INTRODUCCIÓN

El Parque Nacional Lagunas de Zempoala de México (PNLZ), se encuen tra limitado por tres cuencas hidrográficas: México, Balsas y Lerma; es una zona de transición de la región Neártica y Neotropical con gran ri queza ficoflorística. Existen 7 lagos: Zempoala, Prieta o Acoyotongo, To natihua, Compila, Acomantla, Quila y Hueyapan y un pequeño manantial nombrado La Joya de Atezcapan que forman parte de la Cuenca del Balsas (^{Bonilla-Barbosa y Novelo-Retana, 1995}; ^{Contreras-McBeath, 1995}).

Los primeros ejemplares estudiados en la Laguna Zempoala fueron Chara braunii y Nitella sp., colectados en 1950 por el botánico norte americano Norman Carter Fassett (MEXU 405, 406, 435, 1683). Ortega colectó en 1966 Prasiola mexicana en el Arroyo las Trancas que desem boca en el lago Zempoala (MEXU 1969) y ^{Albores-Celorio (1969)} regis tró 16 microalgas de los phyla Euglenozoa, Cryptophyta, Dinoflagellata y Chlorophyta. ^{López-Ochoterena y Roure-Cane (1970)} determinaron 16 especies en el lago Zempoala. ^{Ortega (1984)} publicó su “Catálogo de algas continentales recientes de México” con varios registros de Zempoala. ^{García-Rodríguez y Tavera (1998)} estudiaron 26 especies de algas y variables como densidad, distribución espacial y temporal. ^{García-Rodríguez et al. (2003}, ²⁰¹⁰⁾ identificaron 24 especies del lago Tonatihua y reportaron los componentes fitoplanctónicos y zoobentóni cos del lago Zempoala.

El lago Zempoala ha sido objeto de varios estudios desde hace más de 50 años, sin embargo, aún permanecen poco explorados los otros lagos que forman parte del PNLZ, por lo que el objetivo del presente trabajo fue estudiar la composición actual de las algas de los principa les ambientes acuáticos del Parque Nacional Lagunas de Zempoala. Se presenta información de las formas de vida (plancton, metafiton, bentos y epífitas), de la distribución local, mundial y de algunas variables fisi coquímicas del agua.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El Parque Nacional Lagunas de Zempoala es un área natural protegida, ubicada en los Estados de Morelos y México. La ve getación dominante es de bosques de oyamel, pino y encino (^{Ramírez-Pulido, 1969}) con una altitud entre 2850-3550 m.s.n.m. y forma par te de la Faja Volcánica Transmexicana. Actualmente existen 7 lagos: Zempoala, Prieta o Acoyotongo, Tonatihua, Compila, Acomantla, Quila y Hueyapan. Sin embargo Acomantla y Hueyapan se encuentran secos casi todo el año. Los lagos de Zempoala son de origen volcánico y per tenecen a la unidad geológico-estratigráfica de los grupos Zempoala y Chichinautzin. La cuenca del Parque Nacional Lagunas de Zempoala es endorreica con una precipitación anual de 1000-1400 mm, la tempora da de lluvias va de junio a septiembre, mientras que la de secas entre octubre y mayo (^{Atlas Nacional de México, 1990}).

Muestreo. Se realizaron 23 muestreos en dos fechas (15 de marzo y 14 de abril de 2011) en los lagos Zempoala (con 3 sitios de colecta), Compila, Prieta y Tonatihua y en el Arroyo Las Trancas (Fig. 1). Las algas fueron colectadas con una red de arrastre de 20 µm de abertura de malla y además se filtraron 10 L de agua del lugar con una coladera de 20 µm de abertura de malla. También se colectaron algas del me tafiton entreveradas con plantas vasculares acuáticas (Ceratophyllum demersum Linnaeus, C. muricatum Chamisso, Myriophyllum sp., Car damine flaccida Chamisso et Schlechtendal y Egeria densa Planchon). Las muestras fueron fijadas con formol neutralizado al 4%. Se tomaron in situ algunas variables fisicoquímicas (en superficie del agua) como temperatura del agua, pH y conductividad eléctrica utilizando un equipo Hanna Instruments HI 8314 Portable pH/mV/Temperature Meter.

