Introducción

El sistema fluvial del río Papaloapan es el de mayor importancia en el país por su caudal, después del sistema Grijalva-Usumacinta. Su escurrimiento medio anual es aproximadamente de 47,000 millones de metros cúbicos, con fluctuaciones entre 25,000 y 67,000 millones de m³. Vierte sus aguas al Golfo de México a través de la Laguna de Alvarado. Esta cuenca es considerada como región prioritaria, debido a que representa un área de conectividad y de integración entre sistemas terrestres y humedales. Estos ecosistemas acuáticos proporcionan hábitat para una gran diversidad de especies, tanto de importancia ecológica como económica (^{SAHR, 1993}; ^{Mejía-Ortiz et al., 2011}; ^{Consejo de cuenca del río Papaloapan, 2013}). Entre la fauna más representativa de los humedales se encuentran los crustáceos, que por su gran número de individuos y diversidad dan estructura a las comunidades de macroinvertebrados que habitan en ellos; además desempeñan un papel importante en la transferencia energética hacia niveles tróficos superiores (^{Barba et al., 2000}); incluso algunos pueden emplearse como indicadores de la calidad del agua (^{Álvarez et al., 1996}; ^{de la Lanza et al., 2000}). Debido a sus variadas adaptaciones, entre las que destacan la respiración aérea (^{Díaz & Rodríguez, 1977}) y la capacidad de osmorregulación de iones minerales (^{Mantel & Farmer, 1983}), estos organismos han invadido tanto ambientes dulceacuícolas como terrestres, lo que representa el 10% y 1% respectivamente de la diversidad (^{Álvarez et al., 1996}).

Los crustáceos son primordiales para caracterizar los cuerpos de agua y esenciales para conocer las condiciones en las que éstos se encuentran gracias a su sedentarismo, amplia distribución y tolerancia a ambientes poco favorables (^{Raz-Guzman, 2000}). A pesar de la gran importancia que tienen estos organismos, en México no se han estudiado lo suficiente, aunque el país está rodeado de litoral marino, incluyendo una amplia zona económica exclusiva, tanto del océano Pacífico, como del Atlántico y del mar Caribe.

Cabe destacar la importancia del presente trabajo como contribución al conocimiento de la biodiversidad de crustáceos presentes en la cuenca baja del rio Papaloapan, mediante la evaluación y cuantificación de aspectos como la abundancia, densidad y composición de especies, así como de los posibles patrones espaciales o temporales existentes.

Materiales y métodos

Área de estudio. El estado de Veracruz de Ignacio de la Llave se encuentra al oriente de la República Mexicana. Colinda al norte con el estado de Tamaulipas, al este con el Golfo de México, al sur con los estados de Oaxaca y Tabasco, y al oeste con San Luis Potosí, Hidalgo y Puebla (^{Carrillo & Villalobos, 2011}). La cuenca del río Papaloapan comprende la región hidrológica No. 28/B y se ubica en la vertiente del Golfo de México, aproximadamente en la parte media del arco que forma el litoral mexicano. Se calcula que tiene un área de 47, 517 Km² y abarca territorialmente las entidades federativas de Puebla, Oaxaca y Veracruz en la que se localizan 244 municipios y radica una población de 3.3 millones de habitantes. El sistema hidrográfico del Papaloapan es el segundo más importante después del sistema Grijalva-Usumacinta por su caudal. Vierte sus aguas en la Laguna de Alvarado con un promedio de 47,000 millones de m³ anuales, con fluctuaciones de entre 25,000 y 67,000 millones de m³. El valor promedio equivale al 12% del volumen escurrido anualmente a nivel nacional. El sistema del Papaloapan está constituido por numerosos afluentes, entre los que destacan río Blanco y río Tonto (controlado por la presa Presidente Miguel Alemán), Santo Domingo (controlado por la presa Presidente Miguel de la Madrid), Usila, Valle Nacional, Obispo, Tesechoacán y San Juan (^{Mejía-Ortiz et al., 2011}; ^{Consejo de cuenca del río Papaloapan, 2013}).

