INTRODUCCIÓN

Los macroinvertebrados de los ecosistemas acuáticos representan una importante fuente de energía en forma de biomasa que está disponible para ser asimilada por organismos asociados directa o indirectamente a tales ecosistemas (^{Sabo et al., 2002}). La estimación de la biomasa en los insectos acuáticos permite evaluar procesos biológicos relacionados con la masa en pie, con su funcionalidad y con la dinámica poblacional; estos procesos incluyen aspectos como la producción secundaria, las tasas de crecimiento, las historias de vida y las interacciones tróficas entre grupos funcionales (^{Benke, 1996}; ^{Gualdoni et al., 2013}). Dichos atributos son una herramienta muy importante para valorar la ecología los ecosistemas fluviales.

Conocer la biomasa de los insectos acuáticos es un desafío debido a que son animales muy pequeños y abundantes, por lo que la determinación de su peso es demorada y costosa (^{Brito et al., 2015}). Idealmente, las mediciones de biomasa se deben realizar a nivel de especie y en zonas con condiciones ambientales similares (^Cressa,1986; ^{Gualdoni et al., 2013}; ^{Martins et al., 2014}). Se han desarrollado diferentes métodos para calcular la biomasa de estos organismos, de los cuales la determinación de las relaciones matemáticas entre las dimensiones corporales y el peso seco de los individuos es el más utilizado (^{Smock, 1980}; ^{Benke, 1996}, ^{Benke et al., 1999}; ^{Burgherr & Meyer, 1997}; ^{Muñoz et al., 2009}), debido a que permite ahorrar tiempo, dinero y esfuerzo.

Los plecópteros son comparativamente muy abundantes dentro de los insectos acuáticos (^{Merritt et al., 2008}), hecho que ha sido confirmado en algunos ríos de la Sierra Nevada de Santa Marta (^{Rodríguez-Barrios et al., 2011}; ^{Barragán et al., 2016}; ^{Granados-Martínez et al., 2016}). Actualmente no se dispone de una adecuada resolución taxonómica de las ninfas de este grupo (^{Zúñiga, 2010}), lo cual contribuye el hecho de que las ninfas de diferentes especies son muy parecidas morfológicamente (^{Hynes, 1976}; ^{Stark et al., 2009}; ^{Tierno de Figueroa & López-Rodríguez, 2015}). En algunos estudios sobre plecópteros se ha visto que es posible realizar la identificación a través de la morfometría de los individuos (^{Gamboa & Arrivillaga, 2010}); esta herramienta puede ser de gran utilidad en investigaciones ecológicas y de conservación.

En muchos trabajos realizados en el trópico se ha estimado la biomasa de los invertebrados acuáticos y algunas dimensiones tales como la longitud total o el ancho de la cápsula cefálica, así como sus relaciones con el peso seco (^{López et al., 1996}; ^{Becker et al., 2009}; ^{Gualdoni et al., 2013}; ^{Martins et al., 2014}; ^{Rivera-Usme et al., 2014}; ^{Brito et al., 2015}). La estimación de las funciones lineales se ha valorado en organismos inmaduros de varios invertebrados acuáticos como Phylloicus sp., Helobdella, Triplectides egleri (Sattler, 1963), Chaoborus sp. y Corydalus spp. (^{López et al., 1996}; ^{Cressa, 1999}; ^{Becker et al., 2009}; ^{Gualdoni et al., 2013}; ^{Rivera-Usme et al., 2014}; ^{Brito et al., 2015}). Sin embargo, para las especies del género Anacroneuria de ríos tropicales aún no se han propuesto funciones que permitan estimar la biomasa de sus poblaciones a partir de las dimensiones corporales, hecho que facilitaría las estimaciones de los flujos de energía en las redes tróficas e identificar taxones con alta importancia ecológica. Por lo anterior, en este estudio se buscó determinar las ecuaciones que explican mejor la relación entre algunas dimensiones del cuerpo (longitud total y ancho de la cabeza) y el peso seco en ninfas de Anacroneuria marta^{Zúñiga & Stark, 2002} y Anacroneuria caraca Stark, 1995 en el río Gaira, en la Sierra Nevada de Santa Marta.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las larvas de A. caraca y A. marta se recolectaron entre octubre de 2014 y marzo del 2015, en el río Gaira, a 900 msnm (11°07’44.2” N y 74°05’35.8” W) en el sector noroccidental de la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. El sitio de colecta presentó una alta variedad de microhábitats, con zonas de rápidos, remansos y pozos que facilitan el establecimiento de los macroinvertabrados acuáticos (^{Tamaris-Turizo et al., 2007}). Las ninfas de Anacroneuria se capturaron sobre fondos de grava con una red Surber (área de 0.09 m² y ojo de malla de 250 µm), la cual se utilizó hasta completar un área total de 0.54 m². Los organismos se preservaron en etanol al 90%. En el laboratorio se separaron las ninfas de cada especie teniendo en cuenta las descripciones de ^{Stark (1995)} y ^{Zúñiga et al. (2007)}.

