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Hidrobiológica

versão impressa ISSN 0188-8897

Hidrobiológica vol.28 no.2 México Mai./Ago. 2018  Epub 25-Fev-2020

https://doi.org/10.24275/uam/izt/dcbs/hidro/2018v28n2/tintos 

Artículos

El uso de hongos macroscópicos como inmunoestimulantes en peces teleósteos: estado del arte al 2018

The use of macroscopic fungi as immunostimulants in fish: state of the art in 2018

Luis Eduardo Ruiz-González1 

Oscar Basilio Del Rio-Zaragoza2 

Adrián Tintos-Gómez3  * 

Mónica Hernández-Rodríguez4 

Laura Guzmán-Dávalos5 

Daniel Badillo Zapata1 

Fernando Vega-Villasante1 

1Laboratorio de Calidad de Agua y Acuicultura Experimental, Departamento de Ciencias Biológicas, Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara. Av. Universidad de Guadalajara núm. 203, delegación Ixtapa, Puerto Vallarta, Jalisco, 48280, México

2Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California. Carretera Tijuana-Ensenada km 107, Ensenada, Baja California, 22860. México

3Facultad de Ciencias Marinas, Universidad de Colima. Carretera Manzanillo-Barra de Navidad km 19.5, El Naranjo, Manzanillo, Colima, 28060. México

4Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada. carretera Tijuana-Ensenada, No. 3918 Zona Playitas, Ensenada, Baja California, 22860. México

5Departamento de Botánica y Zoología, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara. Camino Ramón Padilla Sánchez No. 2100 Nextipac, Zapopan, Jalisco, 44600. México


Resumen

Antecedentes:

Actualmente se utilizan diferentes métodos para la prevención y control de enfermedades en la acuicultura. La profilaxis con inmunoestimulantes a partir de hongos macroscópicos proporciona protección ante enfermedades y aumenta la resistencia a parásitos. En este contexto, los hongos Basidiomycota podrían tener un alto potencial para su uso acuícola, ya que contienen diferentes compuestos, como proteínas fúngicas, polisacáridos, terpenoides, vitaminas y minerales, que podrían tener un efecto inmunoestimulante.

Objetivos:

Analizar la información existente relativa a las especies de hongos macroscópicos que han sido evaluadas como inmunoestimulantes en el cultivo de peces teleósteos y también la de aquéllos que no han sido probados en peces pero que han mostrado resultados positivos en la respuesta inmune en otros organismos.

Métodos:

Se reunió, expuso y comparó la literatura experimental, científica y teórica relacionada con el efecto inmunoestimulante de los hongos macroscópicos en el cultivo de teleósteos así como la relativa a hongos cuyo efecto estimulante ha sido positivo en otros organismos.

Resultados:

Actualmente se han comprobado las propiedades inmunoestimulantes de más de 50 especies de hongos macroscópicos. No obstante, en 17 investigaciones publicadas durante los últimos años sólo se ha evaluado el efecto sobre la respuesta inmune de nueve especies de peces ante ocho especies de hongos: Ganoderma, Inonotus, Lentinula, Pleurotus, Phellinus y Trametes. De dichas publicaciones, siete consisten en la evaluación de glucanos purificados, seis de extractos crudos o alcohólicos, dos de basidiomas pulverizados y uno de un subproducto de hongo fermentado.

Conclusiones:

Debido a la escasa información existente sobre el efecto inmunoestimulante de macromicetes en peces, es preciso llevar a cabo más investigaciones que aborden su potencial en otras especies, que se estudie su cultivo y su correcta determinación, y se realicen pruebas in vitro e in vivo, tanto del organismo modelo como de organismos blanco, para confirmar sus efectos sobre el sistema inmune.

