Introducción

La reserva de la biosfera de Isla Guadalupe es una de las principales áreas naturales protegidas del país, con una superficie aproximada de 476,972 ha (^{SEMARNAT, 2005}). Se ubica a 260 km de la costa del Pacífico de Baja California y es un área de gran relevancia a nivel nacional e internacional (^{SEMARNAT, 2002}) en términos biológicos, ecológicos y biogeográficos. La zona costera, presenta un alto grado de heterogeneidad ambiental, lo que permite una considerable riqueza de especies, incluidas las macroalgas, donde se destaca un importante endemismo, que derivó del aislamiento del continente y de las condiciones particulares de la isla (^{Setchell & Gardner, 1930}; ^{Dawson, 1960a}). La enorme diversidad y abundancia de macroalgas permite que el área sea un importante sitio de alimentación, refugio, reproducción, desarrollo y crecimiento para diferentes especies de vertebrados e invertebrados (^{Setchell & Gardner, 1930}). Los primeros trabajos formales que se realizaron para determinar la riqueza de macroalgas de la región, datan de 1925-1930. ^{Setchell y Gardner (1930)} publicaron la primera descripción de las algas de Isla Guadalupe, en donde incluyeron un listado de 90 especies, de las cuales 22 las registraron como nuevas. Estas descripciones se basaron principalmente en los organismos recolectados de anclas y dragas, derivadas de la expedición de H. L. Mason en 1925. En 1984, Stewart y Stewart, hicieron la última revisión de macroalgas de Isla Guadalupe, por medio de recolectas de organismos únicamente del lado este de la isla, en agosto de 1983, junto con una recopilación de los trabajos de (^{Setchell y Gardner, 1930}, ¹⁹³⁷) y ^{Dawson (1960a)}, quienes incluyeron las colecciones de E. Palmer del año 1875, Brandegee de 1897, y C. L. Hubbs de 1946. En su lista de verificación, se incluyeron 21 especies de Chlorophyta, 33 Ochrophyta y 158 Rhodophyta, de las cuales 24 se reportaron como nuevos registros. Recientemente se han realizado algunas revisiones de organismos herborizados (^{Silva, 2008}) y recolectados (^{Aguilar-Rosas et al., 2012}).

El objetivo de este trabajo fue realizar un inventario de las macroal-gas en Isla Guadalupe, incluyendo un monitoreo de la parte norte, sur, este y oeste de la isla, y analizar la estructura de la comunidad.

Materiales y métodos

Para cubrir las diferencias espaciales y temporales del área de estudio, se realizaron cuatro visitas a Isla Guadalupe: enero, abril y octubre del 2013 y mayo del 2014. En cada periodo, se recolectaron manualmente, mediante buceo libre, scuba y hookah, todas las especies de macroalgas contenidas en diez cuadrantes (50 cm x 50 cm) y colocados a través de transectos de 50 m de longitud, orientados de forma paralela a la costa a dos profundidades (10 m, y/o 18 m) y/o en el intermareal, según el sitio de recolecta y accesibilidad, con un total de 250 cuadrantes evaluados, de 8 sitios (Fig. 1). Los organismos seleccionados se depositaron en bolsas plásticas y frascos previamente etiquetados con los datos de recolecta: localidad, fecha, transecto, número de cuadrante del transecto y profundidad. Parte de las muestras se herborizaron directamente en montajes permanentes en seco, mediante técnicas estandarizadas para montaje. Debido a las recomendaciones de la Comisión de Áreas Natu rales Protegidas no se transportó ni utilizó formaldehido para almacenar ejemplares para su traslado al laboratorio. Así mismo, en campo se realizaron preparaciones permanentes en laminillas, de aquellos organismos que presentaron estructuras reproductivas aparentes, y se observaron in situ con un microscopio óptico. Cada organismo fue fotografiado previamente a su procesamiento, con una cámara fotográfica digital FinePix® FujiFilm® S5000 y NIKON® COOLPix® 7100, para generar un acervo fotográfico.

Figura 1: Área de estudio: Isla Guadalupe México. Los números representan los sitios de muestreo. 

