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INTRODUCCIÓN
El grupo de los artrópodos (Arthropoda) es el más diverso de los seres vivos al incluir un aproximado de 1 302 809 especies descritas (Zhang, 2013). Los artrópodos juegan papeles fundamentales en diversos procesos y funciones de los ecosistemas, como son la descomposición, el reciclaje de nutrimentos, depredación, parasitoidismo y parasitismo, entre muchos otros (Brusca & Brusca, 2003). Se encuentran presentes en ambientes terrestres, costeros y marinos (Gangwere, 2005; Wall & Shearer, 1997). Dentro de la gran variedad de hábitats que colonizan, se encuentran los cadáveres de vertebrados, que para muchas especies son un recurso para su alimentación, reproducción y localización de presas (Rivers & Dahelm, 2014).
Durante el proceso de descomposición de un cadáver se han reconocido varios estados, en cada uno de ellos se ha encontrado una amplia variedad de artrópodos (Benecke, 2004). Estos estados se clasifican como fresco (sin signos evidentes de descomposición), hinchado (al menos ligera hinchazón), de descomposición activa (sin hinchazón, fuerte olor a descomposición, pelo debajo y alrededor del cuerpo), de descomposición avanzada (subproductos de descomposición de tejidos blandos, huesos expuestos y débil olor a descomposición, piel seca a mojada) y restos secos (pelo y huesos, sin olor a descomposición) (Castillo-Miralbes, 2002; Matuszewski, Bajerlein, Konwerski & Szpila, 2008). Los órdenes Coleóptera y Díptera son los artrópodos insectos que invariablemente se presentan en los distintos estados de descomposición de los cadáveres (Byrd & Castner, 2010; Gennard, 2007).
Los artrópodos cumplen diversas funciones durante el proceso de descomposición, siendo variable su momento de colonización. Los artrópodos que hacen un aprovechamiento directo o indirecto de la carroña se agrupan en cinco categorías ecológicas: necrófagas, que se alimentan de la carroña; depredadoras y parásitas, que se alimentan de otros insectos o artrópodos necrófagos; omnívoras como las avispas, hormigas y algunos escarabajos que se alimentan tanto del cadáver como de sus colonizadores; saprófagas, en sentido más amplio, que se alimentan efectivamente del cadáver, pero cuando éste ha sido procesado por bacterias y hongos; y otras especies como los colémbolos y arañas, que utilizan el cadáver como una extensión de su entorno (Romoser, 2004; Smith, 1986).
Las especies de artrópodos colonizan el cadáver en diferentes estados de su descomposición y aprovechan el recurso por un periodo limitado; este proceso de cambio temporal es llamado sucesión faunística (Benecke, 2004). El conocimiento de la composición faunística durante la sucesión, que incluye la descripción del ciclo de vida de las especies presentes, es una herramienta importante para las investigaciones forenses (Anderson, 2010; Gennard, 2007; Rivers & Dahelm, 2014).
La aplicación del conocimiento sobre los artrópodos en cadáveres ha derivado en lo que hoy se denomina entomología forense. Esta disciplina científica proporciona información útil en las investigaciones policiales o judiciales, siendo la estimación del Intervalo Post Mortem (IPM) la aportación más importante (Benecke, 2001; Gómez-Gómez, Martín-Vega, Botías-Talamantes, Baz-Ramos & Díaz-Aranda, 2007). Conocer el momento de la muerte centra la investigación policial sobre el marco de tiempo correcto (Anderson, 2010). Para establecerlo, se utiliza la edad de las larvas de insectos y su tasa de desarrollo, así como la sucesión de especies según los distintos estados de descomposición del cuerpo (Magaña, 2001).
La entomología forense tuvo su inicio en China durante el siglo XIII, pero fue hasta el siglo XIX cuando se determinó la importancia del IPM. A partir de 1980, la entomología forense ha crecido como disciplina y ha ganado aceptación como un subcampo de la ciencia forense y una herramienta de valor en materia civil y criminal, por lo que cada vez son más los esfuerzos para desarrollar esta línea de investigación (Benecke, 2001; Navarrete-Heredia & Quiroz-Rocha, 2014; Rivers & Dahlem, 2014).