Palabras clave: hongos; inmunoestimulantes; macromicetes; peces; teleósteos

Abstract

Background:

Different methods are currently used for the prevention and control of diseases in aquaculture. Prophylaxis with immunostimulants from microscopic fungi provides protection against diseases and increases resistance to parasites. In this context, Basidiomycota fungi could have high potential for use in aquaculture because they contain different compounds, such as fungal proteins, polysaccharides, terpenoids, vitamins, and minerals, which could work as immunostimulants.

Goals:

Collect and disseminate the information on species of macroscopic fungi that have been used as immu nostimulants in the farming of teleost fish and the fungi that have not been tested in fish but have shown positive results in other organisms.

Methods:

We gather, discuss and compare the experimental, scientific and theoretical literature related to the immunostimulant effect of macroscopic fungi in the cultivation of teleosts, as well as fungi whose stimulating effect has been positive in other organisms.

Results:

We evaluated more than 50 species of fungi with immunostimulating properties. Nevertheless, in recent years, the effects of only eight species of macromycetes, belonging to the genera Ganoderma, Inonotus, Lentinula, Pleurotus, and Trametes, have been evaluated in 17 published papers regarding the immune response of nine species of fish. Seven of these papers are about isolated glucans, six about crude and alcoholic extracts, two about pulverized basidiomata, and one about a mushroom fermented by-product.

Conclusions:

Due to the limited information on the immunostimulating effect of macromycetes on fish, more research is needed regarding other fungi species with immunostimulant properties, the correct determination of fungi species, their culture, and in vivo and in vitro tests that confirm their immune system effects on the model organism and target organism.

Keywords: fish; fungi; immunostimulants; macromycetes; teleost

Introducción

En el medio natural los peces utilizan diferentes estrategias para prevenir o controlar la aparición de enfermedades provocadas ya sea por un agente microbiológico o por parásitos. Estas estrategias consisten en modificar su entorno, al trasladarse a áreas en las que encuentran variaciones en la salinidad, temperatura y cantidad de oxígeno (Roberts, 1983). Por otro lado, el cultivo de peces se realiza en sistemas intensivos y semiintensivos, los cuales constan de espacios cerrados y sistemas controlados, cuya finalidad es aumentar la productividad por unidad de espacio. Lo anterior propicia un entorno fisiológico desfavorable que aumenta la receptividad de infecciones y, por lo tanto, favorece la aparición de enfermedades (Sakai, 1999; Vazquéz-Piñeros et al., 2012).

En acuicultura, en general, se utilizan diferentes medidas para el control y la prevención de enfermedades en los cultivos de peces: quimioterapia, vacunación y uso de inmunoestimulantes. No obstante, el uso de los tratamientos quimioterapéuticos se ha dificultado, debido a la capacidad de las bacterias de generar resistencia a los antibióticos, los cuales pueden prevalecer en el entorno (Sakai, 1999), y originar problemas ambientales por la acumulación de sustancias en el medio (Anderson, 1992).

Con respecto a las vacunas y los inmunoestimulantes, ambos se utilizan como medida de prevención, pero son las primeras las más utilizadas, a pesar de que por lo regular no ofrecen protección contra infecciones virales (Sakai, 1999). En el caso de los inmunoestimulantes, Bricknell y Dalmo (2005) los definen como “un compuesto natural que modula el sistema inmunitario mediante el aumento de la resistencia del huésped frente a enfermedades que en la mayoría de circunstancias son causadas por patógenos”. Por lo tanto, los inmunoestimulantes tienen gran potencial para ser utilizados como método profiláctico contra enfermedades en el cultivo de peces (Raa, 2000; Bricknell & Dalmo, 2005; Vázquez-Piñeros et al., 2012), ya que su uso ofrece múltiples beneficios, como reducir la mortalidad debida a infecciones por patógenos oportunistas y aumentar la eficacia de vacunas que favorecen la supervivencia en peces juveniles (Raa, 2000). El modo de acción de los inmunoestimulantes consiste en la activación del sistema inmune no específico, que es la primera línea de defensa contra patógenos presente en peces sujetos a condiciones de estrés, ya que logra revertir los estados inmunosupresivos (Anderson, 1992; Sakai, 1999) debido al incremento de respuestas celulares y humorales que inducen efectos de protección contra enfermedades (Bricknell & Dalmo, 2005). Por lo anterior, los inmunoestimulantes se consideran de especial interés para la acuicultura (Krishnamoorthy & Ramasubramanian, 2014).