Trabajo taxonómico. Para la identificación de las especies, se consideraron los aspectos de su morfología externa, como tamaño, color, tipo de ramificación, tipo de talo, y se realizaron preparaciones semipermanentes para la observación de características reproductivas y arreglo de la estructura celular. En el caso de ejemplares calcificados, en el laboratorio se realizaron procedimientos de descalcificación con ácido nítrico 0.5 N hasta su preparación para inclusión en parafina. Las observaciones se compararon con claves y listas de especies de la región del Golfo de California y Pacífico Norte. Fueron utilizadas como base las referencias de (^{Setchell y Gardner, 1920}, ¹⁹²⁴, ¹⁹²⁵, ¹⁹³⁰), ^{Smith (1944)}, (^{Taylor, 1945}, ¹⁹⁶⁰), (^{Dawson, 1941}, ¹⁹⁵³, ¹⁹⁵⁴, ^1960b, ¹⁹⁶¹, ¹⁹⁶², ^1963a, ^1963b), ^{Nizamudin (1969)}, ^{Kogame (1966)}, ^{Abbott y Hollenberg (1976)}, ^{Norris y Johansen (1981)}, ^{Brostoff (1984)}, ^{Stewart y Norris (1981)}, ^{Stewart y Stewart (1984)}, ^{Mateo-Cid et al. (2000)}, (^{Mendoza-González y Mateo-Cid, 2000}, ²⁰⁰⁵), ^{Pedroche et al. (2002)}, ^{Keum et al. (2003)}, ^{Kraft y Abbott (2003)}, ^{Ávila-Ortiz y Pedroche (2005)}, (^{Pedroche et al., 2005}, ²⁰⁰⁸), (^{Leliaert et al., 2008}), (^{Silva, 2008}), ^{León-Cisneros et al. (2009)}, ^{Won et al. (2009)}, (^{Mazariegos-Villarreal et al., 2010}), (^{Nelson y Wilcox, 2010}), (^{Norris, 2010}), (^{West et al., 2010}) y (^{Aguilar-Rosas et al., 2012}), ^{Silva et al. (2014)}. La nomenclatura de las especies se actualizó con base en el catálogo disponible en el sitio de internet Algae Base (^{Guiry & Guiry, 2014}; http://www.algaebase.org). Las especies fueron ordenadas alfabéticamente dentro de cada División.

Análisis estadístico. Para confirmar la integridad del inventario de especies se realizaron curvas acumulativas de especies por número de cuadrantes. Para analizar la estructura de la comunidad se determinaron los parámetros descriptivos básicos: riqueza específica de Margalef, índice de diversidad Shannon-Wiener (H') y equitatividad de Pielou (J), con el programa PAST 3.12 (^{Hammer et al., 2001}). Una vez que los índices fueron calculados, se realizó un análisis de variancia de permutación multivariado (PERMANOVA; ^{Anderson, 2001}) para determinar las diferencias en la estructura de las comunidades, empleando sitios, profundidad, zona y fecha de colecta como factores. El coeficiente de Bray-Curtis se usó para comparar la similitud en la composición entre los factores. Se realizaron las comparaciones pareadas entre grupos particulares mediante el cálculo del estadístico t como prueba a posteriori y el valor p. Finalmente se realizó un análisis de porcentaje de similaridad con la prueba SIMPER, y con la distancia de similaridad de Cosin para identificar las especies que más contribuyen a ubicar las diferencias cualitativas para los factores analizados, con el programa PAST 3.12 (^{Hammer et al., 2001}).

Resultados

En la Tabla 1, se presentan los taxones de los organismos que fueron determinados durante esta investigación, y se hace mención de las especies que presentan registro previo para Isla Guadalupe, así como los que corresponden a nuevos registros y su sinonimia taxonómica. Entre los organismos identificados a nivel específico, se encuentran 14 especies dentro de la División Chlorophyta, 29 especies dentro de la División Ochrophyta, y 59 especies dentro de la División Rhodophyta, las cuales se relacionan con 39 familias, 65 géneros y 102 especies. Los datos obtenidos, a partir de la recolección y observación de organismos, fueron registrados en una base de datos en el sistema de información BIOTICA de la CONABIO (^{Yabur-Pacheco, 2014}). El material determinado y herborizado fue depositado en el herbario del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, del Instituto Politécnico Nacional.

Tabla 1: Macroalgas registradas en Isla Guadalupe, México, durante el presente estudio, ordenadas según la clasificación de ^{Guiry & Guiry (2014)}. Se indican tanto los nuevos registros para la localidad como los registros previos con sus referencias. En los taxones la indicación / = sinónimos taxonómicos registrados previamente. 

