Área de estudio

La Isla Guadalupe es una isla de origen volcánico, formada hace aproximadamente 7 millones de años ^{(Moran, 1996)} y es parte de la Reserva de la Biosfera Isla Guadalupe, ubicada en el Océano Pacifico, a 260 km de la costa de Baja California, México ^{(CONANP, 2013)}. El estudio se realizó en el rodal central (no fue afectado por el incendio de 2008) del bosque de ciprés, cerca de la zona llamada “Monte Augusta” (1298 msnm, la parte más alta de la Isla) (Figura 1), ubicado entre las coordenadas 29° 06' 37.16" N y 29° 05' 14.24"N y 118° 18' 50.15" O y 118° 20' 9.80" O, con una superficie de 9 ha aproximadamente ^{(Garcillán et. al., 2009)}.

Figura 1 (A) Localización geográfica de Isla Guadalupe, México, (B) ubicación del área de estudio (rodal de H. guadalupensis). 

El rodal presenta árboles adultos e individuos de diferentes edades de H. guadalupensis que se han establecido en zonas con distinta cobertura de dosel, posterior a la erradicación de las cabras. El rodal de estudio se encuentra a una altitud aproximada de 1200 m, exposición oeste y una pendiente menor de 10 %. No se cuenta con registros de precipitación media anual, ni de temperatura en particular para el rodal. El clima de la isla es de tipo mediterráneo, de acuerdo con la clasificación climática de Köppen modificada por ^{García (2004)}, el clima en las costas es tipo BS, con subtipos mediterráneos templados, BSKs con temporada de lluvias en invierno. La parte noroeste de la isla se caracteriza por la presencia de neblinas contantes y una mayor precipitación que la zona del extremo sur. A nivel de la isla se reporta una precipitación media anual de 133 mm y temperatura media anual que varía entre 16.2 y 20.4 ºC ^{(Garcillán et al., 2009)}.

Cobertura del dosel

Para la estimación del nivel de cobertura del dosel se utilizaron tres métodos. El primero de ellos se realizó a partir de una imagen satelital QuickBird Digital Globe con resolución espacial 2.44 m en escala multiespectral del año 2005; el segundo se derivó por medio de imágenes obtenidas con un Vehículo Aéreo No Tripulado (VANT) en 2019, procesadas con el software PIX4Dmapper, versión de prueba, para obtener el ortomosaico correspondiente; las imágenes fueron georreferenciadas en campo y corregidas. El tercer método se realizó directamente en campo, se midió el diámetro de copa de los árboles y mediante el software QGIS se elaboraron mapas de la proyección de éstas para cada árbol. Las proyecciones de copa fueron corregidas para evitar traslapes y evitar sobreestimación. Los tres métodos de estimación de la cobertura del dosel mostraron alta correlación (r ≥ 0.841). Se utilizaron los datos con base en el diámetro y proyección de copas para los análisis cuantitativos (tercer método). Los niveles de cobertura se clasificaron en baja (CB, ≤ 5 %), media (CM, 6-23 %) y alta (CA, ≥ 24 %).

Establecimiento de los sitios de muestreo y variables medidas

De acuerdo con la metodología utilizada por ^{Toledo-López et al. (2012)}, sugerida por ^{Corral-Rivas et al. (2013)} y modificada por ^{Ventura-Ríos et al. (2017)}; en cada nivel de cobertura del dosel se establecieron cinco sitios circulares de 400 m². La ubicación de cada sitio de muestreo en cada categoría de cobertura del dosel se realizó de manera aleatoria mediante una malla de puntos a cada 50 m ^{(Corral-Rivas et al. 2013)}. Se georreferenció (GPS) el centro de cada sitio, y se registró la altitud, la exposición y la pendiente. En estos sitios se midió el diámetro normal (DN, cm) y altura (H, m) de todos los individuos adultos (individuos que por sus características de tamaño del diámetro y su corteza era evidente que estaban presentes desde antes de la erradicación de las cabras) y juveniles (individuos con altura mayor o igual a 1.5 m y máxima de 10 m). El diámetro de copa (DC, m) para adultos se estimó con base en el promedio de la proyección de la copa en dirección norte-sur y este-oeste. La localización espacial de los juveniles se determinó con base en el azimuth y la distancia horizontal (m) de cada árbol al centro del sitio para establecer sus coordenadas cartesianas (x, y) en el sitio, información necesaria para determinar el patrón de distribución espacial de los individuos juveniles; a la vez, se registró la densidad de juveniles y de especies arbustivas en cada sitio. En sub-sitios de 1 m², uno por punto cardinal dentro de cada sitio de 400 m^{2 (Pommerening y Grabarnik, 2019)}, se registró el número de plántulas con altura menor a 1.5 m. ^{(Toledo-López et al., 2012)}, modificado por los autores; además, se midió el porcentaje de cobertura y altura (cm) de la avena y el número y abundancia de herbáceas para determinar los índices de diversidad alfa y beta.

