braun-Blanquet de 3 (> 25 a 50%) y una transparencia de 40% (Fig. 4a). Las longitudes de hoja fueron superiores a 30 cm (Tabla 1). Desde el metro 100 en adelante, con una transparencia de 50% se observaron praderas de S. filiforme (cobertura de 25 a 50%) entremezclados con T. testidinum (< 5% de cobertura) (Fig. 4b). Conforme el muestreo se acercaba hacia la barrera arrecifal, la transparencia aumentó hasta el 95% y la presencia de T. testudinum, y su porcentaje de cobertura se incrementaron (50%) y la de S. filiforme disminuyó (Fig. 4c). En lo que corresponde a las dimensiones de las hojas de S. filiforme, a menor transparencia (40%) se registraron mayores longitudes, obteniendo una longitud máxima de 58.9 cm (Fig. 5) y un diámetro de 4 mm. Mientras que a mayor transparencia (95%) menores longitudes y diámetros, teniendo un mínimo de 8.5 cm de largo y 1.5 mm de diámetro (Tabla 1). Las longitudes de las hojas mostraron que había diferencias significativas entre transectos (Estadístico = 16.4811, Valor-P = 0.00243714 a intervalos de confianza del 95.0%) el análisis post hoc de Fisher LSD muestra que es significativo entre el transecto 5 y los transectos 2, 3 y 4 (Fig. 6), mas no así entre cuadrantes por transecto (Estadístico = 0.00575758 Valor-P = 0.939516 a intervalos de confianza del 95.0%).

Figura 4 Cobertura de pasto por porcentaje de transparencia. a) 40% b) 60% c) 95% 

Figura 5 Habito de Syringodium filiforme, espécimen de mayor tamaño que midió los 58.9 cm y 4 mm de diámetro 

Figura 6 Gráfico del análisis de medias entre la longitud de las hojas por transecto y el análisis post hoc de Fisher que indica significancia entre los transectos 

Se encontró una relación negativa directa entre la longitud de las hojas y la transparencia, con un coeficiente de correlación igual a -0.727623 y un valor-P de 0.0014, mostrando una relación estadísticamente significativa entre longitud y transparencia con un nivel de confianza del 95.0%. El estadístico R-Cuadrada indica que el modelo ajustado explica 52.9435% de la variabilidad en longitud; lo que indica que a menor transparencia mayores tallas (Fig. 7).

Figura 7 Correlación negativa directa entre el porcentaje de transparencia y la longitud de las hojas de S. filiforme 

DISCUSIÓN

Si bien las tasas de crecimiento de los pastos marinos son variables en una misma especie (^{Páez-Osuna & Osuna-Martínez, 2011}), la luz es un elemento fundamental para la fotosíntesis, por lo que su limitación puede provocar estrés en los diferentes organismos fotoautótrofos, que disminuyen su crecimiento, aumentan su mortalidad y limitan su distribución (^{Kenworthy & Fonseca, 1996}).

En la zona del Caribe mexicano, en condiciones normales, los pastos marinos dominantes son los de T. testudinum entremezcladas con S. filiforme (^{Van-Tussenbroek, 2011}). En este estudio se observó que los parches de S. filiforme, han estado sustituyendo los parches de T. testudinum cuando menos en el área estudiada y ya se ha registrado la presencia de pastizales monoespecíficos de S. filiforme, en condiciones de poca luz en el Caribe (^{Van-Tussenbroek et al., 2010}) y en los Cayos de Florida (^{Kenworthy & Schwarzschild, 1998}; ^{Fourqurean et al., 2019}).

En cuanto a las tallas de S. filiforme, las hojas pueden alcanzar valores de biomasa de 100 a 500 g de peso corporal por metro cuadrado y alturas de copa de 50 a 100 cm (^{Kenworthy & Schwarzschild, 1998}; ^{Schwarzschild et al., 2008}). En el estudio de ^{Schwarzschild et al. (2008)} se encontraron longitudes promedio de hoja en S. filiforme de 33.6 cm y una longitud máxima de aproximadamente 55 cm, bajo un porcentaje de irradiancia solar del 40%, porcentaje muy cercano al requerimiento mínimo de luz para la misma especie, que es del 24 al 37% según ^{Kenworthy & Fonseca (1996)}.

Para el Golfo de México y el Mar Caribe estas longitudes varían de 3.3 a 39.1 cm, dependiendo de las características específicas de cada región. Profundidades mayores a 20 m cerca de la costa y gran aporte de nutrientes proveniente de ríos, en particular el aporte de nitrógeno (^{Ferdie & Fourqurean, 2004}), parecen ser los factores favorables para el crecimiento óptimo de S. filiforme (^{Creed et al., 2004}). Sin embargo, en el presente trabajo, las condiciones de poca luz están relacionadas con la transparencia del agua y no con la profundidad ya que ésta no excede los 2 m de profundidad. La longitud máxima de la hoja de S. filiforme, en el presente estudio, es superior a los registros de ésta especie en la región del Golfo de México y el Mar Caribe, alcanzando hasta 58.9 cm. de longitud, cuando el promedio de lo registrado se encuentra en los 20.7 cm., lo que equivale a más del 50% en el límite superior citado (Tabla 2).

Los análisis muestran una diferencia significativa entre transectos, y una variación de la longitud a medida que se alejan de la zona de impacto del sargazo hacia una zona más transparente cerca del arrecife.

El análisis de correlación mostró una relación negativa directa entre la longitud de las hojas y la transparencia, por lo que se demuestra que a menor transparencia valores mayores de longitud del pasto S. filiforme y a medida que se incrementa la transparencia los valores de las tallas disminuyen y son desplazadas por parches de T. testudinum, por lo que se puede asumir que este crecimiento atípico puede deberse posiblemente para compensar el exceso de turbidez que se presentan en las zonas más cercanas a la costa donde se da la mayor presencia del sargazo.

Se ha visto que los arribazones de sargazo en el Caribe Mexicano han contribuido a la baja disponibilidad de luz y a un aumento de nitrógeno en los ecosistemas costeros (^{Rodriguez-Martinez et al., 2016}), condiciones que podrían favorecer la elongación de las hojas en S. filiforme (^{Schwarzschild et al., 2008}).

La tolerancia de S. filiforme a la baja disponibilidad de luz, junto con el desplazamiento de T. testudinum, podrían explicar las praderas monoespecíficas de S. filiforme en la laguna arrecifal del El Castillo; aunque todavía no hay estudios que indiquen el impacto que puede tener este cambio de dominancia de praderas, se sabe que alteraciones negativas en la estructura y cobertura de los pastos marinos, provocan una baja calidad del agua, alteración del flujo de materia orgánica y del ciclo de nutrientes, lo que conlleva consecuencias negativas tales como una baja protección costera y un posible colapso de recursos pesqueros (^{Bach et al., 1986}; ^{De Jonge & De Jonge, 1992}).

Aunque se sabe que el aumento de nutrientes, específicamente nitrógeno, favorece el crecimiento de S. filiforme (^{Creed et al., 2004}), no se tienen suficientes datos que respalden esta aseveración y se sugiere, en futuros trabajos, medir los niveles de nutrientes en la columna de agua y en su tejido, para poder determinar si el exceso de nutrientes también es un factor implicado en la atípica elongación de las hojas.