Área de estudio

El lago de Chapala se encuentra en la meseta central de México, entre los estados de Jalisco y Michoacán, y es el lago tropical más grande del país. Este estudio se llevó a cabo en la orilla del lago de Chapala que colinda con la región de Petatán, Michoacán, México (20º 07’ N, 102º 50’ O) (Fig. 1), a una altura de 1520 msnm. Su clima es templado con lluvias en verano, precipitación pluvial anual de 800 mm, y temperaturas que varían de 10.4 a 25.4 ºC (^{INEGI 2016}).

Fig. 1 Mapa de localización del punto de alimentación y anidación de las aves en el lago de Chapala (señalado con un círculo en color amarillo), en la región de Petatán, Michoacán, México 

Recolección de muestras

La recolección de las muestras se realizó completamente al azar en la época de reproducción de las aves (de junio a agosto de 2014) en la orilla del lago, específicamente en la zona de alimentación y anidación, con la finalidad de garantizar que las plumas fueran de las aves seleccionadas para el estudio. En este periodo se recolectaron alrededor de 20 plumas para cada especie adulta. Las muestras de plumas se colocaron en bolsas plásticas con cierre hermético, y se etiquetaron para su posterior análisis. Las muestras de sedimento y agua se colectaron en 27 puntos alrededor del lago, aproximadamente cada 5 km entre una y otra estación de muestreo con la ayuda de un sistema geoposicionador (GPS, por sus siglas en inglés) tipo eTrex 30, Garmin®, de acuerdo con la metodología de ^{Torres et al. (2016)}. Los parámetros característicos del agua del lago se determinaron in situ con una sonda multiparamétrica Hydrolab® modelo DS5X (OTT Hydromet, Loveland, EUA) y se confirmaron en laboratorio; en promedio fueron los siguientes: pH 8.8, conductividad eléctrica 1.1 dS/m, temperatura 20.4 ºC, 96.8 % de oxígeno disuelto, turbidez 39.2 unidades nefelométricas de turbidez (ntu, por sus siglas en inglés).

Preparación y análisis de muestras

Las plumas recolectadas se lavaron tres veces con acetona y posteriormente con agua destilada. Se dejaron secar al aire durante la noche a temperatura ambiente para eliminar el exceso de humedad. Ya secas, se cortaron en fragmentos pequeños, separando la barba y el raquis de la pluma, y se pulverizaron en un mortero de porcelana (^{Burger et al. 2008}, ^{Misztal-Szkudlinska et al. 2012}). La digestión ácida de las muestras de plumas (raquis y barba), agua y sedimentos se realizó según la técnica propuesta por ^{Ruelas-Insunza et al. (2009)}. La determinación de las concentraciones de metales pesados (Ag, Al, As, Cr, Cd, Cu, Pb y Ti) en las muestras digeridas se realizó mediante un ICP (Perkin Elmer Optimal Emission Spectrometer Optima 4300 DV). Para la detección de Hg, las muestras digeridas se colocaron en viales, se diluyeron con 15 ml de agua Milli-Q para hacer submuestras por triplicado y determinar este elemento después de la reducción con SnCl2 en un analizador de mercurio Buick Scientific modelo 410 (^{Ruelas-Insunza et al. 2011a}), con un límite de detección de 0.01 µg/g y un porcentaje de recuperación de 99.6 %.

Factor de bioacumulación de sedimento a biota

Se utilizó el factor de bioacumulación de sedimento a biota (FBSB) para establecer la relación ecotoxicólogica entre las especies y su hábitat, debido a que los peces y crustáceos con los que se alimentan las aves crecen, se reproducen e incluso también se alimentan en el área de los sedimentos (^{Trujillo-Cárdenas et al. 2010}). El FBSB se calculó con la siguiente fórmula:

FBSB = C _B /C _S

donde C _B es la concentración del contaminante en el ave y C _S es la concentración del contaminante en el sedimento. Un FBSB > 1 indica el potencial de bioacumulación del metal en relación con los niveles en el sedimento (^{Calle et al. 2015}).

Análisis estadístico

Para determinar si las concentraciones medias de los metales pesados son diferentes entre especies de aves se utilizó un análisis de varianza de un factor. Se estableció un valor de probabilidad de 5 % (p < 0.05) y se implementó la prueba de comparación múltiple de Tukey para identificar cuáles medias de los valores obtenidos para las especies son significativamente diferentes. Se utilizó el paquete estadístico SAS 9.1^® (^{SAS 2004}).