Los inmunoestimulantes pueden provenir de diferentes fuentes, como agentes químicos, componentes bacterianos, extractos animales, extractos vegetales, factores nutricionales, citoquinas, levaduras y hongos con micelio (Sakai, 1999; Raa, 2000). Aquéllos provenientes de productos naturales son de especial interés, puesto que además tienen un impacto positivo en el ambiente debido a su biodegradabilidad (Yin et al., 2009).

En esta revisión se muestra la información correspondiente a las especies de hongos macroscópicos que han sido evaluadas como inmunoestimulantes en el cultivo de peces teleósteos y también la de aquellos hongos que no han sido probados en peces, pero que han mostrado resultados positivos en la respuesta inmune de otros organismos.

Inmunoestimulantes usados en peces

Existe una amplia gama de compuestos utilizados como inmunoestimulantes en peces. Sakai (1999) los clasifica en: compuestos químicos (v. gr. levamisol), derivados de bacterias (v. gr. peptidoglucano), polisacáridos (v. gr. quitina, quitosano, lentinina), extractos de plantas y animales, factores nutricionales (v. gr. vitaminas C y E) y hormonas (v. gr. lactoferrina, interferón). En años recientes se han llevado a cabo estudios que involucran el efecto de compuestos diversos, sintéticos o de origen natural, sobre la respuesta inmune de peces teleósteos.

Tan solo en trabajos respecto al uso de extractos de plantas en la acuicultura, Reverter et al. (2014) encontraron en su revisión más de 115 investigaciones entre 1996 y 2014, y concluyeron que los extractos de plantas tienen un gran potencial como quimioterapéuticos en la acuicultura de peces. En cuanto a su efecto inmunoestimulante, durante los últimos años (a partir de 2006) se han realizado investigaciones en las que se involucra el efecto de diversas fuentes de origen vegetal. Entre ellas está la de Watanuki et al. (2006), en donde demostraron que la dieta de carpa Cyprinus carpio (Linnaeus, 1758) con Spirulina platensis (Gomont) Geitler incrementa la actividad fagocítica y la producción de anión superóxido por células fagocíticas; además, aumenta la resistencia contra infecciones bacterianas por Aeromonas hydrophila (Chester, 1901). Abasali y Mohamad (2010) demostraron que los extractos provenientes de cuatro especies de plantas (Cinnamomum zeylanicum Blume, Juglans regia L., Mentha piperita L., Ocimun basilicum L.), cuando se incluyeron en la dieta de Cyprinus carpio, tuvieron un alto potencial como inmunoestimulantes al provocar un incremento en la supervivencia de una infección por A. hydrophila. Bilen et al. (2013) evaluaron el efecto de incluir extractos de la planta Cotinus coggygria Scop. en la dieta de Cyprinus carpio sobre la resistencia a Vibrio anguillarum (Bergman, 1909). Los resultados muestran que los extractos tienen un efecto positivo en la estimulación del sistema inmune y, por lo tanto, un aumento de la resistencia al patógeno mencionado. De igual forma, Kumar et al. (2015) encontraron que la planta Mikania cordata (Burm. f.) B. L. Rob., pulverizada y administrada en la dieta como ingrediente, incrementa los niveles de estallido respiratorio de la carpa Catla catla (Hamilton, 1822) y, por consiguiente, la resistencia a la infección por Aphanomyces invadans Willoughby.