Figura 1 Zona de estudio y ubicación de los sitios de muestreo (1-4) en el Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México (coordenadas de georreferencia de los sitios de colecta en la Tabla 1). 

Microscopía. Se elaboraron preparaciones permanentes utilizando técnicas convencionales para microalgas (^{Kumar & Singh, 1979}). Las observaciones del material estudiado fueron realizadas con un microscopio óptico compuesto Zeiss, equipado con cámara digital Canon PowerShot G6 y fueron digitalizadas con el programa Axio Vision 4.8.2. Para los estudios de microscopia electrónica de barrido (MEB) las muestras fueron fijadas con glutaraldehido al 4% y deshidratadas con alcohol etílico. Posteriormente el alga se llevó a punto crítico, se montó en platina y se observó en un Microscopio electrónico de Barrido (MEB) marca Hitachi modelo SU1510. Las muestras líquidas y laminillas permanentes con su número de identificación (NI) se incorporaron al Herbario Nacional de México (MEXU). Para la determinación taxonómica se consultaron obras especializadas (^{Komárek & Fott, 1983}; ^{Dillard, 1989a}, ^b, ¹⁹⁹⁰; ^{Comas-González, 1996}; ^{Kristiansen, 2002}; ^{John et al., 2002}; ^{Wehr & Sheath, 2003}; ^{Komárek, 2003}; ^{Komárek & Anagnostidis, 2008}); y se siguió el sistema de clasificación de ^{John et al. (2002)} y ^{Guiry y Guiry (2014)}.

RESULTADOS

En la Tabla 1 se presentan las características fisicoquímicas del agua. El pH en el lago Zempoala estuvo en el intervalo 7.2-8.8, la temperatura del agua superficial se registró entre 14.2-14.5°C y la conductividad entre 112-124 µS cm^-1. El Arroyo Las Trancas, que desemboca en el Lago Zempoala, tuvo las temperaturas más bajas 6.5°C y pH de 6.8. En Tonatihua se registró una temperatura de 16-17°C y un pH de 7.1-7.7.

Tabla 1 Características geográficas y del hábitat de los lagos del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México. 

Riqueza de especies. La lista de especies algales del Parque Nacional Lagunas de Zempoala se presenta en la Tabla 2. La riqueza se resume en el Tabla 3. Se determinaron 55 especies y 7 variedades. Sobresalen Chlorophyceae (13 taxa), seguido de Cyanophyceae (12), Trebouxiophy ceae (9), Euglenophyceae (7) y Zygnematophyceae (6). El resto de las clases contienen sólo 1 a 2 especies.

Tabla 2 Listado sistemático por orden taxonómico, según los esquemas de clasificación ^{John et al. (2002)} y ^{Guiry y Guiry (2014)} de las algas del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México. 

¹ Laguna de Zempoala (Z), Laguna Prieta (P), Laguna Tonatihua (T), Laguna Compila (C) y Arroyo las Trancas (A).

² El ejemplar de herbario señala la localidad: Laguna de Zempoala, riachuelo de la 5a laguna (MEXU 1969).

³ Wetzel (2001)

^{4Guiry & Guiry (2016)} y ^{John et al. (2002)}.

^* = Nuevos registros para México.

NI = Número de identificación de la Colección de Algas del MEXU.

Tabla 3 Riqueza ficoflorística de los lagos Zempoala, Prieta, Tonatihua, Compila y Arroyo Las Trancas del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México (15 de marzo y 14 de abril de 2011). 

Figuras 2a-n Cyanobacterias del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México (ML). a-b) Woronichinia naegeliana (Unger) Elenkin. c) Microcystis sp. d) Chroococcus minimus (Keissler) Lemmermann. e) Planktolyngbya limnetica (Lemmermann) J. Komárková-Legnerová et G. Cronberg. f) Borzia trilocularis Cohn ex Gomont. g) Arthrospira jenneri Stizenberger ex Gomont. h) Scytonema sp. i) Rivularia cf. borealis P. G. Richter. j) Rivularia aquatica De Wildeman. k) Dolichospermum affine (Lemmermann) Wacklin, L. Hoffmann et Komárek. l) Anabaena sp. m-n) Nostoc oryzae (F. E. Fritsch) J. Komárek et K. Anagnostidis. Barras de medida. Figs. d-f = 5 μm. Figs. g-l, n = 10 μm. Figs. b, m = 20 μm. Figs. a-b = 100 μm. 