Ante tal panorama, el objetivo de este trabajo es contribuir al conocimiento sobre los artrópodos asociados a cadáveres y su desarrollo en las últimas décadas. En particular, i) identificamos los países con mayor cantidad de estudios sobre sucesión de artrópodos, i i ) identificamos cuál es el modelo biológico más empleado y iii) mostramos los estados de descomposición cadavérica y los grupos de artrópodos presentes en cada estado. Finalmente, discutimos sobre la importancia de realizar una revisión y síntesis de la abundante literatura sobre artrópodos, su importancia en la sucesión y su uso en la entomología forense.
MATERIALES Y METODOS
Se seleccionaron todos los artículos publicados en las bases de datos electrónicas de Google Scholar, Redalyc, SciELo, ScienceDirect e ISI Web. Para la búsqueda en las bases de datos se utilizaron las palabras clave, solas o en combinación, succession, insect, arthropods, carrion, carcasses pig y forensic entomology. En las bases de datos de Google Scholar, SciELo y Redalyc, la búsqueda consideró también el uso de las palabras clave en español, solas o combinadas, sucesión, insecto, artrópodos, carroña, carcasas de cerdo y entomología forense.
Las publicaciones seleccionadas cumplieron con los siguientes criterios: i) mención en el título y el resumen de al menos dos de las palabras clave utilizadas en la búsqueda, ii) utilización de algún tipo de modelo biológico animal para conocer la sucesión en el proceso de colonización, iii) descripción de las estados de descomposición, iv) mención de la lista de especies encontradas durante el proceso de descomposición y anotaciones sobre su actividad durante el proceso, v) identificación de las especies de interés forense, vi) aplicación del conocimiento generado sobre la sucesión en la investigación forense. Cabe mencionar que fueron considerados todos los artículos publicados para México.
Se construyó una base de datos a partir de criterios relacionados con los artrópodos asociados a cadáveres en descomposición. La base de datos se elaboró en una hoja de cálculo del programa Microsoft Excel. De los estudios seleccionados se obtuvieron los datos de año, autor, título, revista, país, estado y localidad. Para el modelo biológico animal utilizado se obtuvo el dato de estado de descomposición: fresco, hinchado, descomposición activa, descomposición avanzada y restos secos; así como las condiciones de experimentación: desnudo, vestido, envuelto en tela e intoxicado. Para los artrópodos de interés forense se obtuvieron los datos de orden, familia, género y especie. La función de los artrópodos durante la descomposición se clasificó de acuerdo con su actividad observada: necrófagos, sarcosaprófagos, necrófilos (depredadores)/parásitos, omnívoros, incidentales (oportunistas) y coprófagos. Se identificó si los estudios miden las variables ambientales de los sitios en los cuales se efectuaron los experimentos, tales como altitud, temperatura, precipitación y temporada del año. Debido a que la mayoría de los estudios incluyen un número variable de especies de artrópodos, cada especie registrada en el estudio fue considerada una entrada individual (registro de la base de datos), por lo que se generó una base de datos con 1918 registros.
RESULTADOS Y DISCUSION
De 122 artículos encontrados en las bases de datos, un total de 60 fueron seleccionados para el estudio observacional sobre los artrópodos asociados a cadáveres (Apéndice 1). Éstos comenzaron a ser publicados en 1984, con mayor producción entre el 2004 y el 2013 (Figura 1). Los estudios seleccionados están publicados en revistas de circulación internacional o nacional, arbitradas, indizadas y no indizadas.
Fuente: Elaboración propia.
Figura 1 Frecuencia de trabajos publicados sobre sucesión de artrópodos en cadáveres en descomposición en el periodo 1984-2013.