Se seleccionaron cuarenta ejemplares de cada especie, que se categorizaron con base en sus métricas. Los individuos seleccionados se encontraban completos y sin daños en su cuerpo. A cada ninfa se le midió la longitud total del cuerpo (LT), el ancho de la cabeza (AC), el ancho del pronoto (AP), la distancia entre los ocelos (DEO), la distancia entre los ojos (DEOJ), la longitud del abdomen (LA), la longitud del fémur anterior derecho (LF) y la longitud de la tibia de la pata anterior derecha (Lt). Para identificar el orden de las tibias y fémures de los organismos, se definió como 1 a la extremidad anterior, 2 a la media y 3 a la posterior (ej. Lt1: Longitud de la tibia de la pata anterior derecha). Las mediciones se realizaron con el Software Zen Blue, a través de una cámara fotográfica AxioCam ERc5s acoplada a un estereoscopio Nikon SMZ 745T. Los insectos se colocaron individualmente en láminas de aluminio previamente pesadas, se secaron en una estufa MLW a 60°C por 24 horas hasta obtener peso seco constante y se pesaron en una balanza analítica Mettler Toledo (precisión ± 0.01 mg).

Debido a que las ninfas juveniles son difíciles de separar por los caracteres morfológicos, se realizó un análisis discriminante utilizando las métricas descritas anteriormente, para confirmar si la identificación realizada a partir de las descripciones coincidió con las relaciones entre las medidas morfométricas. Previamente, mediante el uso de percentiles, los organismos se clasificaron de acuerdo con la longitud del cuerpo en tres clases de tamaño (entre 3 y 6.9 mm, entre 7 y 9 mm y entre 9 y 14 mm) para evitar sesgos atribuibles a las tallas. Las variables morfológicas se dividieron por la LT para estandarizarlas. Las posibles diferencias entre las métricas de las dos especies se analizaron por medio de comparaciones para dos muestras independientes; en los casos en que se cumplió el requisito de distribución normal se aplicó la prurba t de Student; en el caso contrario se empleó la prueba U de Mann-Whitney (^{Guisande et al., 2014}). La relación entre la LT o el ancho de la cápsula cefálica (AC) y el peso seco de las dos especies se determinó mediante regresiones lineales simples. Los análisis se hicieron con el paquete estadístico StatR en RWizard v. Beta 1.0 (^{Guisande et al., 2014}).

RESULTADOS

Se utilizaron en total 79 organismos cuyas medidas estuvieron entre 2.8 mm y 10.65 mm de LT y entre 0.75 y 2.63 mm de AC. El peso seco osciló entre 0.13 y 6.81 mg y fue la métrica con el mayor coeficiente de variación (Tabla 1). El análisis discriminante detectó diferencias significativas (p<0.05) entre las métricas de las dos especies de acuerdo a los intervalos de tallas (Fig. 1). De esta manera, en los organismos con tallas entre 3 y 6,9 mm las variables morfométricas (DEOJ, AP, AC, LA, LF1, Lt1, LF2, Lt2, LF3, Lt3) tuvieron un 91.6% de coincidencias; para las tallas entre 7 y 9 mm, hubo un 78.6% de casos correctamente identificados para las mismas variables; en las tallas entre 9 y 14 mm las concurrencias de las variables DEO y Lt3 fueron del 94.7%.

Figuras 1a-c Análisis discriminante de Anacroneuria marta y Anacroneuria caraca en tres clases de tallas. a) Clase de talla 1 (3 a 6.9 mm), con un 91.57% de casos correctamente identificados, N= 178; b) Clase de talla 2 (7 a 9 mm), con un 78.57% de casos correctamente identificados, N= 112; c) Clase de talla 3 (9 a 14 mm), con un 93.67% de casos correctamente identificados N=79. 

Los modelos potencial y exponencial, usados para estimar la biomasa de ambas especies de Anacroneuria, tuvieron alta significancia estadística (p< 0.001). La función que mejor se ajustó a la relación entre las variables, tanto de la LT y como del AC con el peso seco, fue la potencial (Tabla 2). Las dos variables fueron buenas predictoras para estimar la biomasa de A. marta y A. caraca. En consecuencia, la siguiente ecuación, correspondiente al modelo potencial, puede utilizarse para hallar el peso seco de estos organismos a partir de las dimensiones corporales:

Dónde: “a” y “b” son constantes, “y” es el peso seco y “x” es la longitud total o el ancho de cabeza.

A pesar de que todas las relaciones entre las dimensiones corporales y la biomasa fueron altamente significativas, el mejor ajuste en A. marta fue para el AC y en A. caraca fue para la LT. Estas funciones explicaron el 86% y el 95% de la variación en la biomasa de cada especie, respectivamente (Tabla 2). El coeficiente de variación (CV) del peso seco para ambas especies fue alto (A. marta: 88.82%; A. caraca: 58.34%). Los CV de la LT y del AC fueron menores para A. caraca (Tabla 1). La Figura 2 muestra el ajuste de la regresión lineal entre las dimensiones corporales y el peso seco en las dos especies.

