Introducción

Los hemípteros acuáticos del infraorden Gerromorpha comienzan su historia de vida, locomoción, alimentación y comportamiento reproductivo en la superficie del agua (^{Spence & Andersen, 1994}). Dentro de los Gerromorpha, la familia Veliidae es considerada la más numerosa (seguida de los Gerridae), con 6 subfamilias, 61 géneros y cerca de 962 especies a nivel mundial (^{Andersen, 1982}; ^{Polhemus & Polhemus, 2008}). El género Rhagovelia Mayr, incluido en esta misma familia, es el más grande de los heterópteros, se reproduce en ambientes acuáticos y cuenta con alrededor de 200 taxones en todo el mundo (^{Polhemus, 1997}).

En Colombia, los vélidos están divididos en 6 géneros y 66 especies, el más diverso es Rhagovelia (con 51 especies), prolífico principalmente en la región Andina (^{Padilla-Gil, 2012a}).

Rhagovelia gastrotricha^{Padilla-Gil, 2011}, especie que es objeto de estudio en esta investigación, pertenece al complejo angustipes y al grupo bisignata; con distribución restringida al suroeste del departamento de Nariño (Colombia), en la vertiente occidental de la Cordillera Occidental, con rango altitudinal entre los 1000 y 1400 m s.n.m.; habita en ecosistemas acuáticos lóticos del Orobioma Bajo Andes con vegetación secundaria.

Las investigaciones acerca de la familia Veliidae demostraron que el largo de las patas ha experimentado cambios evolutivos debido al gen Ultrabithorax (Ubx); cuya expresión fenotípica pasó del plan general, largo de la pata posterior mayor y de la anterior menor L3> L2> L1, a L2> L3> L1 y se generalizó en las Gerridae. Esta condición se relaciona con el modo de locomoción en la superficie del agua, donde L2 actúa como remos y L3 como timones (^{Khila et al., 2009}).

A pesar de la diversidad y amplia distribución geográfica de las Rhagovelia y el gran interés que ha despertado en los últimos años (^{Moreira & Ribeiro, 2009}; ^{Moreira et al., 2010}, ²⁰¹²; ^{Padilla-Gil, 2011a}, ^2011b, ^2012b, ²⁰¹³; ^{Padilla-Gil & Moreira, 2013}), la variabilidad de las características biológicas y ecológicas de las especies neotropicales de este género no se ha estudiado.

Esta investigación tuvo como objetivo comparar la variabilidad interpoblacional de la especie R. gastrotricha respecto al largo de la pata media y sus características, las cuales dependen del ambiente, principalmente de la topografía y los parámetros fisicoquímicos del agua; se consideraron cuatro ecosistemas acuáticos neotropicales de los Andes del suroeste de Colombia.

Materiales y métodos

Áreas de muestreo y colecta. La colecta de los especímenes se realizó en cuatro localidades del piedemonte costero del Suroeste de Nariño, pertenecientes a dos municipios, Ricaurte (Quebrada Palpis y Quebrada Amor) y Altaquer (Quebrada Ensillada y Río Ñambí), en un rango altitudinal de 1000 a 1220 m (Fig. 1, Tabla 1); los muestreos se realizaron en noviembre de 2011. La colecta manual se realizó sobre la superficie de diferentes cuerpos de agua, con una red de mano cuadrada de 25 cm de largo y una malla de 1 mm. Adicionalmente, se recolectaron datos de parámetros ambientales: temperatura ambiental y del agua (termómetro), oxígeno disuelto (oxímetro), conductividad (conductimetro) y pH (medidor de pH).

Figura 1 Ubicación de las áreas de muestreo, RNRÑ: Reserva Natural Río Ñambí, Colombia. 

Tabla 1 Localización, altitud y parámetros físico-químicos del agua de los sitios de muestreo, en el piedemonte Andino de la vertiente Pacífica. 

