Introducción

El picofitoplancton, formado por organismos planctónicos fotosintéticos de tallas entre 0.2 y 2 μm, ha adquirido recientemente gran importancia, ya que puede contribuir con más del 70% de la biomasa fitoplanctónica, además de ser los organismos dominantes en los océanos tropicales, subtropicales y aguas oligotróficas oceánicas (^{Fogg, 1986}, ¹⁹⁹⁵; ^{Raven, 1998}). El picofitoplancton ocupa una posición clave en la base de la cadena trófica marina ya que es responsable de la captación de una gran cantidad de energía, asimilación de carbono orgánico y la liberación de oxígeno a la atmósfera, también participa en los ciclos biogeoquímicos por los componentes que ingresan a la trama trófica a través de la fotosíntesis (^{Buitenhuis et al., 2012}).

Dentro del picofitoplancton existen organismos procariontes y eucariontes. Los procariontes incluyen formas cocoides de cianobacterias, las que se han asignado a dos géneros, Synechococcus, de las que se reconocen dos especies "morfológicas" y clones, cepas o razas (ecotipos) con diferentes respuestas fisiológicas y contenidos genéticos, y Prochlorococcus, con una sola especie descrita, en amplias regiones de los mares mundiales. Las formas pertenecientes a estos dos géneros son muy posiblemente los organismos más abundantes de los océanos del mundo (^{Buitenhuis et al., 2012}).

La elevada plasticidad fotofisiológica de las picocianobacterias, así como la incorporación de nutrientes en aguas oligotróficas y su tasa de crecimiento relativamente mayor que la de otros tamaños autotróficos contribuyen a su amplia distribución en todos los océanos del mundo (^{Partensky et al., 1996}; ^{Moore et al., 2002}; ^{Ting et al., 2002}; ^{Scanlan, 2003}; ^{Johnson et al., 2006}; ^{Casey et al., 2007}; ^{Buitenhuis et al., 2012}).

El género Synechococcus tiene una talla de aproximadamente 0.9 μm, contiene ficoeritrina y emite una intensa fluorescencia naranja, y como marcador pigmentario multiespecífico presenta zeaxantina (^{Waterbury et al., 1979}; ^{Scanlan, 2003}), mientras que Prochlorococcus tiene un diámetro aproximado de 0.6 μm y puede ser detectado por la tenue fluorescencia roja emitida por los derivados de divinil clorofila a, su marcador pigmentario monoespecifico (^{Goericke & Repeta 1993}; ^{Raven, 1998}). Synechococcus puede presentar densidades del orden de 10⁵ céls mL^-1, en regiones sobre la plataforma continental (^{Li, 1995}; ^{Marie et al., 1999}; ^{Uysal, 2006}), mientras que Prochlorococcus puede alcanzar abundancias mayores a 10⁵ céls mL^-1 en aguas oceánicas (^{Marie et al., 1999}; ^{Casey et al., 2007}).

En México, el posible primer indicio de la importancia del picoplancton, por su contribución a la biomasa y producción del fitoplancton fue un trabajo efectuado en el Golfo de California por ^{Berman (1975)}. Una primera evaluación de la abundancia y biomasa de Synechococcus en aguas del Pacífico mexicano se presentó en el trabajo de ^{Díaz y Maske (2000)}, mientras que ^{Lara-Lara y Bazán-Guzmán (2005)} calcularon la contribución de varias fracciones de talla del fitoplancton, incluyendo el picoplancton, y encontraron una contribución variable de éste a la biomasa y productividad primaria en aguas del Pacífico mexicano.

Más recientemente, se evaluó una contribución aproximada del 70% de Prochlorococcus y otras picocianobacterias a la clorofila a total del fitoplancton, frente a las costas occidentales de Baja California, por medio de análisis de pigmentos fotosintéticos (^{Almazán et al., 2010}), y se estudiaron las cianobaterias picoplanctónicas en el Pacífico central mexicano, utilizando pigmentos marcadores y citometría de flujo (^{Santana-Vega, 2013}).