Referencias: 1) ^{Aguilar-Rosas et al. (2012)}. 2) ^{Dawson (1950)}. 3) ^{Dawson (1950b)}. 4) ^{Dawson (1960)}. 5) ^{Dawson (1961)}. 6) ^{Dawson (1962)}. 7) ^{Mateo-Cid et al. (2000)}. 8) ^{Mateo-Cid et al. (2008)}. 9) ^{Mendoza-González y Mateo-Cid (2000)}. 10) ^{Mendoza-González y Mateo-Cid (2005)}. 11) ^{Pedroche et al. (2005)}. 12) ^{Pedroche et al. (2008)}. 13) ^{Setchell y Gardner (1925)}. 14) ^{Setchell y Gardner (1930)}.15) ^{Setchell y Gardner (1937)}. 16) ^{Silva (2008)}. 17) ^{Stewart y Stewart (1984)}. 18) ^{Silva et al. (2014)}. * = Nuevos registros para Isla Guadalupe.

De las 316 especies que se han registrado en Isla Guadalupe, entre los trabajos de (^{Setchell y Gardner, 1920}, ¹⁹³⁰, ¹⁹³⁷), (^{Dawson, 1944}, ¹⁹⁶⁰, ¹⁹⁶¹, ¹⁹⁶²), ^{Stewart y Stewart (1984)}, ^{Mendoza-González y Mateo-Cid (2000)}, (^{Pedroche et al., 2005}, ²⁰⁰⁸), ^{Aguilar-Rosas et al. (2006)}, ^{Mateo-Cid et al. (2008)}, ^{Silva (2008}), ^{Mateo-Cid y Mendoza-González (2009)}, (^{Aguilar-Rosas et al., 2006}, ²⁰¹²), el 20% de ellas se documentaron en esta investigación (Tabla 1): 30 especies correspon den a nuevos registros y 13 son sinónimos taxonómicos.

Con base en los muestreos de enero del 2013, se realizaron curvas acumulativas de especies por número de cuadrantes, y se determinó que el número de cuadrantes fue el adecuado. En la Tabla 2 se presentan las localidades en las que se realizaron los muestreos por temporada (Fig. 1), de acuerdo con su profundidad y fecha de muestreo, indicando las zonas definidas para cada una de ellas, y que fueron delimitadas como norte, sur, este y oeste. Según los datos obtenidos en el índice de Margalef, la mayor riqueza específica se encontró en los muestreos de mayo del 2014 (Fig. 2), que corresponden al periodo de primavera y el menor en el muestreo de octubre del 2013 (otoño). Estos valores también se ven reflejados en la diversidad de taxa por localidades (Fig. 3), donde fue mayor en el muestreo de mayo del 2014, y es menor en octubre del 2013, conforme al índice de Shannon-Wiener (H'). El índice de equitatividad de Pielou (J), muestra una distribución similar de la abundancia de las especies, sin diferencias significativas entre las localidades (Fig. 4). Los análisis PERMANOVA indican que estadísticamente la estructura de la comunidad de macroalgas de la isla es significativamente diferente de acuerdo con cada uno de los factores considerados (Tabla 3). Las pruebas a posteriori del análisis PERMANOVA muestran que hay diferencias significativas entre la profundidad intermareal con respecto a los 10 m y los 18 m (t= 1.87, p= 0.0012 y t=1.57, p= 0.094, respectivamente), pero no así entre las profundidades de 10 m y 18 m. La zona este no muestra diferencias significativas con la zona norte ni con la sur, mientras que la zona norte es significativamente diferente a la zona sur y a la oeste (t= 1.43, p= 0.0049 y t= 1.95, p= 0.0006, respectivamente). También se encontraron diferen cias significativas entre la zona oeste con respecto a la zona sur (t= 1.73, p= 0.001) y la zona este (t= 1.58, p= 0.0055). De acuerdo a la temporada de muestreo, el cuarto monitoreo que se realizó en mayo del 2014, presenta los valores más altos de riqueza y biodiversidad y mayores diferencias con los otros muestreos: t= 2.417, p= 0021 en comparación con enero del 2013; t=1.931, p= 0.0303, con abril del 2013; t=2. 24, p= 0.0171, con respecto a octubre. La localidad del Cantil Blanco, localizada en la zona norte, mostró diferencias significativas cuando se comparó con las localidades de Islote Toro (t=1.43, p=0.0108), Campo Oeste (t= 1.49, p= 0.0017) y el Morro (t= 1.98, p= 0.0141). El Morro también fue significativamente diferente a Punta Prieta (t= 1.56, p= 0.0976) y a Campo Oeste (t= 1.30, p= 0.0366), mientras que el Islote Toro lo fue con respecto a Punta Proa (t= 1.43, p= 0.0194) y Campo Oeste (t= 1.78, p= 0.0073).