Los insectos fueron preservados en etanol al 70% y transportados al Laboratorio de Entomología de la Universidad de Nariño para su identificación. Todos los especímenes examinados pasaron a formar parte de la Colección de Entomología de la Universidad de Nariño, San Juan de Pasto, Nariño (PSO-CZ).

Morfometría geométrica. La pata media derecha (Fig. 2) de 40 insectos machos de cuatro poblaciones de R. gastrotricha (diez por cada sitio de muestreo) se diseccionó. No se trabajó con hembras por las diferencias en tamaño y forma que presentan debido a la edad y estado de gravidez (^{Andersen, 1982}), lo cual podría afectar las medidas morfométricas e influir al hacer la comparación con las demás poblaciones.

Figura 2 Pata mesotorácica del macho hemíptero de Rhagovelia gastrotricha. Escala = 0,5 mm. 

Los segmentos (fémur, tibia y tarso) se observaron en microscopio con aumento 4X y 10X y se tomaron fotografías digitales con una cámara Sony DSC WX7 con zoom de 5X y gran angular de 25 mm.

El largo total del cuerpo y la proporción entre éste y el largo de la pata media de cada espécimen (Fig. 3), se determinó gracias a las imágenes digitalizadas calculadas con el programa MicroMeasure (versión 1.06); se midió del ápice anterior de la cabeza hasta al ápice del abdomen.

Figuras 3a-c Análisis morfométrico de la pata media de Rhagovelia gastrotricha en cuatro poblaciones de sitios de la Reserva Natural Río Ñambí, Colombia. □= Quebrada Palpis. ▲= Quebrada Ensillada. ∆= Quebrada Amor. + = Río Ñambí. a) Fémur medio. b) Tibia media. c) Tarso medio. 

Para el análisis elíptico de Fourier se dibujaron los contornos de las imágenes digitalizadas del fémur, la tibia y el tarso con el programa GIMP (versión 2.6). Posteriormente, para determinar las coordenadas y la cantidad de puntos (promedio de 800 puntos) en cada contorno se usó el programa TPSserie (versión 1.37). Los coeficientes de Fourier de cada armónico se obtuvieron gracias al programa EFAwin (copyright Rohlf y Ferson). Por último, se hicieron las normalizaciones de tamaño y la rotación del primer punto digitalizado. La serie de armónicos fue interrumpida en el armónico 3.

Análisis estadístico. Las matrices de los coeficientes de Fourier se analizaron mediante MANOVA CVA, con el programa Past versión 1.64 (^{Hammer & Harper, 2006}). Las variables ambientales se correlacionaron mediante un análisis de correspondencia canónica con los parámetros fisicoquímicos y variables morfométricas. Las variables morfométricas también se analizaron mediante un análisis de comparación de varianzas (ANOVA).

Resultados

Los resultados indican que Rhagovelia gastrotricha se encuentra en ríos y quebradas con temperaturas de agua entre 19 y 20 oC; 70-108% de oxígeno disuelto; pH de 5.5-7.0, y conductividad de 0.09 a 0.54 S/m (Tabla 1).

El análisis de varianza (Tablas 2 y 3) diferencias significativas (p <0,05) para el contorno de todos los segmentos de la pata media de los machos de la población de La Ensillada respecto de las otras tres poblaciones (Fig. 3).

Tabla 2 Análisis de varianza de los segmentos de la pata media del insecto vélido Rhagovelia gastrotricha. 

^a = Valor de p-valor con corrección de pequeñas muestras, valor en negrita único no significativo, con el 95% de confiabilidad. ^b = p-valor de distancia euclidiana en NP MANOVA de una vía. ^c = MANOVA CVA con 1 restricción.

Tabla 3 Análisis de varianza multivariado inter-poblacionales de la pata mesotorácica de Rhagovelia gastrotricha. 

^a=Tarso. ^b=Fémur. ^c=Tibia. Valores en negrita todos significativos, con 95% de confiabilidad

Discusión

Los insectos con patas medias que presentan mayor contorno en los segmentos fémur y tibia son los de los cuerpos de agua con más corriente, los de las quebradas Palpis y Amor; les preceden los de Río Ñambí, donde la recolección de los especímenes fue hecha debajo de las rocas grandes, con menor flujo de agua y turbulencia.