Por otra parte, Tewary y Patra (2008) observaron que al suministrar cantidades elevadas de vitamina C se aprecia un efecto en los parámetros de respuesta inmune no específica (actividad fagocítica y estallido respiratorio) y un aumento de la resistencia de Labeo rohita (Hamilton, 1822) a Aeromononas hydrophila. Asimismo, Guimarães et al. (2014) mencionan que si bien la vitamina A tiene la capacidad de modificar los parámetros hematológicos, no ofrece un incremento en la resistencia de Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) frente a Streptococcus iniae (Pier, 1976).

El quitosano es otro de los compuestos de interés para su uso como inmuoestimulante. Lin et al. (2012) evaluaron su efecto sobre la carpa Koi, Cyprinus carpio var. haematopterus (Martens, 1876), y encontraron que tiene un efecto positivo en la respuesta inmune y en la resistencia a Aeromonas veronii. Este resultado es similar a lo reportado por Krishnamoorthy y Ramasubramanian (2014), quienes analizaron el efecto del quitosano adicionado a la dieta de C. carpio var. Haematopterus y concluyen que el quitosano tiene la capacidad de mejorar el estado inmune y el crecimiento de C. carpio var. haematopterus en cultivos acuícolas.

Uno de los inmunoestimulantes más utilizados en la acuicultura es el hongo levaduriforme Saccharomyces cerevisiae Meyen ex E. C. Hansen, ya sea que se incluya de forma directa, como ingrediente en el alimento o a partir de productos derivados de su extracto. La aplicación de esta levadura ha demostrado ser una herramienta de gran utilidad para mejorar el mecanismo de defensa innato de los peces (El-Boshy et al., 2010; Del Rio-Zaragoza et al., 2011; Lin et al., 2011).

Como se puede ver, debido a sus propiedades antitumorales, antioxidantes, antibióticas y antidiabéticas (Wasser, 2011), el interés en el estudio de los hongos se ha incrementado en los últimos años. Además existen registros de que los hongos macroscópicos añadidos a las dietas pueden actuar como inmunoestimulantes y mejorar la resistencia de los peces ante las enfermedades (Yin et al., 2008). Lo anterior se debe a que todos los hongos contienen una amplia gama de compuestos, entre los que sobresalen aquéllos con propiedades inmunomoduladoras tales como lectinas, polisacáridos, proteínas y terpenoides (El-Enshasy & Hatti-Kaul, 2013), sin importar si provienen de recolectas de los cuerpos fructíferos del medio natural o cultivados, o bien de cultivos de micelio (Wasser, 2002). En cuanto a los polisacáridos, éstos se encuentran en forma de glucanos con diferentes tipos de enlaces, tales como β-glucanos (1 → 3), (1 → 6) y -α-glucanos (1 → 3). De ellos, el β-glucano (1 → 3) se asocia a una mayor actividad inmunoestimulante (Wasser, 2002).

Además, los hongos contienen una amplia variedad de vitaminas y minerales. Dentro de las primeras se puede encontrar vitamina C, B1 (tiamina), B2 (riboflavina), ácido fólico, ácido pantoténico y niacina, y dentro de los segundos puede hallarse Ca, Cr, Cu, Fe, K, Na, P y Zn (Çaglarlrmak et al., 2002; Sadler, 2003). Entre éstos, algunos como la vitamina C o el Cu y Zn se han asociado al incremento en la respuesta inmune (Rondón-Barragán, 2004).

Con base en lo anterior, se puede afirmar que los hongos macroscópicos tienen un alto potencial para su uso en la acuicultura, ya que además de contener compuestos que pueden aportar efectos positivos, tanto en la respuesta inmune como en el crecimiento, permiten reducir costos al prescindir del uso de sustancias altamente purificadas (Yin et al., 2008).