Tabla 2: Localidades de muestreo, por zona y profundidad, durante cuatro temporadas de muestreo (enero, abril y octubre de 2013 y mayo de 2014), en Isla Guadalupe, México. 

CB = Cantil Blanco, PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, SD = Sin datos, Interm. = Intermareal.

Figuras 2a-d: Promedio (±EE) de la riqueza de especies (índice de Margalef) por localidad, temporada y profundidad en Isla Guadalupe, México. CB = Cantil Blanco, PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, P1 = Intermareal, P2 = 10 m, P3 = 18 m. 

Figuras 3a-d: Promedio (±EE) de la diversidad de especies (índice de Shannon-Wiener [H']) por localidad, temporada y profundidad en Isla Guadalupe, México. CB = Cantil Blanco, PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, P1 = Intermareal, P2 = 10 m, P3 = 18 m. 

Figuras 4a-d.: Promedio (±EE) de la equitatividad de especies (índice de Pielou, [J]) por localidad, temporada y profundidad, en isla Guadalupe, México. CB = Cantil Blanco, PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, P1 = Intermareal, P2 = 10 m, P3 = 18 m. 

Tabla 3: PERMANOVA en base a las distancias del coeficiente de similaridad Bray-Curtis, de acuerdo a los factores evaluados para la determinación de la estructura de las comunidades de macroalgas en Isla Guadalupe, México. 

El análisis SIMPER (Tabla 4) indica que las especies que más contribuyen a la disimilaridad entre zonas, localidades, profundidad y temporada de muestreo son Zonaria farlowii Setchell et N. L. Gardner, Jania rosea (Lamarck) Decaisne, Sargassum palmeri Grunow, Dictyopteris undulata Holmes y Padina durvillei Bory Saint-Vincent.

Tabla 4: Resumen del análisis SIMPER, de las principales taxa de macroalgas registradas en Isla Guadalupe, México, por factor analizado, con la contribución para cada uno. 

Prom. Disim. = Promedio de disimilaridad.

En general, los órdenes más representativos fueron Ceramiales, Corallinales y Dictyotales, con 30, 11 y 9 taxones, respectivamente. El taxón con la mayor frecuencia de aparición en los sitios de mues-treo fue Zonaria farlowii, localizada en 126 sitios/puntos (presencia en determinado número de cuadrantes, para los diferentes transectos y 8 localidades), en los cuatro meses de muestreo. En la parte este, domina Sargassum palmeri; (97 sitios), que según comentarios de los pescadores, su distribución y crecimiento se ha visto incrementada en los últimos años. También con una notable biomasa y distribución se encuentran Eisenia desmarestioidesSetchell et Gardner (56 sitios), que se localiza principalmente en la parte sur de la isla, y Stolonophora brandegeei (Setchell et Foslie) Nizamuddin (45 sitios), que domina la zona intermareal y submareal hasta los 10 m. Otros taxones con una cobertura notable, aunque de menor tamaño son Jania rosea (98 sitios), Dictyopteris undulata (74 sitios), Padina durvillei (65 sitios), Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey (61 sitios) y Laurencia masonii Setchell et Gardner (42 sitios).

Discusión

A pesar de que el número de taxa determinados a nivel específico en el presente trabajo corresponde apenas al ~20% de las especies identificadas en Isla Guadalupe, se puede destacar que las especies dominantes, en términos de frecuencia de aparición y abundancia, no han tenido grandes modificaciones a lo largo del tiempo. Las colecciones hechas por J. ^{Stewart y Stewart, (1984)}, donde se incluyeron colectas que datan de 1930, mostraban que en la parte norte, lo que se denominó como Cantil Blanco (Barracks beach, en Stewart & Stewart, 1984), estaba dominada por Sargassum palmeri y Eisenia desmarestioides, que crecen en densas manchas diseminadas. De acuerdo con los resultados obtenidos en el análisis SIMPER, en la zona norte aún se encuentra una dominancia de estas especies, junto con Zonaria farlowii, Jania rosea, y Dictyopteris undulata.