La comunidad de la zona de estudio fue principalmente planctóni ca (38 spp.), seguido del metafiton (17 spp.) y las algas bentónicas (3 spp.). También existió una comunidad menor de algas flotantes (una macroalga bentónica que en algún momento de su ciclo de vida se suelta y flota) y epífitas (dos especies sujetas a un alga o planta acuá tica). Algunas cianobacterias planctónicas características de las zona fueron: Woronichinia naegeliana y Planktolyngbya limnetica, entre otras. Los euglenoideos no fueron tan conspicuos en estos cuerpos de agua, tal fue el caso de Trachelomonas nexilis y otras especies y va riedades (Tabla 2). De las Cryptophyta se presentaron de forma abun dante Cryptomonas ovata. Los dinoflagelados Ceratium hirundinella y Peridinium cinctum fueron los más conspicuos en el lago Tonatihua. Las Chrysophyceae como Dinobryon sociale y Epipyxis utriculus var. acuta se encontraron colonizando ambientes planctónicos y también como epífitas de otras algas. Con respecto a las Xanthophyceae se en contró a Ducellieria chodatii creciendo en el metafiton.

Figuras 3a-m Algas Euglenozoa, Cryptophyta y Dinoflagellata del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México. a) Euglena sp. (LM). b) Trachelomonas hispida (Perty) F. Stein emend Deflandre (MEB). c) Trachelomonas nexilis Palmer (MEB). d) Trachelomonas raciborskii Woloszynska var raciborskii (MEB). e) Trachelomonas rugulosa F. Stein ex Deflandre var. rugulosa (MEB). f) Trachelomonas verrucosa var. irregularis Deflandre (MEB). g) Trachelomonas volvocina Ehrenberg var. volvocina (MEB). h-i) Phacus tortus (Lemmermann) Skvortzov (LM, MEB). j) Cryptomonas ovata Ehrenberg (ML). k-l) Peridinium cinctum (O. F. Müller) Ehrenberg (MEB). m) Ceratium hirundinella (O. F. Müller) Dujardin (ML). Barras de medida (MEB). Figs. d, f, g = 2 μm. Figs. b, c, e = 5 μm. Figs. i-k = 10 μm. Fig. l = 15 μm. Barras de medida (ML). Fig. a = 10 μm. Fig. j = 30 μm. Figs. h, m = 50 μm.  

Las Chlorophyta estuvieron presentes en toda la zona de estudio y principalmente como parte de la comunidad planctónica, p.e. Scene desmus longus var. ellipticus, Eudorina elegans, Botryococcus braunii y varias especies de Lagerheimia. De Charophyta se encontró a Stauras trum planctonicum. Otras algas verdes crecen como metafiton: Pedias trum duplex, Ankistrodesmus falcatus y Chaetophora pisiformis. Tres especies se encontraron como bentónicas: Prasiola mexicana, Chara braunii y Nitella sp., la primera en el arroyo y las otras en el Lago Zem poala. Para el caso de las Charophyta la mayoría de los taxa fueron planctónicos, como muchas desmidias (p.e. Cosmarium subtumidum), pero también se encontraron en el metafiton. Las epífitas estrictas fue ron: Coleochaete orbicularis y Bulbochaete sp.

Se dan a conocer 10 nuevos registros para México (Tabla 2): Cin co Chlorophyta (Characium rostratum, Lagerheimia chodatii, L. gene vensis, L. wratislaviensis), dos Charophyta (Staurastrum bulbosum, Coleochaete orbicularis), dos Ochrophyta Epipyxis utriculus var. acuta, Ducellieria chodatii y una Euglenozoa (Trachellomonas raciborskii var. raciborskii).