Hongos macroscópicos con uso potencial como inmunoestimulantes en la acuicultura de peces teleósteos

El-Enshasy y Hatti-Kaul (2013) indican que en más de 50 especies de hongos se ha comprobado la presencia de propiedades inmunomoduladoras, de las cuales, de acuerdo con los criterios de estos autores, los 10 más estudiados son Agaricus subrufescens Peck, Cordyceps sinensis (Berk.) Sacc., Ganoderma lucidum, Grifola frondosa (Dicks.) Gray, Hericium erinaceus (Bull.) Pers., Inonotus obliquus, Lentinula edodes, Pleurotus ostreatus, Trametes versicolor y Wolfiporia cocos (Peck) Ginns. De la lista anterior, sólo se ha estudiado el efecto de Ganoderma lucidum y L. edodes sobre el sistema inmune de los peces. En el total de especies que se citan en el trabajo de El-Enshasy y Hatti-Kaul (2013), no se incluye a Pleurotus florida y P. eryngii, a pesar de que P. florida ha demostrado contener polisacáridos que mejoran la respuesta inmune mediante la activación de los macrófagos (Dey et al., 2010; Ghazanfari et al., 2010). Por su parte, P. eryngii estimula el sistema inmune y proporciona un efecto antitumoral (Jeong et al., 2010). Otro macromicete con potencial es Ganoderma curtisii (Berk.) Murrill, pues contiene triterpenoides que activan la producción de óxido nítrico (Jiao et al., 2016) y además es considerado como una fuente de gran cantidad de antioxidantes naturales (Huerta et al., 2016).

Además de los macromicetes mencionados en el trabajo de El-Enshasy y Hatti-Kaul (2013), en la Tabla 1 se muestran los que tienen un alto potencial de uso en la acuicultura por su énfasis en la mejora de la respuesta inmune. Lo anterior debido a que han presentado efectos positivos sobre la proliferación de citoquinas y diversos leucocitos, mejora de la actividad fagocítica, producción de especies reactivas de oxígeno que disminuyen el desarrollo de agentes patógenos e incluso mayor actividad de células NK (Natural Killer), lo cual demuestra que poseen actividad antitumoral.

Tabla 1 Macromicetes con uso potencial en la acuicultura. Efectos sobre organismos modelo y líneas celulares. 

Macromicete Tipo de estudio Blanco Efecto Referencia
Agaricus bisporus (J.E. Lange) Imbach in vitro e in vivo PBMC y modelo murino Incrementa síntesis de IFN- -γ, reduce in vivo sarcoma 180. Kozarski et al. (2011); Jeong et al. (2012)
Agaricus brasiliensis Fr. in vitro PBMC Incrementa síntesis de IFN- -γ. Kozarski et al. (2011)
Astraeus hygrometricus (Pers.) Morgan in vivo Modelo murino Aumenta producción de óxido nítrico e interleuquina-1, actividad fagocítica, activación de células NK y proliferación de esplenocitos. Mallick et al. (2010)
Boletus edulis Bull. in vivo Modelo murino Proliferan esplenocitos, células NK, actividad citotóxica del linfocito T, secreción de citoquinas IL-2 y TNF- -α; represión del tumor renal en el ratón, restauración de los parámetros hematológicos y bioquímicos a niveles normales. Wang et al. (2014)
Caelocybe indica Purkay. et A. Chandra in vitro Fibroblastos de ratón y HeLa Mejora activación de macrófagos, esplenocitos, timocitos y médula. Provoca apoptosis en HeLa. Mandal et al. (2011)
Cordyceps militaris (L.) Fr. in vivo Modelo murino Incrementa esplenocitos, actividad fagocítica y antioxidante. Wang et al. (2012)
Lignosus rhinocerotis (Cooke) Ryvarden in vivo Modelo murino Protección contra inmunosupresión, incremento de TNF-α y INF-γ. Hu et al. (2017)
Phellinus igniarius (L.) Quél. in vitro Línea celular RAW264.7 Incrementa IL-10, modulación de TNF-α y IL-6. Suabjakyong et al. (2015)
Pholiota adiposa (Batsch) P. Kumm. in vivo Modelo murino Aumenta IL-10 y regula IL-2, IL-6 y IFN- γ. Wang et al. (2013)
Pleurotus nebrodensis (Inzenga) Quél. in vitro e in vivo Modelo murino Incrementa actividad de linfocitos B y efecto antitumoral sobre Sarcoma 180. Cha et al. (2012)
Pleurotus sajor-caju (Fr.) Singer in vitro Macrofagos Activa macrófagos, producción de óxido nítrico, TNF-α y IL-1β. Carbonero et al. (2012)
Pyropolyporus fomentarius (L.) Teng in vitro Línea celular L1210 Induce apoptosis en L1210 y proliferación de esplenocitos. Lin et al. (2016)
Termitomyces clypeatus R. Heim in vitro HeLa Proliferan esplenocitos y timocitos, mejora de actividad fagocítica y células NK. Maiti et al. (2008)
Trametes orientalis (Yasuda) Imazeki in vivo Modelo murino y LLC Incrementa esplenocitos, citoquinas y actividad fagocítica. Disminuye crecimiento de LLC. Zheng et al. (2015)
Tricholoma matsutake (S. Ito et S. Imai) Singer in vitro Línea celular RAW264.7 Mejora actividad de macrófagos, citoquinas IL-1β, IL-6, IL-12, TNF-α y producción de óxido nítrico. Kim et al. (2008)