En el sur del Golfo de México se estudiaron la composición, abundancia y distribución del picoplancton fotosintético, mediante microscopía de epifluorescencia, citometría de flujo, marcadores pigmentarios y sondas moleculares, y su relación con las condiciones ambientales (^{Hernández-Becerril et al., 2012}; ^{Aquino et al., 2013}),

Para la Bahía de La Paz no existen datos previos sobre picofitoplancton, aunque ha habido estudios sobre producción primaria, y concentración y distribución de clorofila a (^{Reyes-Salinas et al., 2003}; ^{Cervantes-Duarte et al., 2004}; ^{Verdugo-Díaz et al., 2014}). En este trabajo se informa de la abundancia y distribución de Synechococcus en la Bahía de La Paz y Cuenca Carmen, en el Golfo de California, y sus posibles relaciones con las condiciones hidrográficas, durante un crucero oceanográfico efectuado en junio, 2001.

Materiales y métodos

Este estudio se llevó a cabo en dos zonas del Golfo de California, Bahía de La Paz y Cuenca Carmen (Fig. 1), durante el crucero oceanográfico "Paleo X", efectuado del 21 al 26 de junio de 2001, a bordo del B/O "El Puma". Se tomaron muestras de agua (botellas Niskin de 10 L) de 6 profundidades (10, 20, 30, 40, 50 y 60 m), en seis estaciones: cuatro en la Bahía de La Paz (estaciones 15-33) y dos en Cuenca Carmen (estaciones 40 y 52) (Fig. 1), y se midieron temperatura y salinidad in situ y de manera continua, mediante lances de CTD (SeaBird SBE 911 Plus). Adicionalmente se adquirieron imágenes satelitales de la temperatura superficial del mar (Fig. 2) por el sensor SeaWIFS, en la página de la NASA, como una composición mensual de junio de 2001.

Figura 1 Área de estudio y distribución de las seis estaciones de muestreo en dos zonas distintas: Bahía de La Paz (estaciones 15, 20, 23 y 33) y Cuenca Carmen (estaciones 40 y 52), Golfo de California, México. 

Figura 2 Mapa satelital de distribución de la temperatura superficial del mar para junio, 2001, con las estaciones de muestreo, Golfo de California, México. 

De cada muestra se colectaron 50 mL de agua, que fueron fijados de inmediato con glutaraldehido al 1%, en la oscuridad, durante al menos una hora. Posteriormente se filtraron las muestras fijadas, utilizando filtros de membrana Millipore de 0.45 micras de poro. Los filtros se mantuvieron congelados hasta su montaje. En laboratorio, se montaron los filtros en portaobjetos con aceite de inmersión.

Los filtros montados fueron examinados con microscopia de epifluorescencia usando excitación azul (480 nm), un filtro dicroico (570 nm) y una emisión de 580 nm para el reconocimiento de Synechococcus. Los conteos se efectuaron utilizando 30 campos visuales escogidos aleatoriamente, con un objetivo de 100X y se calcularon las densidades celulares.

Resultados

Condiciones ambientales: temperatura y salinidad. La temperatura superficial medida en este estudio y procedente de las imágenes de satélite (Fig. 2) indicaron valores menores en las estaciones de la Bahía de La Paz (entre 22.8 y 25.3° C) que en las de la Cuenca Carmen (27.4 a 28.1° C). En todas las estaciones se notó una estratificación definida, con termoclinas principales más superficiales, localizadas entre 10-15 m de profundidad, en dos estaciones (estaciones 15 y 20) de la Bahía de La Paz (Figs. 3 a-b), y una marcada termoclina a 30 m en la estación 23 (Fig. 3c). Algunas estaciones muestran más de una termoclina, aunque de menor intensidad (estaciones 20, 33, 40 y 52) (Figs. 3a, d, 4 a-b).