Los especímenes de La Ensillada, por otro lado, presentaron menor contorno tanto del fémur como de la tibia debido a que las aguas de esta quebrada son las que menos corriente tienen, por formar parte de un cañón con límites demarcados y más estrechos y una topografía similar a la de una silla de montar, de allí su nombre “Ensillada”. Un contorno más grande de los segmentos del fémur y la tibia se relaciona con una superioridad en la masa muscular, necesaria para provocar mayor deformidad de la superficie y mayor fuerza de propulsión (^{Bush et al., 2007}; ^{Hu & Bush, 2010}) para contrarrestar la velocidad del agua y tensión superficial. Por otra parte, ^{Walker (1984)} señala la importancia que tiene el largo de las patas medias, pues constituye un brazo de palanca largo que actúa contra la superficie del agua y alivia el esfuerzo de propulsión.

El contorno de la superficie del insecto que está en contacto con el agua es directamente proporcional a la fuerza de contacto e inversamente proporcional a la tesión superficial del cuerpo de agua (^{Bush & Hu, 2006}; ^{Bush et al., 2007}; ^{Gao & Feng, 2010}). Por lo tanto, el contorno del tarso de los especímenes de La Ensillada es menor en comparación con las otras poblaciones al presentar una fuerza de contacto menor en respuesta a la tensión superficial menor, debido a la temperatura del agua en esta zona (Fig. 4), la más alta de los cuerpos de agua muestreados y con el flujo más lento.

Figura 4 Análisis de correspondencia canónica entre las variables ambientales, las medidas morfométricas y los sitios de muestreo, en el piedemonte Andino de la vertiente Pacífica, Colombia. Círculos: Quebrada Ensillada; Estrellas: Río Ñambí; Cuadros: Quebrada Palpis; Rombos: Quebrada Amor. Variables: al = altitud, Co = conductividad, fe = fémur, ox = oxígeno, tag = temperatura del agua, tam = temperatura ambiente, tar = tarso, ti = tibia. 

La tensión superficial varía con la temperatura debido a que aumenta el movimiento molecular del líquido y disminuye su viscosidad (^{Brown et al., 2004}), lo que representa menor resistencia. Los cambios pequeños en la tensión superficial también deben ser contrarrestados por la fuerza que ejerce el insecto y la superficie de contacto en el agua para mantenerse en movimiento y no hundirse. En el caso de las Rhagovelia de La Ensillada es posible que las condiciones del fluido lento y la disminución de la tensión superficial hayan afectado el área de contacto del insecto con el agua y las medidas de contorno de las patas mesotorácicas.

La relación entre los heterópteros acuáticos y los parámetros fisicoquímicos en el neotrópico se ha orientado hacia el conocimiento del hábitat (^{Padilla-Gil, 2014}), la distribución geográfica (^{Padilla-Gil & García, 2013}) y la influencia en la estructura de la comunidad (^{Dias-Silva, 2010}); sin embargo, ninguno estudia los parámetros con referencia a diferencias morfométricas de alguna especie semiacuática.

Los sitios de muestreo presentan diferencias significativas basadas en los parámetros fisicoquímicos (p < 0.05). El contorno del tarso se correlaciona con las temperaturas del ambiente y del agua (Fig. 4).

Por otro lado, los organismos recolectados en la quebrada Amor se caracterizaron por la presencia de un mayor contorno del fémur y tarso, pero no se correlaciona con la temperatura (Fig. 4). De este análisis cabe destacar que los parámetros fisicoquímicos que no tienen incidencia directa con el contorno de los segmentos de la pata media son el pH y la conductividad.