Los artículos seleccionados en la búsqueda se publicaron en 28 revistas, 12 de ellas aceptan artículos en español (aunque también en algunas de ellas en inglés) y el resto publica en inglés. El 55% de los artículos se publicaron principalmente en cinco revistas: Forensic Science International, Journal of Medical Entomology, Medical and Veterinary Entomology, Acta Zoológica Mexicana (n.s.) y Dugesiana. La preferencia por estas revistas puede ser multifactorial; sin embargo, se ha observado que para la elección sobre dónde publicar, los autores toman en cuenta la cobertura de la revistas que, en este caso, son las ciencias forenses y la entomología; el factor de impacto (las tres primeras revistas tienen factores promedio de impacto ISI, durante los últimos tres años de 2.11, 1.83 y 2.13, respectivamente); así como el idioma y el impacto regional (Laborde, 2009; Rojas & Rivera, 2011) (Figura 2). Sobre este último punto, destaca la presencia de dos revistas mexicanas, Acta Zoológica Mexicana (n.s.) y Dugesiana, revistas donde se publicaron en español estudios propios del país; posiblemente para que impacten en un público más local, al contrario de las publicaciones en inglés, que buscan ser más amplias en público (Laborde, 2009; Rojas & Rivera, 2011). Una tendencia similar fue observada por Gómez-Gómez et al., (2007) para los trabajos -libros, tesis, artículos- sobre entomología forense en España, resultado del reconocimiento, en las últimas décadas, de la disciplina como herramienta de las investigaciones policiales.
Fuente: Elaboración propia.
Figura 2 Frecuencia de artículos publicados por revista sobre estudios de sucesión de artrópodos en cadáveres.
El apogeo de los estudios en entomología forense en los últimos años puede estar relacionado con la aparición de manuales que detallan los procedimientos de colecta y uso de la evidencia entomológica en las investigaciones criminales, así como a la aparición en Estados Unidos de América y Europa de asociaciones dedicadas a fomentar la disciplina (Rivers & Dahlem, 2014). Precisamente, este liderazgo norteamericano y europeo en la materia se refleja en la Figura 3, aunque también se observa el despunte de México y diversos países sudamericanos, asiáticos y de Oceanía. Es posible que el incremento de estudios entomológicos con aplicación en la medicina legal en estos países que tradicionalmente no lideraban este campo de trabajo, resulte de la presencia, de acuerdo con lo que plantea Molina-Chávez (2009), de un problema frecuente dentro de la investigación pericial: establecer criterios de temporalidad cuando se encuentra un cadáver humano en procesos de degradación.
Fuente: Elaboración propia.
Figura 3 Frecuencia de estudios por país de sucesión de artrópodos con distintos tipos de modelo biológico.
En México, las interpretaciones médica y criminalística emplean un índice denominado cronotanatodiagnóstico, basado en los fenómenos de transformación cadavérica (Molina-Chávez, 2009). No se considera en toda su magnitud la utilidad de los indicios biológicos como artrópodos y otros animales en asociación con el propio cuerpo, atribuyéndoles únicamente un valor anecdótico. Por tal motivo, la interpretación correcta de los indicios biológicos es fundamental para establecer con mayor precisión un índice criminalístico que estime el tiempo transcurrido desde que ocurre la muerte hasta el momento del hallazgo, el denominado IPM, el cual involucra todos los factores que rodean el fenómeno de la degradación cadavérica, incluyendo los indicios entomológicos (Molina-Chávez, 2009).
El cerdo es el modelo biológico más utilizado en los estudios de sucesión en cadáveres (Figura 3). Los Estados Unidos de América es el país con mayor número de estudios que utilizan este modelo biológico, aunque también destaca su empleo en Polonia, Argentina, Brasil y Colombia. En las investigaciones sobre entomología forense se prefiere a los cerdos, sobre otro animal, porque la estructura de la comunidad insectil y las velocidades de descomposición de sus restos y el de los humanos es similar (Catts & Goff, 1992; Campobasso, Di Vella & Introna, 2001; Valdés-Perezgasga, 2009). Sin embargo, en México la mayor parte de los estudios usan necrotrampas. Este tipo de trampas han probado su efectividad para atrapar entomofauna necrófila (Morón & Terrón, 1984), por lo que son una herramienta complementaria para recolectar especímenes a lo largo de los estudios.
