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Introducción
Dactylopius opuntiae Cockerell (Hemiptera: Dactylopiidae) es un insecto nativo de Norteamérica, que fue descrito por Cockerell en 1896 con especímenes provenientes de Guanajuato, México (De Lotto, 1974). Con presencia en más de 25 países, debido a su facilidad de dispersión y persistencia, se considera la más agresiva y destructiva de las 11 especies de Dactylopius reconocidas hasta el momento, restringiendo su daño a especies de Opuntia y Nopalea (Caryophyllales: Cactacea). En México, D. opuntiae es reconocida como la principal plaga en cultivos de nopal para la producción comercial de verdura y fruta (Vanegas-Rico et al., 2016). Asimismo, en Brasil se ha reportado como la plaga más importante en nopal forrajero (Santos et al., 2015; Torres y Giorgi, 2018); además, existe preocupación por su arribo y dispersión en la cuenca del Mediterráneo, principal zona productora de tuna (Mazzeo et al., 2019).
A pesar de la severidad del daño y pérdidas económicas ocasionadas por D. opuntiae existen limitadas opciones de manejo para minimizar su impacto. La aplicación de insecticidas de amplio espectro y de alta toxicidad ha sido la alternativa más utilizada (Hernández-Pérez et al., 2019); sin embargo, su empleo se ha asociado con efectos indeseables, y en ocasiones hasta letales, para los propios productores, como en Etiopía (Fitiwy et al., 2016). En México, esto se agrava por el uso de productos altamente tóxicos prohibidos a nivel internacional, que carecen de autorización oficial de la COFEPRIS para emplearse en nopal (Ramírez-Bustos et al., 2018). Adicionalmente, la aplicación de mezclas de dos o tres productos y su alta frecuencia de uso pueden generar la selección de resistencia, fitotoxicidad, riesgo a la salud de productores y consumidores y alta residualidad, lo que dificulta la comercialización en el mercado internacional (Hernández-Pérez et al., 2019).
Ante la necesidad de encontrar alternativas seguras a los insecticidas convencionales y debido a la reducida disponibilidad de productos autorizados, otras tácticas de manejo son necesarias para reducir el impacto y dispersión de D. opuntiae; por ello, durante los últimos 10 años, principalmente en México, Brasil y Marruecos, se han implementado diversas tácticas de manejo, como el empleo de detergentes biodegradables (Palacios-Mendoza et al., 2004), extractos vegetales (Bouharroud et al., 2018; Santos et al., 2015), aceites vegetales (Cuevas-Salgado et al., 2015; Torres-Gabriola y Cuevas-Salgado, 2019) y enemigos naturales (Vanegas-Rico et al., 2016; Idris et al., 2019), entre otras; sin embargo, la mayoría de estos estudios, se han focalizado a combatir los estados juveniles de D. opuntiae, algunos con resultados alentadores.
Considerando la creciente demanda y aceptación de los productos y coproductos del nopal en el mercado internacional, así como la tendencia a nivel mundial de sustituir los insecticidas con productos alternativos que privilegian el respeto al ambiente, la conservación de organismos benéficos y la salud de productores y consumidores, el objetivo del presente estudio fue evaluar cinco productos no convencionales: 1) dos insecticidas botánicos autorizados por la COFEPRIS (2016), 2) dos a base de estearatos de sodio y/o potasio y alquilsulfanato de sodio y/o magnesio y 3) un extracto vegetal, para determinar su efectividad biológica sobre hembras adultas de D. opuntiae en condiciones semicontroladas.
Materiales y métodos
Área del estudio
El estudio se realizó, de noviembre de 2017 a febrero de 2018, en las instalaciones del Campus San Luis Potosí del Colegio de Postgraduados en Salinas de Hidalgo, San Luis Potosí, México (22º 37' 55.66” Latitud Norte, 101º 42' 42.96” Longitud Oeste y 2078 msnm). El clima predominante en la zona de estudio es el BS, con sus dos variantes BS0 y BS1(García, 2004).
Pie de cría
La simiente inicial utilizada en la investigación se obtuvo a partir de la colecta de cladodios completos de nopal de Opuntia ficus-indica (L.) Mill. cv. Rojo pelón, conteniendo colonias de D. opuntiae, de una plantación ubicada en el Campus San Luis Potosí, Colegio de Postgraduados; éstos se establecieron en macetas en un invernadero. Para asegurar que las cohortes utilizadas en los bioensayos fueran de la misma edad, a partir de las colonias antes mencionadas, se estableció una cría de D. opuntiae en confinamiento, bajo condiciones semicontroladas (22 °C y 60% de HR). Para ello, se utilizaron como substrato cladodios individuales de O. ficus-indica (L.) Mill. cv. Rojo pelón, de entre seis y ocho meses de edad. La infestación se realizó colocando estos cladodios durante 48 h sobre las plantas con las colonias de D. opuntiae en fase reproductiva. Los cladodios, una vez infestados, se retiraron, se colocaron en posición vertical en cajas de madera y se cubrieron con una malla fina a fin de asegurar el establecimiento de las ninfas neonatas y evitar el ingreso de enemigos naturales, hasta completar su ciclo de desarrollo.