IFN- γ: Interferón gama. IL: Interleucina. HeLa: Cultivo celular de cáncer cérvico-uterino provenientes de Henrietta Lacks. LCC: Carcinoma pulmonar de Lewis. NK: Célula “asesina natural” (Natural Killer). PBMC: Célula mononuclear de sangre periférica. TNF: Factor de necrosis tumoral.

Inmunoestimulación en peces por macromicetes

En la Tabla 2 se muestran investigaciones que abordan el efecto de hongos macroscópicos o macromicetes en la respuesta inmune de peces. En ellas se utilizan ocho especies de macromicetes y se agruparon en seis géneros: Ganoderma P. Karst., Inonotus P. Karst., Lentinula Earle, Pleurotus (Fr.) P. Kumm., Phellinus Quél. y Trametes Fr. (=Coriolus Quél.). Su efecto se valoró a través de la formulación de dietas experimentales administradas vía intraperitoneal e in vitro. Las especies de peces utilizadas fueron la trucha arcoiris Oncorhynchus mykiss (Walbaum, 1792), la carpa Catla catla, Oreochromis niloticus, la carpa Cyprinus carpio, Epinephelus bruneus (Bloch, 1793), Carassius auratus gibelo (Bloch, 1782), E. coioides (Hamilton, 1822), Pangasius bocourti (Sauvage, 1880) y Silurus asotus (Linnaeus, 1758). De los hongos estudiados se evaluaron los glucanos purificados; en siete se utilizaron extractos, basidiomas completos pulverizados y un subproducto.

Tabla 2 Investigaciones que involucran la aplicación, administración y efecto de macromicetes como inmunoestimulantes en peces teleósteos. 