El área de estudio abarcó un total de ocho localidades correspondientes a la cuenca baja del río Papaloapan: Santa María Jacatepec (Oaxaca), San Juan Evangelista (río Trinidad), José Azueta (río Playa Vicente), La Ceibilla (río San Juan), Chacaltianguis (río Papaloapan), Sontecomapan (Los Tuxtlas), La Popotera (río San Agustín) y Alvarado (río Blanco) (Fig. 1).

Figura 1 Área de estudio y ubicación de las localidades muestreadas a lo largo de la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México. 

Trabajo de campo. Los muestreos se efectuaron en época de secas (abril) y lluvias (agosto) durante el año 2013, en diferentes escenarios (ríos, rápidos, remansos, orillas con vegetación ribereña, rocas y troncos). La captura de los ejemplares se realizó a través de una cuchara tipo” D” con un área de 0.87 m², una red de barra tipo Renfro con área de barrido de 50 m² (^{Renfro, 1962}) y un chinchorro de 60m² de área de barrido, para cada arte se realizaron recolectas por tripicado. Los organismos se fijaron en campo con alcohol al 96%. Además se registraron los parámetros fisicoquímicos de la columna de agua mediante una sonda multiparamétrica marca HANNA modelo HI9828, así como la georreferenciación de cada punto.

Trabajo de laboratorio. Los organismos fueron identificados, contados, pesados (720 muestras); la identificación se realizó hasta el nivel taxonómico más bajo posible mediante claves taxonómicas especializadas para crustáceos: (^{Bousfield, 1972}; ^{Chace, 1972}; ^{Felder, 1973}; Pennak, 1978; ^{Raz-Guzmán et al., 1992}; ^{Raz-Guzmán & Sánchez, 1996}; ^{Throp & Covich, 1991}; ^{Williams, 1984}). Los datos de abundancia y peso fueron estandarizados a densidad (org/m²) y biomasa (g/m²). El análisis ecológico de los organismos consistió en calcular los índices ecológicos de diversidad H’ de ^{Shannon (Shannon & Wiener, 1963}), riqueza de especies (D) de Simpson (1969) y equitatividad (J’) de ^{Pielou (1966}) en relación con la temporada en que se llevó acabo el muestreo. Se aplicó una prueba de asociación no paramétrica tipo Olmstead-Tukey (^{Sokal & Rholf, 1981}) para clasificarlas como especies dominantes, abundantes, frecuentes y raras.

Resultados

Descripción ambiental. En la época seca se presentó la temperatura más elevada 28.4 °C y la mínima en la época de lluvia 27.6 °C, el pH en ambas épocas se mantuvo en el rango de 7.0-7.7, el oxígeno disuelto presentó mayor concentración en la época seca (7.2 mg/l), y el mínimo en lluvias (4.3 mg/l). Los Sólidos Disueltos Totales fueron elevados en la época seca (436.6 mg/l), el mínimo valor registrado fue en lluvias (108.2 mg/l). Se observó mayor transparencia en ápoca seca (0.8 m) que en la época lluviosa (0.6 m) (Tabla 1).

Tabla 1 Valores máximos y mínimos por temporada de parámetros fisicoquímicos en las localidades. 

Se recolectaron en total 4,587 organismos, pertenecientes a diez familias, doce géneros y dieciséis especies. En la época seca el 86% de la densidad de organismos estuvo representada por las especies Potimirim mexicana (De Saussure, 1857) con 34%, Hyalella azteca (Saussure, 1858) con 26%, Corophium sp. con 14% y Eurypanopeus depressus (Smith, 1869) con 12% (Fig. 2a). En la época lluviosa el 95% de la densidad total de organismos estuvo representada por tres especies principalmente; Macrobrachium sp. con 59%, P. mexicana con 30% y Sesarma reticulatum (Say, 1817) con 5% (Fig. 2b).

Figuras 2a-b Porcentaje de la densidad total de crustáceos acuáticos colectados en distintas localidades de la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México. a) Época de secas. b) Época de lluvias. 