Figuras 4a-p Algas Ochrophyta y Chlorophyta del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México. a) Dinobryon sociale Ehrenberg (ML). b-c) Epipyxis utriculus var. acuta (J. Schiller) D.K. Hilliard et Asmund (ML y MEB). d) Ducellieria chodatii (Ducellier) Teiling (ML). e) Eudorina elegans Ehrenberg (ML). f) Pandorina morum (O.F. Müller) Bory de Saint-Vincent (ML). g) Pediastrum duplex Meyen (MEB). h) Stauridium tetras (Ehrenberg) E. Hegewald (ML). i) Botryococcus braunii Kützing (ML). j) Dictyosphaerium pulchellum H.C. Wood (MEB). k) Lagerheimia chodatii C. Bernard (MEB). l) L. genevensis (Chodat) Chodat (MEB). m) L. wratislaviensis Schröder (MEB). n) Oocystis marssonii Lemmermann (ML). o) Planktosphaeria gelatinosa G.M. Smith (ML). p) Monoraphidium griffithii (Berkeley) Komárková-Legnerová (ML). Barras de medida (MEB). Figs. k, m = 2.5 μm. Figs. c, j, l = 5 μm. Fig. g = 10 μm. Barras de medida (ML). Figs. a, h, o, p = 5 μm. Figs. d, f, n = 10 μm. Figs. b, e, i = 20 μm.  

Aspectos biogeográficos. La ficoflora del Parque Nacional Lagunas de Zempoala se distribuye en cinco lagos que se resumen en la Tabla 4. El lago Zempoala tiene el mayor número de especies (40), distribuidas en los siguientes grupos: Cyanobacteria (12), Chlorophyta (10), Charophyta (8), Euglenozoa (5), Dinoflagellata (2) y Cryptophyta (1). Le siguen en orden decreciente Compila (14), Tonatihua (13), Prieta (8) y el Arroyo las Trancas del lago Zempoala (1).

Tabla 4 Distribución ficoflorística por grupo algal de los taxa de los lagos Zempoala (Z), Prieta (P), Tonatihua (T), Compila (C) y Arroyo Las Trancas (A) del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México (15 de marzo y 14 de abril de 2011). 

Figuras 5a-o Algas Chlorophyceae, Trebouxiophyceae y Zygnematophyceae (Closteriaceae y Zygnemataceae) del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México. a) Actinastrum hantzschii Lagerheim (ML). b) Coelastrum microporum Nägeli (ML). c-d) Scenedesmus longus var. ellipticus (West et West) G.M. Smith (ML y MEB). e) S. magnus Meyen (ML). f) S. quadricauda var. longispinus G.M. Smith (MEB). g) Chaetophora pisiformis (Roth) C. Agardh (ML). h) Bulbochaete sp. (ML). i) Oedogonium sp. (ML). j) Radiofilum conjunctivum Schmidle (ML). k) Closterium acutum Brébisson (ML). l) Mougeotia sp. (ML). m) Spirogyra sp. 1 (ML). n) S. sp. 2 (ML). o) Zygnema sp. (ML). Barras de medida (MEB). Figs. d, f = 10 μm. Barras de medida (ML). Fig. e = 5 μm. Figs. a, c, g, k = 10 μm. Figs. b, i, j, l, m= 20 μm. Fig. n = 50 μm. Figs. h, o = 100 μm. 

Figuras 6a-l Algas Charophyta (Desmidiaceae, Coleochaetaceae y Characeae) del Parque Nacional Lagunas de Zempoala, México. a) Cosmarium subtumidum Nordstedt (ML). b) Desmidium swartzii C. Agardh ex Ralfs (ML). c) Pleurotaenium trabecula (Ehrenberg) Nägeli (ML). d) Staurastrum bulbosum (West) Coesel (ML). e-f) ML y MEB de S. planctonicum Teiling. g) Coleochaete orbicularis Pringsheim (ML). h-j) Chara braunii Gmelin (ML). k-l) Prasiola mexicana J. Agardh. (ML). Barras de medida (MEB). Fig. f = 10 μm. Barras de medida (ML). Figs. d, e, k-l = 10 μm. Figs. a-b, g = 20 μm. Fig. c = 50 μm. Figs. i-j = 100 μm. Fig. h = 1 mm.  

Del total de especies podemos afirmar que la mayoría son de dis tribución cosmopolita (65.4%), el resto se reparten en especies que tienen afinidades a regiones europeas, asiáticas y australianas. Las especies cosmopolitas con frecuencia invaden diferentes ambientes o zonas ecológicas de los lagos y otros cuerpos de aguas continentales. Un porcentaje mucho menor a las cosmopolitas son las especies con afinidades al continente americano (16.3%). De las especies que se en cuentran en las regiones de Norteamérica y Sudamérica se puede citar a Trachelomonas raciborskii var. raciborskii y a Prasiola mexicana para regiones de Norteamérica, aunque puede llegar hasta Centroamérica. También ocurrieron especies con registros en regiones frías y templa das como Dolichospermum affine.