Análisis estadístico

Las variables número de individuos juveniles y plántulas se analizaron con análisis de varianza utilizando el paquete estadístico R ^{(R Core Team, 2019)}, usando como fuentes de variación, los niveles de cobertura del dosel. Se realizó un análisis de correlación de Pearson para establecer el nivel de asociación entre el nivel de cobertura y el número de individuos juveniles y plántulas. La estructura vertical y horizontal se determinó con base en las frecuencias por categorías de altura y diámetro. La homogeneidad de la distribución de frecuencias entre las categorías de cobertura del dosel se evaluó con una prueba de Ji-cuadrada. El patrón de distribución espacial se determinó con base en el índice K _(t) de Ripley ^{(Ripley, 1977)}. Posteriormente, K _(t) se transformó a L_(t) a través de la raíz cuadrada de la función propuesta por ^{Besag (1977)}, la cual facilita la interpretación gráfica del índice. K _(t) y L _(t) se estimaron con un nivel de significancia P ≤ 0.01 mediante simulaciones de Monte Carlo ^{(Besag, 1977)}, con el software TOOL-BOX ^{(Fisher, 2000)}.

Con los datos de especies arbustivas y herbáceas del sotobosque se construyeron curvas de especie-área ^{(Greig-Smith, 1983)} utilizando el software PAST 4.02 ^{(Hammer et al., 2020)}. Se estimó el número esperado de especies con base en el esfuerzo de muestreo usando los estimadores Chao 1 ^{(Chao, 1984)}, ACE ^{(Chao y Lee, 1992)} y Bootstrap ^{(Smith y Van Belle, 1984)}. La diversidad alfa se obtuvo con los índices de riqueza de Margalef, Shannon-Wiener, Simpson ^{(Moreno, 2001)} y Fisher ^{(Zarco-Espinoza et al., 2010)}. Debido a que los datos no cumplieron con la condición de normalidad, se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis para comparar el valor de los índices en los tres niveles de cobertura del dosel. Los índices de Jaccard y de Sørensen ^{(Moreno, 2001)} fueron estimados para calcular la diversidad beta. Los índices de diversidad vegetal para las especies herbáceas medidos en los sub-sitios (4 m²) se extrapolaron a 400 m². La avena, especie introducida, no se incluyó en los índices de diversidad vegetal, se presenta por separado.

Número de juveniles y plántulas de H. guadalupensis establecidos

El análisis de varianza no mostró diferencias significativas entre las categorías de cobertura para el número de juveniles. Los sitios de muestreo dentro de una misma categoría de cobertura del dosel presentaron una amplia variación, al igual que el número de juveniles, la correlación no fue significativa entre estas (r = -0.185, Figura 2); en contraste, la cobertura del dosel influyó en el número promedio de plántulas, con un valor promedio 3.5 ± 1.0 ind. m^-2 en la CA; ésta fue estadísticamente diferente con respecto al resto de las cuberturas del dosel y presentó una alta correlación (r = 0.918) (Figura 2).

Figura 2 Relación del número de individuos juveniles ha^-1 (a) y número de plántulas m^-2 (b) de H. guadalupensis con la cobertura de dosel en un rodal en recuperación en Isla Guadalupe, México. 

El número promedio de juveniles estimado en todo el rodal fue de 773 (± 326) ind. ha^-1, con una variación desde 55 (CB) hasta 1165 (CM) individuos ha^-1, lo que refleja la alta heterogeneidad espacial en el rodal; en cambio, el número promedio de plántulas fue de 1.38 (± 0.52) m^-2 y varió de 0 (CB) a 3.5 (CA) individuos m^-2. Los resultados se reportan en diferentes escalas para juveniles y plántulas debido al muestreo realizado, donde se utilizaron sub-sitios de dos diferentes superficies (400 y 1 m² respectivamente). Sólo los juveniles contabilizados en sitios de 400 m² se extrapolaron a individuos por hectárea. Estos resultados contrastan con algunas referencias que consideran a H. guadalupensis como especie pionera que requiere espacios abiertos para su establecimiento. ^{Garcillán et al. (2009)} mencionaron que el reclutamiento es mayor en zonas donde existe interacción con la cobertura de dosel.