En lo que respecta a la densidad (org/m²) y biomasa (g/m²) por localidad, en época seca la localidad río san Juan y Sontecomapan presentaron la mayor densidad y biomasa de organismos (1.61 y 0.7 org/m², 0.09 y 0.05 g/m²) respectivamente (Fig. 3a). En la época lluviosa río Blanco y Sontecomapan presentaron la mayor densidad y biomasa de organismos (5.22 y 0.5 org/m², 0.38 y 0.06 g/m²) respectivamente (Fig. 3b).

Figuras 3a-b Densidad y biomasa por localidad de crustáceos acuáticos colectado en distintas localidades de la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México. a) Época de secas. b) Época de lluvias. PV (Playa Vicente), CH (Chacaltianguis), VN (Valle Nacional), RB (Río Blanco), SA (Río San Agustín), RSJ (Río San Juan), SO (Sontecomapan), RT (Río Trinidad). 

En cuanto al análisis ecológico en la época seca hubo mayor diversidad en río Blanco con H’ de 1.99 mientras que en Playa Vicente se obtuvo la menor diversidad H’ de 0.37 (Fig. 4a); en lluvias la localidad Sontecomapan obtuvo la mayor diversidad con H’ de 1.08 mientras que la localidad río Blanco presentó la menor diversidad H’ de 0.06 (Fig. 4b).

Figuras 4a-b Índice de Diversidad por localidad en distintas épocas del año de crustáceos acuáticos colectado en distintas localidades de la cuenca baja del río Pa paloapan, Veracruz, México. a) Época de secas. b) Época de lluvias. PV (Playa Vicente), CH (Chacaltianguis), VN (Valle Nacional), RB (Río Blanco), SA (Río San Agustín), RSJ (Río San Juan), SO (Sontecomapan), RT (Río Trinidad). 

Con base en el análisis de gradiente de Olmstead-Tukey, en época de secas las especies que se agruparon como dominantes fueron P. mexicana y Macrobrachium sp. (Fig. 5a), en frecuentes estuvo H. azteca, en raras se situaron las especies S. reticulatum, Orchestia sp., Corophium sp,. Procambarus sp., Discapseudes mexicanus (Gutu, 2006), Portunus sp., E. depressus, Micropanope sp. y Callinectes similis (Williams, 1966), en lluvias las especies agrupadas como dominantes fueron P. mexicana y Macrobrachium sp.,como raras las especies Macrobrachium acanthurus (Weigmann, 1836), H. azteca, S. reticulatum, C. similis y D. mexicanus (Fig. 5b).

Figuras 5a-b Análisis de gradientes Olmstead-Tukey crustáceos acuáticos colectados en las localidades de la cuenca baja del río Papaloan Veracruz, México. a) Época de secas. b) Época de lluvias. 

Discusión

Los valores de los parámetros fisicoquímicos que se registraron en este estudio a lo largo de la cuenca baja del rio Papaloapan, no presentaron cambios significativos en las localidades muestreadas temporalmente. Sin embargo es importante mencionar que variables como solidos disueltos totales y conductividad fueron las únicas que presentaron valores elevados en la época seca, esto asociado con los vertimientos por parte de las actividades económicas de la región, que principalmente son los ingenios azucareros, pues el 70% de las actividades están relacionadas a este giro económico. A esto se suman las hidroeléctricas que están asentadas en la cuenca, las cuales ocasionan alteraciones en los pulsos naturales de inundación de los ríos, que son de importancia para la biología de muchas especies acuáticas como plantas y animales. Ya que estos cambios afecta o impide la conectividad de especies de alta distribución y movilidad a lo largo de la cuenca, en especial especies del género Macrobrachium (^{Mejía-Ortíz et al., 2011}).

De acuerdo con ^{Arriaga-Cabrera et al. (2000)}, la biodiversidad en la cuenca hidrológica del río Papaloapan está conformada por dos regiones hidrológicas prioritarias: a) Presas Miguel Alemán y Cerro de Oro; con seis especies de crustáceos, y b) Los humedales del Papaloapan, San Vicente y San Juan, con sólo tres especies, lo cual demostraba una carencia de información, pues desde hace más de 50 años se sabía de la existencia de más de 30 especies en la zona.