Cromo

El elemento con mayor concentración en plumas de aves fue el Cr (Cuadro I); sin embargo, sólo se aprecia diferencia significativa entre la barba de A. alba y el raquis de N. nycticorax (p = 0.0023). Algunos estudios han reportado para distintas colonias en una misma zona concentraciones de 1.03, 0.88 y 0.60 μg/g (^{Padula et al. 2010}). ^{Custer et al. (2008)} encontraron concentraciones de 3.28, 3.16 y 2.48 μg/g en N. nycticorax en tres distintas colonias de una misma zona; ^{Abdullah et al. (2015)} obtuvieron concentraciones de 21.1 y 19 μg/g de Cr en Bubulcus ibis en dos localidades de la misma ciudad. Las concentraciones encontradas en aves acuáticas del lago de Chapala son dos a cinco veces mayores que las encontradas en los estudios citados. Este metal se encuentra en aguas residuales de industrias de curtiduría, metalurgia, pinturas, cerámicas, textiles, fungicidas, ladrillos y pigmentos (^{Förstner 1981}). Hay alrededor de 3500 industrias a lo largo de la cuenca Lerma-Chapala que vierten sus efluentes al río Lerma (^{Hansen y van Afferden 2004}). Esta puede ser la razón por la que este metal sea el más abundante en las tres especies de aves residentes del lago de Chapala. El cromo hexavalente (Cr⁺⁶) en aves es tóxico y puede causar trastornos endocrinos, reproductivos y malformaciones congénitas, además de ser un potente carcinógeno (^{Manjula et al. 2015}, ^{Sfakianakis et al. 2015}).

Titanio

Se encontraron diferencias significativas en las concentraciones de Ti en la barba de las plumas de especies de garzas. E. thula tuvo la concentración más alta (33.70 µg/g), seguida por N. nycticorax con una concentración de 30.69 µg/g, en tanto que A. alba presentó la concentración más baja (11.04 µg/g) (p = 0.026). En el raquis de la pluma no se observaron diferencias significativas entre especies, lo que puede deberse a que este metal no se encuentra en formas biodisponibles (^{Förstner 1981}). El Ti es uno de los elementos más abundantes en la corteza terrestre y no se ha reportado que provoque daños en aves.

Cobre

La especie que presentó la mayor concentración en las barbas de plumas fue E. thula, con 34.57 µg/g, seguida por A. alba con 27.78 µg/g y N. nycticorax con 21.3 µg/g. A. alba obtuvo la concentración más alta de Cu en el raquis con 20.5 µg/g, seguida por E. thula con 14.3 µg/g y N. nycticorax con 12.56 µg/g. No se encontró diferencia significativa entre las tres especies. El Cu es un metal esencial, sin embargo se ha podido observar que en altas concentraciones induce daños en aves como anemia, trastornos del crecimiento, respiratorios, carcinogénicos, reproductivos, gastrointestinales, hematológicos, hepáticos y endocrinos (^{Skoric et al. 2012}, ^{Manjula et al. 2015}).

Plomo

El Pb es un metal no esencial con alta toxicidad de importancia para la salud humana y ambiental; tiende a interactuar con el calcio, por lo cual se encuentra principalmente en plumas y huesos de aves (Estrada-Guerrero y Soler-Tovar 2015). No hubo diferencias significativas entre las concentraciones encontradas en las distintas especies. ^{Padula et al. (2010)} obtuvieron concentraciones de 2.27, 1.35 y 1.76 μg/g en N. nycticorax en tres distintas colonias de una misma zona. Por su parte ^{Custer et al. (2008)} encontraron en esta misma ave concentraciones de 0.32, 0.11, y 0.41 μg/g en tres diferentes colonias, las cuales están por debajo de las reportadas en este estudio (9.5 y 8.5 μg/g), ^{Abdullah et al. (2015)} obtuvieron concentraciones de Pb en B. ibis de 297 y 286 μg/g en dos diferentes localidades, por arriba de las encontradas en las especies de este estudio. ^{Cardiel et al. (2011)} establecieron que una concentración de 1.5 μg/g de Pb en el raquis de las plumas, constituye una exposición anormal. Por otro lado, ^{Tsipoura et al. (2011)} sostienen que concentraciones a partir de 4 mg/kg de Pb en plumas están asociadas con comportamiento, termorregulación, locomoción y percepción profunda, y resultan en menor supervivencia de los pichones, además de anemia hemolítica (^{Lucia et al. 2010}), daños gastrointestinales y neurológicos que se reflejan en el comportamiento de las aves, y finalmente la muerte (^{Estrada-Guerrero y Soler-Tovar 2014}). Las concentraciones de Pb encontradas en este estudio sobrepasan de 0.5 a 2.1 veces las reportadas en dicho estudio, lo cual indica la presencia de contaminación que puede estar causando efectos adversos.

Arsénico

Las concentraciones de As en las especies de garzas del lago, no presentaron diferencias significativas entre la barba o el raquis de las plumas. ^{Padula et al. (2010)} reportaron concentraciones de 0. 213 μg/g en N. nycticorax en la isla Goose, 0.467 μg/g en la isla North Brother, y 0.114 μg/g en la isla Hoffman (Nueva York). Estos valores son hasta 20 veces menores que las concentraciones obtenidas en las tres especies del lago de Chapala. En aves, el As puede causar trastornos reproductivos, hematológicos, hepático genéticos, cambios en el comportamiento y problemas inmunológicos (^{Sánchez-Virosta et al. 2015}).