Los resultados del estudio muestran un comportamiento distinto de los juveniles y las plántulas (Figura 2). La mayor cantidad de juveniles se encontraron en sitios con una cobertura de dosel entre 10 y 30 % (Figura 2A) y la densidad de plántulas aumentó ligeramente conforme se incrementó la cobertura del dosel (Figura 2B); ésto sugiere que la repoblación de esta especie en su etapa inicial se beneficia de las condiciones que se generan bajo el dosel o copa del arbolado, las cuales pueden estar asociadas con mayor disponibilidad de humedad en el suelo, protección contra temperaturas extremas, vientos y mayor disponibilidad de nutrimentos. Hesperocyparis guadalupensis es considerada una especie mucho más vulnerable a la sequía que otras en la Isla ^{(León et al., 2003)}. Por otro lado, la mayor densidad de plántulas bajo el dosel de árboles progenitores puede estar asociada con una limitada capacidad de dispersión de la especie, ya que sus semillas se acumulan debajo de las copas de árboles reproductivos.

Pocos estudios han documentado el número de plántulas de H. guadalupensis en Isla Guadalupe. ^{Junak et al. (2005)} destaca que en los años 2001-2003, en sus visitas a la Isla, nunca observaron plántulas de ciprés. Para 2004 apareció “un gran número de plántulas en diferentes sitios, principalmente cerca de las orillas de las arboledas” y en 2005 “más plantas fueron vistas”; los individuos observados en esos años presentaban una altura mayor a 10 cm y dos individuos de aproximadamente 2 m. ^{Aguirre-Muñoz et al. (2011)} estimaron entre 457 y 1100 individuos ha^-1 en áreas afectadas y no afectadas por el incendio de 2008, reportando una densidad de 260 juveniles ha^-1 en 2006. En el presente estudio se estimaron 773 juveniles ha^-1 y 1.38 plántulas m^-2 (13,800 ha^-1), mostrando un aumento en el reclutamiento de nuevos individuos a la población con respecto a estudios anteriores. Los resultados del presente estudio evidencian la recuperación del bosque de ciprés, a pesar de los diferentes métodos de muestreo y criterios para clasificar los nuevos individuos usados en estudios previos.

^{Ustin et al. (1984)} y ^{Way y Pearcy (2012)} sugirieron que para algunas especies los claros grandes reducen la germinación de la semilla y supervivencia de los plántulas; además, la tasa de reclutamiento puede aumentar cuando las plántulas están expuestas a periodos cortos de luz bajo doseles densos, ya que proporcionan a las plántulas condiciones menos extremas de temperatura y amortiguan los vientos. En algunos casos, esta característica puede indicar que la especie es tolerante a la sombra; sin embargo, no existe evidencia contundente de que H. guadalupensis sea una especie tolerante. Las condiciones bajo el dosel podrían explicar el mayor número de plántulas en CA y de juveniles en CM y CA. ^{Garcillán et al. (2009)} sostienen que en el bosque de ciprés la germinación ocurre principalmente dentro de los parches y en los bordes, en la zona más próxima a la caída de la semilla, pero la mortalidad es mayor en el interior, por lo que el reclutamiento se presenta principalmente en las márgenes. En el presente estudio se muestra una relación positiva entre el número de plántulas y la cobertura del dosel, la cual no se observa con los juveniles. Otros factores que pueden influir en el establecimiento de las plántulas es la profundidad de la capa de materia orgánica y la cobertura de vegetación herbácea, pero no se encontraron diferencias significativas entre las categorías de cobertura del dosel en la capa de materia orgánica (1.4, 2.2 y 2.5 cm en CB, CM y CA, respectivamente) ni en la presencia de avena (21.3, 19.8 y 20.7 %, respectivamente).

Estructura y distribución espacial de la repoblación de H. guadalupensis

Se identificaron cuatro categorías de altura y diámetro en los individuos juveniles (Figura 3). En las categorías menores para altura (2.5 y 4.5 cm) y diámetro (2.5 y 7.5 cm) se registró el mayor número de individuos, especialmente en CA y CM, ésto indica que la repoblación tiende a ocurrir en zonas con cierta protección durante las primeras etapas de desarrollo; posteriormente, requieren menos influencia directa de los adultos ^{(Garcillán et al., 2009)}. El menor número de individuos en CB modificó ligeramente la estructura vertical y horizontal en esta condición de cobertura del dosel con respecto a las otras dos, pero la prueba de Ji-cuadrada mostró una distribución de frecuencias homogénea en las tres condiciones.