Figuras 2a-d Regresiones entre dimensiones del cuerpo (mm) y el peso seco (mg) en escala logarítmica, de ninfas de Anacromeuria del río Gaira. a-b) Anacroneuria marta; c-d) Anacroneuria caraca. Longitud Total (LT). Ancho de la cabeza (AC). Peso seco (Psc). 

DISCUSIÓN

En este trabajo se pudieron diferenciar dos especies del género Anacroneuria usando medidas morfométricas de varias partes del cuerpo. De ellas, A. caraca tuvo una talla promedio mayor que A. marta. Las medidas corporales estuvieron consistentemente relacionadas con los pesos secos promedio de cada especie. Además, se presentan por primera vez para Colombia ecuaciones para estimar la biomasa (en forma de pesos seco) a partir de las métricas de la LT y del AC en las dos especies de plecópteros estudiadas.

En nuestro trabajo, la constante “b” en los modelos potenciales para ambas especies fue cercana a tres, lo cual indica que para las especies de Anacroneuria del río Gaira, la biomasa depende más del volumen del cuerpo que del área corporal. Esto coincide con los resultados de ^{Cressa (1999)}, quien encontró que en varios grupos de insectos acuáticos el valor de la constante “b” en los modelos potenciales tiende siempre al valor tres. ^{Engelmann (1961)} propuso con anterioridad la influencia del volumen en los insectos provoca valores de “b” próximos a este mismo valor. Este patrón ha sido comprobado ampliamente en estudios donde las variables morfológicas se explican perfectamente cuando la pendiente “b” en el modelo potencial tiene este valor. (^{Becker et al., 2009}; ^{Miserendino, 2001}; ^{Stoffels et al., 2003}; ^{Giustini et al., 2008}).

Los estudios de relación talla-peso en otros taxones de invertebrados acuáticos continentales, como los Trichoptera, han permitido definir que el modelo potencial es el que mejor predice dichas relaciones y que la LT es la mejor métrica para estimar la biomasa (^{Becker et al., 2009}; ^{Brito et al., 2015}). ^{Johnston & Cunjak (1999)} argumentan que la longitud total del cuerpo en los estados larvales y ninfales de los insectos acuáticos hemimetábolos es una buena medida del crecimiento, porque el cuerpo no se ha esclerotizado y los individuos pueden seguir creciendo en cada muda. Sin embargo, en otros estudios, como el de ^{Cressa (1999)}, en el que se estimó el peso seco de las especies de una comunidad bentónica en un río tropical de Venezuela, se ha optado por estimar la masa de los individuos a través del ancho de la cabeza, debido precisamente a que, al ser una estructura esclerotizada, tiende a estar menos afectada por la manipulación de las muestras. Este último autor encontró que los ajustes de correlación basados en la LT y en el AC fueron altos en todos los taxones, incluyendo al género Anacroneuria. Dicho resultado concuerda con lo determinado en este estudio, en el que ambas medidas corporales (LT y AC) fueron buenos predictores del peso seco en las dos especies de Anacroneuria.

En el presente estudio se tuvieron en cuenta individuos de todas las tallas (pequeñas a grandes), lo cual permitió aproximarse con mayor certeza al crecimiento corporal de A.marta y A.caraca. La amplitud de tallas también otorga una alta validez a los resultados obtenidos, ya que las funciones son productos de un amplio intervalo de distribución de las tallas de dichas especies. Es importante tener en cuenta que se han documentado variaciones estacionales en las relaciones talla-peso en algunas especies de plecópteros del Japón (^{Genkai-Kato & Miyasaka, 2007}), posiblemente porque los ríos de esa región están sometidos a cambios estacionales de temperatura muy marcados. Sin embargo, para el caso del río Gaira su condición tropical implica temperaturas menos variables entre épocas climáticas (16.7 - 19.5°C) (^{Tamaris-Turizo, 2009}), de manera que con cualquiera de los modelos exponenciales o potenciales expuestos en nuestro estudio se puede estimar la biomasa de las especies consideradas, dado que el ajuste fue mayor al 75%. Es posible entonces utilizar una o las dos medidas del cuerpo (AC, LT); no obstante, sugerimos que la estimación de la biomasa en estas especies se haga con los modelos potenciales, que tuvieron en general un mejor ajuste. Por otra parte, utilizar el AC tiene la ventaja de que no se requiere disponer de los ejemplares completos, lo cual permite incluir en las estimaciones organismos fragmentados o maltratados (^{Benke et al., 1999}). De esta manera, las ecuaciones obtenidas permitirán hacer acercamientos más rápidos y confiables a las biomasas de estos plecópteros en ríos de la Sierra Nevada de Santa Marta, en comparación con las formulaciones disponibles en la literatura de otras regiones latitudinales del mundo.