Productos empleados
Se seleccionaron cinco productos con antecedentes insecticidas que, de acuerdo a una revisión previa, son empleados por productores o recomendados para el control de D. opuntiae por técnicos y organismos federales en México (Cuadro 1).
Cuadro 1 Productos seleccionados para el control de D. opuntiae.
| Nombre comercial | Ingrediente principal | Categoría | Niveles de concentración aplicados | Disolvente |
| Zote® | Estereatos de sodio y/o potasio | Jabón | 1 % (10 g) | 1000 mL de agua destilada |
| 2 % (20 g) | ||||
| 4 % (40 g) | ||||
| 8 % (80 g) | ||||
| Axion Complete® | Alquilsulfanato de sodio y/o magnesio | Detergente | 1 % (2 mL) | 1000 mL de agua destilada |
| 2 % (4 mL) | ||||
| 4 % (8 mL) | ||||
| 8 % (16 mL) | ||||
| BIODIe® | Argemonina, Berberina, Ricinina y a-Terthienyl | Insecticida botánico | 1 % (2 mL) | 1000 mL de agua destilada |
| 2 % (4 mL) | ||||
| 4 % (8 mL) | ||||
| 8 % (16 mL) | ||||
| Fitonosode | † | Extracto vegetal | 1 % (2 mL) | 1000 mL de agua destilada |
| 2 % (4 mL) | ||||
| 4 % (8 mL) | ||||
| 8 % (16 mL) | ||||
| Progranic Nimicide 80® | Aceite de neem (Azadirachta indica) | Insecticida botánico | 1 % (2 mL) | 1000 mL de agua destilada |
| 2 % (4 mL) | ||||
| 4 % (8 mL) | ||||
| 8 % (16 mL) |
†Se desconocen ingredientes activos.
Procedimiento experimental
Para evaluar la efectividad biológica de los productos utilizados, los cladodios se dividieron en fracciones (aproximadamente 10 × 10 cm) conteniendo 15 hembras de D. opuntiae en fase pre-reproductiva, considerando cada fracción como unidad experimental. Posteriormente, éstas se colocaron en cajas Petri para asegurar la independencia de los bioensayos. Las fracciones tratadas se mantuvieron en condiciones de laboratorio (16 °C y 12 % de HR). Los tratamientos se aplicaron una sola vez por aspersión, usando una bomba manual con capacidad de 1.5 L (SWISS MEX®). El volumen aplicado fue de 5.76 mL s-1 a 30 cm de distancia. Se tuvieron tres repeticiones para tratamientos y concentraciones, al igual que para el testigo, el cual estuvo constituido por la aplicación de agua destilada + surfactante Inex-A® (1 cm3). A todas las formulaciones aplicadas se les agregó 1 cm3 del surfactante Inex-A®, con la finalidad de obtener una mayor cobertura y humectación.
Evaluación de la efectividad biológica de productos aplicados
La efectividad biológica de cada uno de los tratamientos y sus concentraciones se obtuvo a partir del registro y seguimiento de la mortalidad de las hembras (%) de la misma unidad experimental a 1, 2, 3 y 6 días después de la aplicación (DDA), por medio de conteo visual con un estereoscopio Leica® KL200 LED (Leica Microsystems, Singapur). En el efecto letal directo se consideraron los siguientes criterios:
Pérdida de turgencia, caracterizada por la deshidratación o contracción del cuerpo, resultado de la pérdida de elasticidad de la epidermis.
Ausencia de contracciones y relajaciones naturales del cuerpo.
Excreción de hemolinfa derivado de rompimiento de los tejidos celulares.
Para ajustar la mortalidad (%) registrada en cada una de las unidades experimentales en los diferentes periodos de evaluación se utilizó la fórmula propuesta por Abbott (1925).
Análisis estadístico
En la determinación de la efectividad biológica de los tratamientos se empleó un diseño completamente al zar con arreglo factorial, considerando como factores principales a los productos (un jabón, un detergente, dos insecticidas botánicos y un extracto vegetal), a las concentraciones y a los periodos de evaluación (DDA). La diferencia entre medias se determinó mediante la prueba de Tukey (P ≤ 0.05) utilizando InfoStat-Statistical Software® (Di Rienzo et al., 2011).