Figura 3 Número de juveniles (individuos ha^-1) de H. guadalupensis por A) categoría de altura (m) y B) categoría diamétrica (cm) en tres coberturas de dosel: baja (CB), media (CM) y alta (CA) en un rodal en recuperación en Isla Guadalupe, México. El número de individuos se presenta en escala logarítmica.  

La distribución de las clases de altura y diámetro de los juveniles de H. guadalupensis muestran incorporaciones recientes y sucesivas, con un mayor número de individuos en las clases más pequeñas, lo que sugiere que la especie requiere condiciones de protección durante los primeros años de crecimiento, y explicaría el bajo número de juveniles en la cobertura del dosel baja; sin embargo, para poder crecer en altura, los individuos establecidos requieren luz directa. Esta característica se ha observado en Abies religiosa, que obtiene protección de factores ambientales adversos por parte de un dosel arbustivo durante sus primeras etapas de desarrollo ^{(Rodríguez-Laguna et al. 2015)} .

El patrón de distribución espacial de los juveniles, de acuerdo con los valores de la función K _(t) de Ripley, fue muy heterogénea. En CB sólo se encontraron plántulas en uno de los sitios, con una distribución espacial uniforme a cualquier distancia (L _(t) < 0) (Figura 4A). En los sitios CM (Figura 4B) y CA (Figura 4C) la distribución espacial de los juveniles fue agrupada (L _(t) > 0). Las diferencias en la distribución espacial pueden atribuirse a diferencias en el número de árboles maduros encontrados en cada cobertura, especialmente en CB; es posible que la disponibilidad de semilla en CB sea menor, lo que disminuye la posibilidad de establecimiento de plántulas. ^{Garcillán (2010)} mencionó que el reclutamiento de nuevos individuos de H. guadalupensis se presenta de forma especialmente abundante alrededor de árboles recién caídos.

Figura 4 Índice de distribución espacial L _(t) de juveniles de H. guadalupensis en (A) sitio de CB, (B) CM, y (C) CA. Las líneas sólidas representan los valores de L(t), y las líneas discontinuas el intervalo de confianza con un 99% de confiabilidad. Del lado derecho se muestra la distribución espacial de juveniles (puntos) y la cobertura de copas de los adultos (círculos grises) en el sitio, en un rodal en recuperación en Isla Guadalupe, México 

Los índices de distribución espacial agrupados son comunes en la repoblación de especies arbóreas; por ejemplo, las plántulas de Abies spp. generalmente presentan una distribución espacial agregada, como resultado de la apertura de claros en el dosel o por disminución (densidad) de follaje del dosel ^{(Plateros-Gastélum et al., 2018}; ^{Spies, 1998}; ^{Ustin et al., 1984)}. En este estudio se observaron algunos claros en CM y CA ocasionados por la caída de árboles, lo que coincide con las afirmaciones hechas por estos autores, donde el principal factor que se favorece con la formación de claros en el dosel es la mayor entrada de luz hacia la parte baja. ^{Maciel-Nájera et al. (2020)} analizaron patrones espaciales de áreas regeneradas naturalmente en bosques de pino-encino en la Sierra Madre Occidental (norte de México) en relación con tres factores: la pendiente, la exposición y la distancia entre cada árbol joven hasta el borde del rodal, encontraron patrones espaciales atípicos de la regeneración natural en rodales incoetáneos de pino-encino, atribuidos a un efecto nodriza del dosel, ya que la regeneración del complejo de especies analizado se estableció preferencialmente en las orillas de los claros. Este patrón es similar a lo observado en la regeneración natural de H. guadalupensis.

Diversidad del sotobosque de H. guadalupensis

Se encontraron 17 especies en CB, 16 en CM y 17 en CA con base en los indicadores S(est), ACE Mean y Chao de las curvas área-especie (Figura 5A). El indicador Bootstrap mean estimó 18 especies en CB y CM y 20 en CA (Figura 5B), con un esfuerzo de muestreo de 94, 91 y 86 %, respectivamente. La curva asintótica obtenida indica que la intensidad de muestreo fue adecuada ^{(Álvarez et al. 2006)}.

Figura 5 A) indicadores de S(est) y B) bootstrap mean en las curvas de acumulación de especies en tres condiciones de cobertura de dosel de H. guadalupensis: CB, CM y CA. Las curvas de ACE mean y Chao son similares a las de S(est).  