En flujos más lentos de agua los organismos no necesitan deformar con las patas la superficie y la fuerza de propulsión del insecto puede ser proporcionada por las microsetas del tarso (^{Gao & Feng, 2010}; ^{Hu & Bush, 2010}). El largo del tarso aumenta el rozamiento con el agua y desde luego el rendimiento de cada impulso de la pata hacia atrás (^{Walker, 1984}). Por tanto, las poblaciones de R. gastrotricha de las quebradas y ríos lóticos necesitan un tarso más largo para favorecer la fuerza de propulsión correspondiente a la fuerza de curvatura.

Otra posible explicación de la variación morfométrica de R. gastroticha puede ser la estructura y área superficial del abanico de pelos del tarso de la pata media, así como su función en el movimiento del insecto en los diferentes flujos de agua lentos y lóticos; sin embargo, esta interrogante espera futuros estudios.

Las especies de Gerromorpha presentan modificaciones asociadas a la elongación y musculatura de las patas medias y estructura torácica implicada en la locomoción (^{Andersen, 1982}). En el caso de Rhagovelia, las patas medias, largas y delgadas, propulsan el cuerpo del insecto y actúan como remos sincrónicos, formando una onda sobre la superficie del agua (bloque de salida), empleada para desplazarse y con una velocidad angular de entre 0.8-1.3 m.s^-1, alta en comparación con otros insectos (^{Hu et al., 2003}).

Las especies de Rhagovelia presentan distintas adaptaciones hidrodinámicas que les permiten permanecer, desplazarse y caminar rápidamente sobre una gran variedad de ecosistemas acuáticos, con diferente flujo y perturbación, entre las que destacan la inserción de las patas medias más cerca de las patas posteriores; el tarso de la pata mesotorácica modificada en un abanico de pelos (^{Schuh & Slater, 1995}); la estructura de las microsetas con nanosurcos en unión con la cera secretada por las patas (^{Gao & Jiang, 2004}; ^{Feng et al., 2007}; ^{Matthews & Matthews, 2008}) y, posiblemente, la modificación del tamaño de las patas medias, como lo argumenta esta investigación.

Hay otros factores que influyen en el movimiento de los patinadores que no han sido estudiados del género Rhagovelia, tales como: la mojabilidad; la histéresis del ángulo de contacto; la densidad de macrotricos y microsetas y su distribución en el cuerpo (^{Andersen, 1977}; ^{Feng et al., 2007}; ^{Bush et al., 2007}).

Como lo plantea ^{Townsend y Hildrew (1994)} respecto a los rasgos biológicos adaptativos, y más recientemente ^{Moczek et al. (2011)} sobre la expresión de las características dependiendo del ambiente, el cambio de contorno de la pata media puede ser el resultado de una adaptación a diferentes presiones ambientales bióticas y abióticas en la población de La Ensillada, en este estudio se explica con base en la condición del ambiente abiótico.

El movimiento y la dispersión de los insectos en ecosistemas lóticos, influenciados por el paisaje topográfico, son objeto de investigación para poder caracterizar los patrones del flujo y determinar que motiva el movimiento de los insectos acuáticos, su velocidad y frecuencia (^{Lancaster, 2008}).

En conclusión, se evidencia la variabilidad interpoblacional de la pata media en Rhagovelia gastrotricha en las cuatro poblaciones del suroeste de Nariño. Los resultados se relacionan y discuten con base en la topografía de los cuerpos de agua, la cual que actúa sobre el flujo de agua, la temperatura de ésta y del ambiente y ejerce una influencia directa en las propiedades del agua, lo que ha provocado, probablemente, la modificación del contorno de los segmentos y de la fuerza ejercida por el insecto en la pata mesotorácica.

Por otra parte, este es el primer registro que correlaciona el tamaño de la pata media de una especie de Rhagovelia con otras variables ambientales en ecosistemas acuáticos lóticos de los Andes tropicales; sin embargo, hay otras variables, tanto estructurales de la pata del insecto, como ambientales, que pueden afectar esta variación, incluidas las que están relacionadas con el movimiento del insecto, lo que hace necesario estudiar otros temas para dar respuesta a las variaciones observadas en estas poblaciones.