Cadmio

En este estudio no se observaron diferencias significativas entre las concentraciones de Cd en las tres garzas del lago. En Pakistán, ^{Abbasi et al. (2015)} encontraron concentraciones de 1.03 μg/g de Cd en N. nycticorax. En India, ^{Manjula et al. (2015)} reportaron concentraciones de Cd en Egreta garzzeta de 1.55 y 1.54 μg/g en dos localidades distintas. Las concentraciones reportadas en las especies de garzas del Lago de Chapala son hasta 4.7 veces superiores que las reportadas por estos autores. Se ha informado que en aves este metal es tóxico en concentraciones mayores a 3 μg/g, e incluso en concentraciones más bajas (0.1-2 μg/g) puede alterar los patrones de crecimiento y causar efectos letales (^{Burger 2013}).

Plata

No se encontraron diferencias significativas en las concentraciones de Ag, en la barba y raquis de las distintas especies de garzas del lago. La fuente de contaminación por Ag es de tipo industrial y las sales de Ag son tóxicas para peces de agua dulce, pero aún se desconocen los efectos producidos en aves acuáticas (^{Förstner 1981}).

Mercurio

En los ecosistemas acuáticos, el mercurio puede provenir de la precipitación atmosférica o de la descarga de aguas residuales, principalmente industriales. Una vez que ingresa en los sistemas acuáticos, este elemento puede permanecer en el agua o depositarse en los sedimentos (^{Herruzo et al. 2010}). Se encuentra en regiones donde se utilizan herbicidas, fungicidas y conservadores de semillas, y donde hay presencia de industrias como las de pinturas, papeleras y electroquímicas (^{Villarejo 2004}). En aves, el Hg es un potente neurotóxico, lo cual pone de manifiesto el riesgo de este metal en el ecosistema (^{Aggarwal et al. 2014}). No se observan diferencias significativas para este metal tanto en raquis como en barba de todas las especies de aves estudiadas. La barba de E. thula tiene una concentración 0.8 a 0.3 veces mayor que el resto de las aves. Sin embargo, en años anteriores ^{Torres et al. (2014)} encontraron tres a cuatro veces más Hg que el reportado en este estudio en aves migratorias del mismo lago como P. erythrorhynchos e inclusive en A. alba, lo cual indica que la contaminación varía de estación a estación y de año en año.

Bioacumulación

La acumulación de metales pesados en plumas de aves se determinó con el FBSB. Los resultados se muestran en el Cuadro II. Un número mayor a uno indica bioacumulación. Ésta se presentó en las tres especies de aves acuáticas y con la mayoría de los metales, a excepción del Ti.

Para Ag, As y Cd no se observan diferencias significativas en el raquis ni en la barba de las tres especies. Sin embargo, el Cr se acumula más en la barba de A. alba respecto al resto de las aves. La bioacumulación de Cu mostró una diferencia significativa (p = 0.0012) en la barba de E. thula respecto al raquis de E. thula y N. nycticorax. Para el Hg tanto el raquis como la barba de las tres especies fueron diferentes significativamente (p = 0.001) con excepción del raquis de A. alba y la barba de N. Nycticorax. Por lo tanto, en este estudio E. thula bioacumuló más metales pesados que el resto de las especies.

Para el Pb se observa una diferencia significativa (p = 0.0028) entre el raquis de A. alba y el resto de las muestras, lo que indica que existe mayor bioacumulación en el raquis de esa ave. Respecto al Ti, a pesar de existir diferencias significativas entre las muestras (p = 0.0015) no se observó acumulación de este metal ni en raquis ni en barba de ninguna especie.

Estos resultados indican que hubo bioacumulación de metales pesados del sedimento en las plumas de las aves acuáticas estudiadas del lago de Chapala. Cabe resaltar que la bioacumulación de metales es variable entre las especies de aves incluidas en el estudio. Las plumas son buenas indicadoras de contaminación por metales debido a que en ellas se acumulan los contaminantes que no utilizan para su metabolismo (^{Luoma y Rainbow 2005}).

El FBSB se ha utilizado en distintas partes del mundo para medir la bioacumulación de sedimento-biota de distintos contaminantes como los policlorobifenilos, compuestos organoclorados y metales pesados (principalmente Hg) (^{Beek et al. 2000}, ^{Calle et al. 2015}, Lui et al. 2016). ^{Ruelas-Inzunza et al. (2011b)} utilizaron el FBSB para medir la bioacumulación de Cd, Cr, Hg y Pb en 12 especies de peces y 11 especies de crustáceos en un área asociada a la minería en la cuenca del río Baluarte, en la parte noroeste de México. Dichos autores encontraron bioacumulación de Hg en los peces (FBSB >1), por lo que es probable que las aves, que son piscívoras, acumulen los contaminantes por ingesta. Además, hay otras vías, como el contacto con el agua del lago. Así, el uso de este factor es relevante, debido a que no sólo se enfoca a los contaminantes que ingieren por la dieta los organismos estudiados, sino por la contaminación presente en el agua y en los sedimentos de este humedal. El siguiente paso de este tipo de investigaciones será abordar los efectos que dicha contaminación tiene en las aves acuáticas y su posible implicación en la salud humana.