En la Tabla 1 se presentan los 22 órdenes de artrópodos registrados en la literatura consultada. Se observa que los Coleópteros y Dípteros están muy bien representados a nivel de familia, género y especie. Estos dos taxones son los que tienen mayor relevancia en el ecosistema cadavérico y, por ende, en la entomología forense, principalmente porque permiten estimar el IPM, ya que utilizan el cadáver para alimentarse y reproducirse, así como por aparecer de manera característica en distintas etapas del proceso de descomposición (Cooper & Cooper, 2013; Gennard, 2007; Merck, 2013; Rivers & Dahlem, 2014; Wells & Lamotte, 2010) (Tablas 2 y 3). Además, la existencia de claves y especialistas en su taxonomía facilita su estudio, situación que no ocurre con otros grupos, tanto por su irrelevancia aparente en el proceso o por su gran dificultad taxonómica.
Tabla 1 Número de familias, géneros y especies por órdenes de artrópodos que han sido estudiados por los trabajos consultados sobre sucesión de artrópodos.
Fuente: Elaboración propia.
Tabla 2 Total de familias por orden de artrópodos registradas en los estudios sobre sucesión por categoría ecológica de alimentación.
Fuente: Elaboración propia.
Tabla 3 Total de familias por orden de artrópodos registradas en los estudios consultados sobre sucesión por estado de descomposición.
Fuente: Elaboración propia.
En cuanto al registro de variables ambientales y aquéllas relativas a la condición general del cadáver, la Tabla 4 permite observar que una baja frecuencia de estudios toma en cuenta las variables fisicoquímicas del entorno donde se encuentra el cadáver; por lo regular, sólo se limitan a registrar las especies de artrópodos presentes o características muy generales del sitio, como tipo de vegetación o estación del año. Por otra parte, se observa una preferencia por utilizar al cerdo adulto como modelo biológico y bajo condiciones de vestido y desnudo. Al respecto, Scala & Wallace (2010), así como Rivers & Dahlem (2014) establecen que es una buena práctica registrar las variables ambientales asociadas al cadáver y a su entorno (temperatura, humedad relativa, precipitación pluvial, irradiancia, entre otros), porque influyen directamente sobre los procesos asociados con su descomposición y, por lo tanto, con los ciclos biológicos, colonización y desarrollo de los artrópodos que lo utilizan, lo que afecta significativamente el IPM.
Tabla 4 Número de estudios de sucesión de artrópodos que incluyeron el registro de variables ambientales y aquéllas asociadas a la condición general del cadáver.
Fuente: Elaboración propia.
Los resultados obtenidos señalan que, como lo establecen Byrd, Lord, Wallace, Tomberlin & Haskell (2010), la entomología forense se refiere a la ciencia de los insectos y artrópodos relacionados a cadáveres, la cual puede ser aplicada para resolver litigios en casos civiles y criminales; por ello, requiere de protocolos estandarizados que no son del todo utilizados a nivel mundial (Gennard, 2007).
Finalmente, aunque en México los estudios realizados han caracterizado adecuadamente a los dípteros y coleópteros necrófilos, muy pocos han tomado como modelo biológico al cerdo y sólo uno, no detectado por la revisión realizada, en humano (Vergara-Pineda, De León-Múzquiz, García-Martínez, Cantú-Sifuentes, Landeros-Flores & Tomberlin, 2012). Además, no presentan relaciones entre la sucesión de artrópodos con el intervalo posmortem, dejan de lado el registro de variables ambientales y, como lo mencionan Vergara Pineda et al. (2012) y Martín del Campo-Rivera (2014), falta relacionar este conocimiento con la parte legal.