DISCUSIÓN

La riqueza algal de Zempoala en este estudio fue de 55 especies; este número es ligeramente menor al reportado por ^{Ortega et al. (1995, 70 spp. excluyendo las diatomeas)}, a pesar de ello en este estudio se en contraron diez nuevos registros. Dichas especies se distribuyen aproxi madamente en un área de 0.24 Km² a una altitud de 2850 m.s.n.m. y 5 m de profundidad (^{Bonilla-Barbosa & Novelo-Retana, 1995}). Este número podría aumentar si se considerara hacer estudios anuales, comprendiendo un mayor número de sitios de muestreo, no obstante los resultados presentados aquí, muestran que estos lagos tienen una alta riqueza de especies en comparación con otros lagos de México. Por ejemplo en el Lago el Sol (Nevado de Toluca, Estado de México), con dimensiones parecidas a PNLZ (0.24 Km²), aunque mayor profundidad (14 m) y ubicado en una zona con mayor altitud (4680 m.s.n.m.), se han registrado 76 taxa (^{Banderas-Tarabay, 1997}); para el lago Cuitzeo (Michoacán) se reportaron 26 taxa en 2007. Es interesante observar que dicho lago, a pesar de ser muy grande (280 Km²) aunque con una profundidad somera (<2 m) y un altitud de 1849 m.s.n.m., presenta una diversidad menor a PNLZ (^{Ortega-Murillo et al., 2010}); en otro lago de origen volcánico como Alchichica (Puebla), se han registrado sólo 9 especies, a pesar de ser un cuerpo de agua de mayor dimensión (2 Km²), con mayor profundidad (65 m), y similar altitud (2345 msnm), aunque de carácter hiposalino (8.5 g l−1), lo que seguramente repercute en su pobre diversidad fitoplanctónica (^{Oliva et al., 2001}). Existe una variación del nivel del agua de los lagos del PNLZ a través del tiempo, ocasionado por la sobreexplotación del recurso, ya que el agua la cual es utilizada para abastecer las localidades de Huixilac, Tres Marías y Santa Martha. Esta situación podría provocar una variación en la pre sencia de las especies, es decir, en un año podrían presentarse unas y en el siguiente desaparecer y por el contrario otras aparecer (^{Atlas Nacional de México, 1990}; Bonilla-Barbosa & Novelo-Retana, 1995). Se tienen algunos indicadores de la ausencia de especies que fueron colectadas en la década de los 50-60s y que en este estudio no se ob servaron (Chara braunii y Nitella sp.). La población de C. braunii y Nitella decrecen generalmente por la eutrofización y el pastoreo (^{Urbaniak, 2007}). Un caso similar a Zempoala se presentó en Inglaterra, donde a esta misma especie ya se le considera extinta (^{Bryant & Stewart, 2002}). Otro ejemplo es Prasiola mexicana, colectada en la década de los 60s y 80s, que tampoco fue encontrada en este estudio. P. mexicana, es pecie bentónica, que se desarrolla en lugares montañosos mayores a los 1300 m.s.n.m. y que se localiza en ríos o arroyos con temperatura que van de 2-16.4°C (^{Ramírez-Rodríguez & Carmona-Jiménez, 2005}), es considerada de afinidad al continente americano (Norteamérica y Centroamérica), toda vez que no se ha reportado en el viejo mundo.

En conclusión los ambientes acuáticos de Zempoala se pueden considerar como de alta riqueza y diversidad algal, en comparación con otros lagos mexicanos. Se reportan 10 nuevos registros para Méxi co destacando las Chlorophyta y Charophyta, que reafirman la mayor diversidad algal de la zona. La ubicación de los lagos del parque PNLZ, muestra que las relaciones geográficas de su flora algal presenta afini dad boreal, templada y de amplia distribución. La flora algal encontrada sugiere que los ambientes lénticos de Zempoala podrían encontrarse en un proceso medio de contaminación del agua, muy probablemente debida a procesos antrópicos.