Inmunoestimulante Vía de administración y dosis Duración de administración Peces teleósteos Resultados Referencia
Glucano de Pleurotus florida Singer In vitro No aplica Catla catla (Hamilton, 1822) Incrementa estallido respiratorio y fagocitosis, acción bactericida. Kamilya et al. (2006a)
Glucano de Pleurotus florida Inyección No aplica Catla catla Efecto positivo como adyuvante frente a Aeromonas hydrophila. Kamilya et al. (2006b)
Glucano de Pleurotus florida Dieta 2 semanas Catla catla Mejora fagocitosis y actividad bactericida; incremento de sobrevivencia frente a A. hydrophila. Kamilya et al. (2008)
Extracto de Ganoderma lucidum (Curtis) P. Karst. Dieta 3 semanas Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) Estimula fagocitosis y actividad de lisozima. Yin et al. (2008)
Lentinan de Lentinula edodes (Berk.) Pegler Dieta 37 días Oncorhynchus mykiss (Walbaum, 1792) Sin cambios en los parámetros de respuesta inmune, inhibe efecto inflamatorio del lipopolisacárido de Escherichia coli. Djordjevic et al. (2009)
Extracto de Ganoderma lucidum Dieta 5 semanas Cyprinus carpio (Linnaeus, 1758) Estimula estallido respiratorio fagocitosis y actividad de lisozima; incrementa anticuerpos y sobrevivencia ante A. hydrophila. Yin et al. (2009)
Extracto de Phellinus linteus (Berk. & M.A. Curtis) Teng Dieta 30 días Epinephelus bruneus (Bloch, 1793) Mejora respuesta inmune, celular y humoral y protección contra Vibrio anguillarum y V. harveyi. Harikrishnan et al. (2011)
Extracto de Inonotus obliquus (Fr.) Pilát Dieta 30 días Epinephelus bruneus Aumenta actividad de lisozima y fagocitosis y protección frente a V. harveyi. Harikrishnan et al. (2012)
Polvo de Ganoderma lucidum Dieta 30 días Oreochromis niloticus Beneficia la respuesta inmune no específica; sin embargo, sin proliferación de linfocitos T y B. Catap et al. (2013)
Combinación de β-glucanos de Ganoderma lucidum y Trametes versicolor (L.) Lloyd Dieta 30 días Epinephelus coioides Aumenta actividad de lisozima y fagocítica, estallido respiratorio y protección frente a V. alginolyticus. Chang et al. (2013)
β -glucanos de Pleurotus ostreatus (Jacq.) P. Kumm Dieta 50 días Cyprinus carpio Incrementa parámetros biométricos y respuesta inmune. Dobsíková et al. (2013)
β -glucanos de Ganoderma lucidum Dieta 65 días Carassius auratus gibelio (Bloch, 1782) Aumenta estallido respiratorio, actividad fagocítica y supervivencia frente a Edwardsiella tarda. Chen et al. (2014)
Subproducto de Pleurotus ostreatus Dieta 8 semanas Silurus asotus (Linnaeus, 1758) Incrementa respuesta inmune; no logran establecer el nivel de inclusión óptimo del fermento de P. ostreatus. Katya et al. (2014)
Extracto de Lentinula edodes Dieta 6 semanas Oncorhynchus mykiss Disminuye mortalidad frente a Lactococcus garvieae. Baba et al. (2015)
Extracto metanólico de Pleurotus ostreatus Dieta 30 días Oncorhynchus mykiss Aumenta estallido respiratorio, actividad fagocítica y de lisozima y resistencia hacia A. hydrophila. Bilen et al. (2016)
Extracto acuoso de Pleurotus ostreatus Dieta 6 semanas Oncorhynchus mykiss Reduce mortalidad frente a Lactococcus garvieae; mejora actividad de lisozima y fagocítica. Uluköy et al. (2016)
Polvo de Pleurotus eryngii (DC.) Quél. Dieta 90 días Pangasius bocourti (Sauvage, 1880) Estimula actividad de lisozima, fagocitosis y estallido respiratorio; incrementa supervivencia frente a A. hydrophila. Van-Doan et al. (2016)

Con respecto a los macromicetes cuyo efecto sobre la respuesta inmune de los peces ha sido estudiado, Ganoderma lucidum (Curtis) P. Karst. es el más frecuente, mientras que, Carassius auratus gibelo, Cyprinus carpio, E. coioides y O. Niloticus son las especies sobre las que se ha demostrado su influencia. En todos los casos, G. lucidum se administró a través de la dieta. Chang et al. (2013) emplearon una mezcla de β-glucanos de G. lucidum y Trametes versicolor (L.) Lloyd. Por su parte, Catap et al. (2013) son los únicos en incluir todo el basidioma de esta G. lucidum pulverizado en la dieta. En tres investigaciones (Kamilya et al., 2006a, 2006b, 2008) se evalúa Pleurotus florida Singer. Esta especie es la única que se ha estudiado in vitro, por inyección intraperitoneal y por medio de la dieta. En los tres casos se administró sobre la carpa Calta calta, donde los autores concluyeron que se observa una alta inmunoestimulación.