Figuras 3a-d Distribución vertical de la temperatura, salinidad y abundancia de Synechococcus en la Bahía de La Paz, Golfo de California, México. Fig. 3a. Estación 15. Fig. 3b. Estación 20. Fig. 3c. Estación 23. Fig. 3d. Estación 33. 

En tanto, la salinidad varió entre 34.8 y 35.6, con el valor más alto en la estación 52, de Cuenca Carmen (Fig. 4b). En las estaciones de la Bahía de la Paz (estaciones 15-33), la salinidad mostró una disminución súbita en los primeros 40 m, y en las estaciones 23 y 52 la salinidad disminuyó ligeramente con la profundidad (Figs. 3-4).

Figura 4a-b Distribución vertical de la temperatura, salinidad y abundancia de Synechococcus en Cuenca Carmen, Golfo de California, México. Fig.4a Estación 40 Fig. 4b. Estación 52. 

Reconocimiento, abundancia y distribución de Synechococcus . Las observaciones en microscopía de epifluorescencia mostraron la presencia de Synechococcus, dadas las condiciones específicas de excitación y emisión utilizadas. Las densidades celulares de Synechococcus variaron de un mínimo de 91,245 céls L^-1, a 10 m en la estación 23, en Bahía de La Paz (Tabla 1, Fig. 3c) a un máximo de 77,193,843 céls L^-1, a 10 m en la estación 40, en Cuenca Carmen (Tabla 1, Fig. 4a).

Tabla 1 Abundancias de células de Synechococcus (céls L^-1) en cada estación y profundidad del Golfo de California, México, y promedios por estación y general. 

Esto indica una variación de hasta 3 órdenes de magnitud, 9.1 X 10⁴ a 7.7 X 10⁷ céls L^-1, con un promedio general de todas las profundidades y estaciones de 7.78 X 10⁶ céls L^-1 (Tabla 1).

Básicamente se puede apreciar que las densidades celulares fueron más altas en la estación 40 de Cuenca Carmen que en todas las demás (incluyendo la estación 52, también localizada en Cuenca Carmen), donde el promedio de la densidad de Synechococcus en dicha estación fue de 22,390,675 céls L^-1, mientras que el promedio de las otras estaciones no llegó a 8 millones de céls L^-1 (Tabla 1).

La distribución vertical de las densidades celulares de Synechococcus muestran una tendencia a formar picos de abundancia máxima, localizados entre 20 y 30 m de profundidad en las estaciones 15-33, de la Bahía de La Paz, y con la presencia de otro pico con menor densidad a 60 m en la estación 15 (Fig. 3a) y otros más pequeños a 50 m en las estaciones 23 y 33 (Figs. 3c-d). En la estación 40 hay un pico de máxima abundancia en superficie, con la densidad celular disminuyendo gradualmente con la profundidad (Fig. 4a). En la estación 52 la distribución vertical aparece un poco más homogénea y las abundancias celulares son moderadamente bajas (Fig. 4b), ya que están por debajo del promedio general (Tabla 1).

Discusión

Hidrografía. El comportamiento de la temperatura en este estudio mostró las características propias de un período de estratificación de inicios de verano en el Golfo de California (^{Lavín et al., 1997}), y especialmente en la Bahía de La Paz (^{Monreal-Gómez et al., 2001}; ^{Obeso-Nieblas et al., 2007}, ²⁰⁰⁸, ²⁰¹⁴), con temperaturas superficiales elevadas y termoclinas bien definidos, algunos más superficiales que otros (estaciones 15 y 20, de la Bahía de La Paz). Las estaciones de Cuenca Carmen mostraron temperaturas más altas (de hasta 28° C) que las de Bahía de La Paz (Fig. 2). Los datos de temperatura obtenidos anteriormente (^{Monreal-Gómez et al., 2001}; ^{Obeso-Nieblas et al., 2008}) en la Bahía de La Paz para fechas cercanas a las de este estudio (junio, 1998 y mayo, 2001) son muy similares a los mostrados aquí (Figs. 2, 3, 4).