Hacia la parte sur, en Cheaton Cove, cerca de la zona que deno minamos como zona este, ^{Stewart y Stewart (1984)} mencionan la dominancia de Stolonophora brandegeei, hasta el nivel de marea alta, seguida de algas rojas entremezcladas con Asparagopsis, Eisenia, Padina, Codium, Dictyota y Dictyopteris hasta los 10 m. Dichos géneros también fueron representativos en el muestreo, sin embargo, la dominancia en la zona este también correspondió a Zonaria farlowii, Sargassum palmeri, seguida de Jania rosea y Spyridia filamentosa.

^{Stewart y Stewart (1984)}) no colectaron Caulerpa, Microdictyon y Dictyosphaeria, organismos típicos de aguas tropicales, aunque Mason las menciona en sus colecciones. De dichos géneros, en el presente trabajo, únicamente se encontró a Microdictyon palmeri Setchell, con un porcentaje de contribución del 0.0624%, según el análisis SIMPER. Otras especies comunes de aguas tropicales son Padina, Asparagopsis, Liagora, y Crouania, que se localizaron en la mayoría de sitios de muestreo, lo que prueba que la composición de macroalgas de la isla tiene representantes de lugares tanto tropicales, subtropicales y templados con diversas afinidades de distribución.

Algunos taxones presentan ciertas dificultades taxonómicas, por ejemplo, ^{Setchell y Gardner (1930}) mencionan que Chnoospora pannosa J. Agardh, posiblemente sea un estado deteriorado de Chnoospora pacífica J. Agardh, la cual es un sinónimo taxonómico de Chnoospora minima (Hering) Papenfuss. Con respecto al complejo taxonómico de "Dictyota dichotoma", incluyendo a D. divaricata, existe mucha confusión sobre la posición taxonómica de las especies (^{Norris, 2010}). En Isla Guadalupe se ha registrado la presencia de D. divaricata Lamoroux (^{Dawson, 1950}, ¹⁹⁵⁴, ¹⁹⁶¹; ^{Stewart & Stewart, 1984}), la cual corresponde a un sinónimo taxonómico de Dictyota dichotoma var intricata (C. Agardh) Greville, aunque también existe la dualidad con respecto a D. cervicornis que tiene un sinónimo taxonómico en D. divaricata (J. Agardh) J. Agardh.

Si bien es cierto, que en términos generales la composición y estructura de la comunidad de algas de Isla Guadalupe se ha mantenido estable desde las últimas colectas realizadas, según conversaciones entabladas con los pescadores de la región, se observa una importante variación en la abundancia de algunos grupos a lo largo del tiempo.

También es notable el número de nuevos registros que se han determinado en el presente trabajo. Posiblemente el principal factor determinante para estos nuevos registros sean los diferentes sitios y condiciones ambientales de las localidades en los que se realizaron los muestreos, en comparación con los realizados anteriormente. El principal esfuerzo durante esta investigación se realizó en la profundidad de 10 m, incluyendo la parte norte, sur, este y oeste, mientras que muchos de los muestreos anteriores se realizaron sólo en la zona intermareal o en el submareal de la zona este. De igual forma, muchos registros previos se derivan de recolectas realizadas en verano, estación en la cual no fue posible hacer recolectas por disposiciones de seguridad, dado que es la temporada reproductiva de algunos mamíferos de la isla y de mayor presencia de tiburón blanco, además los pescadores pasan su tiempo de vacaciones fuera de la isla.

Aunado a esto no puede descartarse el periodo de tiempo y los cambios climáticos que se han presentado desde los primeros muestreos hechos en la isla y la presencia de algunas especies introducidas como Cladostephus spongiosus (Hudson) C. Agardh, que ha contribuido a la diversificación de las comunidades algales de la isla. Es importante recordar que Isla Guadalupe es un área natural protegida de extrema importancia, y que es parte de los sitios de la alianza para la extinción cero, por lo que su monitoreo debe ser constante.