Además, en los trabajos que utilizaron Pleurotus ostreatus (Jacq.) P. Kumm, se analizaron un subproducto fermentado, β-glucanos, y dos de sus extractos (acuoso y alcohólico), los cuales se probaron sobre Silurus asotus, Cyprinus carpio y Oncorhynchus mykiss, respectivamente (Dobšíková et al., 2013; Katya et al., 2014; Bilen et al., 2016; Uluköy et al., 2016). Asimismo, se probó el efecto del lentinan, un β-glucano de Lentinula edodes (Berk.) Pegler, y un extracto de este macromicete, en ambos casos sobre Oncorhynchus mykiss (Djordjevic et al., 2009; Baba et al., 2015). En contraste, los hongos Inonotus obliquus (Fr.) Pilát y Phellinus linteus (Berk. & M.A. Curtis) Teng se probaron sobre Epinephelus bruneus (Harikrishnan et al., 2011, 2012). Por otra parte, se evaluó el efecto de Pleurotus eryngii (DC.) Quél. sobre Pangasius bocourti (Sauvage, 1880) (Van-Doan et al., 2016). Es preciso señalar que en todos los casos mencionados los macromicetes estudiados muestran efectos positivos sobre la respuesta inmune de los peces. Incluso en el trabajo de Djordjevic et al. (2009), los autores mencionan que si bien el lentinan no muestra efecto alguno sobre los parámetros indicadores de la respuesta inmune, sí presenta un efecto positivo en el incremento de la resistencia de Oncorhynchus mykiss a un lipopolisacárido de Escherichia coli (Escherich, 1885).

Discusión

El número de investigaciones de hongos macroscópicos con efectos inmunoestimulantes sobre peces es reducido en comparación con el número de trabajos enfocados en el uso de otros grupos, como el de plantas medicinales (Reverter et al., 2014). Lo anterior, a pesar de trabajos como el de El-Enshasy y Hatti-Kaul (2013), que evidencian la diversidad de especies con un alto potencial para su aplicación. En la tabla 2 se observa que la mayoría de las investigaciones se centran en los estudios realizados con las especies Ganoderma lucidum, Lentinula edodes y algunas del género Pleurotus. Esto se debe a que se tiene desarrollada una metodología de cultivo, lo que facilita la obtención de basidiocarpos en cantidades suficientes, provenientes de un mismo lote y con características particulares de cultivo (variedad, sustrato, etc.) para bioensayos. En cambio, existen muchas especies de hongos que si bien tienen un alto potencial por sus efectos inmunoestimulantes, son de hábitos micorrizógenos que complican su producción controlada en laboratorios, pues están fuertemente asociadas a diferentes especies de plantas y comunidades bacterianas presentes en el medio natural.

Conclusiones

Como hemos demostrado, el uso de hongos macroscópicos en la acuicultura ofrece una amplia gama de propiedades nutricionales y medicinales que permiten disminuir las pérdidas por la aparición repentina de enfermedades en los cultivos de peces, pero la información sobre su aplicación en estos organismos resulta escasa. Por lo tanto, es necesario emprender investigaciones que aborden su uso a nivel industrial, con capacidad de satisfacer las necesidades de un mercado exigente como lo es la acuicultura. Lo que esta investigación sugiere particularmente es, en primer lugar, realizar estudios enfocados al desarrollo del cultivo de las especies de macromicetes y, en segundo lugar, efectuar pruebas in vitro e in vivo que comprueben sus efectos, tanto en organismos modelo como en organismos blanco, con el fin de garantizar su viabilidad y optimizar su utilidad en la producción acuícola.

Referencias

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Recibido: 28 de Septiembre de 2017; Aprobado: 05 de Junio de 2018

*e-mail: tintos_adrian@ucol.mx, atintos48@gmail.com

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