Los valores de salinidad tuvieron una variación superficial (entre 0 y 30 m), con una ligera disminución (estaciones 15-33, Figs. 3a-d), que podría deberse a una intrusión de agua superficial ecuatorial, como se ha señalado previamente (^{Monreal-Gómez et al., 2001}; ^{Obeso-Nieblas et al., 2008}) en la Bahía de La Paz. El valor más alto de salinidad, 35.6, coincidió con la temperatura superficial más alta, en la estación 52, como consecuencia de la evaporación, en una localidad casi a la mitad del Golfo de California.

^{Santamaría del Ángel et al. (1999)} documentaron la presencia de surgencias débiles en las costas de Baja California en verano, lo cual se puede notar en las zonas de color azul del sur de la Bahía de La Paz y áreas costeras cercanas a la estación 40 de este estudio (Fig. 2). Además, la temperatura superficial de la estación 40 es más baja que en la cercana estación 52 (Figs. 4a-b).

La considerable variabilidad de las poblaciones de Synechococcus tuvo más relación con la estratificación de la columna de agua (picos de máxima abundancia coincidentes con la profundidad de las termoclinas), principalmente en la Bahía de La Paz, y con temperaturas superficiales relativamente más bajas en la estación 40, como se discute más adelante.

Con los datos disponibles en este estudio se puede discutir poco del posible efecto sobre las poblaciones de Synechococcus del giro ciclónico detectado en junio en la Bahía de La Paz (^{Monreal-Gómez et al., 2001}), aunque se sabe de su influencia sobre otros grupos fitoplanctónicos (^{Coria-Monter et al., 2014}).

Abundancia y distribución de Synechococcus . Las abundancias de Synechococcus encontradas en este trabajo (entre 91,245 y 77,193,843 céls L^-1) variaron considerablemente pero se ajustan a los valores reportados ampliamente en muchas partes del océano mundial, donde pueden variar de 2.8 X 10³ hasta 1.48 X 108 céls L^-1, de acuerdo a la revisión de Li (1998). Es decir que las densidades celulares varían hasta en 5 órdenes de magnitud. ^{Uysal (2006)} encontró un rango de 900 a 1.45 X 10⁸ céls L^-1 de Synechococcus en el Mar Negro, mientras que Li (1998) encontró en la Cuenca Bedford, Canadá, un rango de 7 a 4.45 X 10⁸ céls L^-1 y un promedio de 6.1 X 10⁶ céls L^-1. El promedio general calculado en este trabajo es comparable con ese valor (7.78 X 10⁶ céls L^-1) (Tabla 1).

Un trabajo previo proporcionó valores de Synechococcus entre 20 y 188 X 10⁶ céls L^-1, en el norte del Golfo de California (Cuenca Delfín), y de 60 a 227 X 10⁶ céls L^-1, en una estación de la Corriente de California (^{Díaz & Maske, 2000}), cuyos máximos son mayores por un orden de magnitud que los encontrados en este trabajo.

La distribución vertical de las densidades celulares de Synechococcus mostró en las cuatro estaciones de la Bahía de La Paz (estaciones 15-33) una tendencia a la formación de picos subsuperficales (20-30 m) de máxima abundancia, en donde solo uno coincidió con la termoclina principal (estación 23), y otro coincidió con una termoclina secundaria a 20 m en la estación 20. En trabajos previos en Bahía de La Paz en épocas similares a la de este estudio (mayo y junio), la distribución vertical de clorofila a ha mostrado picos subsuperficiales de máxima concentración entre 15 y 40 m de profundidad (^{MonrealGómez et al., 2001}; ^{Verdugo-Díaz et al., 2014}, respectivamente), que parecen coincidir en profundidad con los picos de densidades de Synechococcus encontradas aquí.