^{Mejía-Ortiz et al. (2011)}, en su trabajo integra 61 especies de crustáceos decápodos distribuidos a lo largo y ancho de la cuenca del río Papaloapan. En este trabajo se registra el 22.6% de la diversidad reportada para la zona, cabe mencionar que las especies Balanus sp., Ericthonius brasiliensis, (Dana, 1853) Hyalella azteca, Orchestia sp, y Micropanope sp. son nuevos registros.

Las especies asociadas a la parte media y baja de la cuenca se encuentran las especies P. mexicana relacionada a vegetación riparia y Macrobrachium sp. que busca zonas profundas para coexistir en zonas donde las corrientes son menores y se forman pozas y la temperatura empieza a incrementar por la planicie costera. Mientras que en zonas de cuerpos de agua lénticos se puede encontrar a las especies del género Procambarus asociadas a macrófitas sumergidas como lirio acuático. En la región más baja de la cuenca ya en zonas cercanas a la costa, podemos encontrar sitios con una muy alta diversidad de especies, en estas zonas podemos encontrar especies de jaibas como Callinectes rathbunae, (Dana, 1853) y C. sapidus, (Rathbun, 1896) que llegan a encontrarse en sitios de aguas someras y de salinidades bajas con sustrato fangoso y vegetación sumergida (^{Mejía-Ortiz et al., 2011}).

Las especies más abundantes en época seca de muestreo fue el camaroncito Potimirim mexicana que es una especie con amplia distribución en la planicie costera del Golfo de México hasta Centroamérica, es una especie tolerante a diferentes niveles de contaminación tanto orgánica como inorgánica y en la época de lluvia Macrobrachium sp., esta se distribuye en climas tropicales y subtropicales desde el nivel del mar hasta los 1,000 m de altitud, en vegetación acuática sumergida, troncos hundidos, entre las raíces de la vegetación riparia, bajo rocas y en los rápidos de los ríos (^{Álvarez et al., 2005}).

De las especies de crustáceos encontradas en la época de secas dos de ellas representaron el 60% de la densidad de crustáceos una del orden Decápoda (P. mexicana) y otra del orden Anfipoda (H. azteca) misma que al hacer el análisis de gradiente Olmstead-tukey se obtuvo una categoría de “dominante” para la especie P. mexicana junto con Macrobrachium sp., y para H. azteca “frecuente”. Aunque las especies P. mexicana y H. azteca fueron abundantes en densidad, Macrobrachium sp. se agrupó en dominante debido a que esta especie apareció en todas las localidades de muestreo pero con baja densidad. Similar a lo reportado por ^{Mejía-Ortíz et al. (2011)}, donde las especies P. mexicana y Macrobrachium sp, se distribuyeron a lo largo la cuenca del Papaloapan en zonas donde inicia la planicie costera. H. azteca se distribuye en zonas de hábitats estructurados en vegetación enraizada emergente y vegetación libre flotante (^{Montalvo-Urgel et al., 2010}). También se encontró que las especies Corophium sp., Orchestia sp., S. reticulatum, Procambarus sp., Eurypanopeus deressus, Discapseudes mexicanus, Micropanope sp. y C. similis) se agruparon como “raras”, de éstas especies S. reticulatum y C. similis se distribuyen en sitios cercanos a zonas de manglar (^{Mejía-Ortíz et al., 2011}).

En época de lluvias el 89% de la densidad de crustáceos estuvo representada por el orden Decapoda con las especies Macrobrachium sp. P. mexicana, mismas que después de hacer el análisis de gradiente Olmstead-Tukey tuvieron una categoría de “dominante”. Así mismo las especies M. acanthurus, C. similis, S. reticulatum, H. azteca y D. mexicanus se agruparon como raras.

Este estudio confirma la presencia de una diversidad media a baja en la porción inferior de la cuenca del río Papaloapan, las localidades estudiadas, en su mayoría presentaron signos graves de alteraciones ambientales como zonas con impacto de cultivos extensivos y ganaderos, alteraciones de los flujos hidrológicos debido a sistemas de represas, y contaminación urbana e industrial, de igual manera contribuyó en la actualización de la información de la diversidad de macroinvertebrados acuáticos existente en esta cuenca de gran importancia hidrológica y en las extensas áreas de humedales que la componen.