En las tres condiciones de cobertura del dosel se encontró un total de 24 especies de herbáceas de 21 géneros y 12 familias, 50 % nativas, 8 % de ellas endémicas, 38 % exóticas y 4 % sin identificar. Las familias Asteraceae y Fabaceae presentaron la mayor riqueza, con seis y tres géneros, respectivamente. La abundancia de especies presentó una variación alta (1 a 1398 individuos; Cuadro 1).

Diez de las 12 familias identificadas se encontraron en las tres condiciones de cobertura del dosel. En CB se registró el mayor número de especies, sin diferencias estadísticas significativas entre las condiciones de cobertura del dosel para forma de vida, riqueza total e índice de Margalef (Cuadro 2). Los valores para avena se presentan por separado para evitar una sobreestimación de la diversidad vegetal, especie utilizada como cultivo y de amplia distribución y cobertura en la Isla.

Los índices de Simpson, Fisher y Shannon-Wiener fueron ligeramente mayores en la CB (0.71, 1.01 y 1.55 para CB, CM y CA, respectivamente). El índice de Simpson varió entre 0.61 y 0.71 en las tres condiciones de dosel, indicando una diversidad vegetal intermedia (valores cercanos a 1 indican mayor diversidad de la muestra) ^{(Magurran, 2004)}.

El índice de Fisher indica la diversidad en función del número de individuos y del número de especies, y depende menos del tamaño del área de estudio ^{(Condit et al., 1996)}. En el bosque de H. guadalupensis analizado, los valores encontrados de dicho índice variaron entre 0.76 y 1.01, lo que representa una diversidad relativamente baja; por su parte, los valores del índice de Shannon-Wiener registrados en el presente estudio oscilaron entre 1.25 y 1.55. De acuerdo con ^{Pla (2006)}, estos valores indican una diversidad baja. El 92% del total de las especies encontradas en el sotobosque fueron herbáceas (Cuadro 1). Un mayor número y mayor abundancia de especies herbáceas que arbustivas podría indicar fases sucesionales tempranas; sin embargo, es difícil señalar con certeza el estado sucesional ^{(Kimmins, 2004)}, ya que se carece de información de la estructura de las comunidades vegetales antes de la introducción de las cabras; lo que es evidente es la recuperación de áreas degradadas y un mayor número de especies herbáceas nativas. La mayor presencia de herbáceas puede ser explicada por el hecho de tratarse de una zona muy degradada, donde las primeras especies que se establecerán son las herbáceas, capaces de soportar condiciones climáticas adversos ^{(Kimmins, 2004)}.

^{Alday et al. (2012)} reportaron valores altos en el índice de diversidad de Shannon (> 4.2) en la regeneración natural de Pinus pinaster Ait, con una mayor riqueza en el estrato herbáceo, lo cual coincide con los resultados del presente estudio. La menor cobertura del dosel en CB origina áreas grandes con mayor exposición a la luz, lo cual fomenta el establecimiento y riqueza de especies, particularmente de herbáceas anuales.

Por su parte, el índice de Jaccard varió de 61 a 73 % y el índice de Sørensen de 76 a 84 % (Cuadro 3). La mayor similitud calculada, con ambos índices, fue entre CB y CA (72.7 y 84.2 %). Las tres condiciones de dosel comparten al menos 60 % de las especies herbáceas registradas. El reducido número de especies y la superficie del área de estudio no permitieron detectar diferencias entre los niveles de cobertura; sin embargo, algunas especies fueron exclusivas de cada cobertura; por ejemplo, Centaurea melitensis y Lupinus niveus en CA, Senecio palmeri en CM y Calystegia macrostegia en CB (Cuadro 1).

^{Stoddard et al. (2011)} encontraron que tratamientos de restauración basados en raleo del dosel y quema controlada favorecen la aparición de especies nativas; sin embargo, después de seis años la composición de las comunidades evaluadas seguía cambiando, lo cual podría asemejarse a la condición actual del bosque de H. guadalupensis. El área de estudio se eligió por no haber sido afectada por el incendio de 2008, condición que podría representar un cambio en la composición de las especies que se desarrollan en el sotobosque de las diferentes coberturas. A partir de la erradicación de las cabras en toda la isla se ha reportado la aparición de especies que se creían extintas o extirpadas y que han recolonizado espacios anteriormente ocupados por especies exóticas ^{(Ceceña-Sánchez et al., 2018)}.