Este patrón de distribución aparece muy a menudo en las comunidades de fitoplancton de mares templados y tropicales (^{Blanchot et al., 2001}), y está relacionado con picos de máxima concentración de clorofila a y productividad primaria. En el Bósforo y el Mar Negro, ^{Uysal (2006)} encontró picos máximos de Synechococcus entre 25 y 30 m, similares a los encontrados en este estudio.

En la estación 40 de Cuenca Carmen, en superficie, se encontró la mayor densidad de Synechococcus (Tabla 1), que coincide con una temperatura superficial más baja que en la cercana estación 52, que podría ser la posible consecuencia de enriquecimiento de nutrientes por el efecto de una surgencia débil (Fig. 2) (^{Santamaría del Ángel et al., 1999}).

Un aspecto interesante es la presencia de picos más profundos (entre 50 y 60 m) de Synechococcus, de menor abundancia que los subsuperficiales (estaciones 15, 23 y 33) en la Bahía de La Paz (Figs. 3 a-b, d), y que también han sido detectados por otros autores en varias zonas geográficas del mundo (^{Partensky et al., 1996}; ^{Blanchot et al., 2001}; ^{Scanlan, 2003}) y el mismo Golfo de California (^{Álvarez-Borrego, 2012}). En ciertos casos, los picos más profundos son producidos por organismos distintos, como Prochlorococcus (^{Goericke et al., 2000}; ^{Johnson et al., 2006}; ^{Casey et al., 2007}; ^{Cepeda et al., 2009}; ^{Santana-Vega, 2013}). Estos picos profundos sugieren mecanismos distintos para aprovechar la baja intensidad de luz, de longitudes de onda azules, a mayores profundidades, pero en donde también existen concentraciones elevadas de nutrientes.

En otros estudios se han podido detectar distintas poblaciones de cianobacterias picoplantónicas, unas que habitan aguas más superficiales, con características fisiológicas particulares: adaptación a relativas altas intensidades de luz y bajas concentraciones de nutrientes, y otras poblaciones que prefieren capas más profundas, con capacidades fisiológicas de adaptación cromática a menores intensidades de luz y a mayores concentraciones de nutrientes (^{Palenik, 2001}; ^{Moore et al., 2002}; ^{Scanlan & West, 2002}; ^{Ting et al., 2002}; ^{Zubkov et al., 2003}).

Es plausible que en este estudio, dadas las condiciones de verano encontradas en la Bahía de La Paz, con mayor grado de estratificación de la columna de agua y mayor intensidad luminosa que en invierno, se desarrollen estas poblaciones de Cianobacterias picoplantónicas (principalmente Synechococcus) con características ecofisiológicas diferentes (ecotipos) en por lo menos dos capas, subsuperficiales (10-30 m) y más profundas (50-60 m). En Cuenca Carmen la situación parece distinta, dado que la distribución vertical de Synechococcus en la estación 52 fue relativamente homogénea y en la estación 40 se encontró un pico en superficie y hubo una marcada disminución de la abundancia de Synechococcus con la profundidad, de manera muy similar a la mostrada por ^{Uysal (2006}, Fig. 8) para el Mar Egeo, en octubre. Algunos estudios efectuados mediante citometría de flujo y biología molecular han mostrado la presencia de más de una población, o de ecotipos diferentes, de Synechococcus y Prochlorococcus (^{Scanlan & West, 2002}; ^{Van Dongen-Vogels et al., 2011}; ^{Biller et al., 2015}).

De acuerdo a las observaciones hechas en este trabajo, es claro que la distribución vertical de Synechococcus está relacionada con la estructura termohalina de la columna de agua durante la época de estudio, pero también deberemos considerar factores de los cuales no tenemos información actual, como la concentración de nutrientes y su distribución vertical, y la intensidad luminosa.