Resultados
El análisis estadístico mostró efecto significativo de cada uno de los factores principales: productos aplicados (F = 138.83, P ≤ 0.0001, gl = 4), concentraciones (F = 81.07, P ≤ 0.0001, gl = 4) y DDA (F = 53.51, P ≤ 0 .0001, gl = 3). También se observó un efecto significativo de las interacciones productos × concentración (F = 17.97, p ≤ 0.0001, gl = 16), productos × DDA (F = 7.97, P ≤ 0.0001, gl = 12) y concentración × DDA (F = 5.33, P ≤ 0.0001, gl = 12) sobre la mortalidad de hembras de D. opuntiae.
Tratamientos evaluados
Los resultados obtenidos en esta investigación evidenciaron que los productos evaluados causaron un efecto diferencial sobre la mortalidad de hembras de D. opuntiae, que osciló entre 3 y 40 %. Con la aplicación de jabón Zote® se obtuvieron los valores de mortalidad estadísticamente más altos (39.5 %) (P ≤ 0.05); por su parte, el detergente Axion Complete® y BIODIe® mostraron una efectividad media de 31 y 14 %, respectivamente; asimismo, no se observaron diferencias estadísticas entre los valores de mortalidad registrados entre los productos Fitonosode y Progranic Nimicide 80®, mostrando una efectividad inferior al 4 % (Cuadro 2).
Cuadro 2 Efectividad biológica de cinco productos sobre la mortalidad promedio (%) de hembras de D. opuntiae.
| Tratamiento aplicado | Valores de mortalidad promedio (%) |
| Progranic Nimicide 80® | 2.67 a |
| Fitonosode | 3.89 a |
| BIODIe® | 13.78 b |
| Axion Complete® | 31.33 c |
| Zote® | 39.56 d |
Valores de mortalidad promedio (%) con letras iguales no son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05).
Concentraciones aplicadas
Con respecto a las concentraciones aplicadas de cada uno de los tratamientos probados, se observó que la mortalidad en hembras de D. opuntiae aumentó conforme la concentración de los productos se incrementó de 1 a 8 %, al registrarse valores entre 7.8 y 32 %, resultando estadísticamente diferentes (P ≤ 0.05). Asimismo, el efecto tóxico mayor se registró en las concentraciones más altas de 4 y 8 %, con valores de mortalidad de 29.7 y 32 %, respectivamente, aunque no se observó diferencia estadística entre éstas; tampoco se encontró diferencia estadística entre el testigo y la concentración más baja aplicada (1 %) (Cuadro 3).
Cuadro 3 Mortalidad promedio (%) de hembras de D. opuntiae con diferentes concentraciones de productos.
| Niveles de concentración (%) | Valores de mortalidad promedio ( %) |
| Testigo | 3.7 a |
| 1 | 7.8 a |
| 2 | 17.7 b |
| 4 | 29.7 c |
| 8 | 32.0 c |
Valores de mortalidad promedio (%) con letras iguales no son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05).
Periodos de evaluación (DDA)
Al considerar los periodos de muestreo, los tratamientos y concentraciones aplicadas registraron una efectividad biológica mayor a los 6 DDA, dado que produjeron valores de mortalidad estadísticamente más altos, con 30 % (P ≤ 0.05). Cabe resaltar que, consistentemente, conforme transcurrió el periodo de evaluación, los valores promedio de mortalidad se incrementaron de 8 % a las primeras 24 h a 30 % 6 DDA y ambos valores resultaron estadísticamente diferentes. Aunque la magnitud de la mortalidad registrada entre los 3 y 6 DDA se redujo, los tratamientos y concentraciones evaluadas podrían tener una mayor efectividad biológica residual (Cuadro 4).
Cuadro 4 Mortalidad promedio (%) de hembras de D. opuntiae registrada en cuatro periodos de evaluación (DDA).
| Días después de la aplicación (DDA) | Valores de mortalidad promedio (%) |
| 1 | 8.09 a |
| 2 | 13.96 b |
| 3 | 21.78 c |
| 6 | 29.16 d |
Valores de mortalidad promedio (%) con letras iguales no son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05).
Interacción producto × concentración
Para la interacción producto × concentración, el tratamiento a base de jabón Zote® aplicado a concentraciones de 4 y 8 % registró los valores promedio de mortalidad más altos, con 67.2 y 66.1 %, respectivamente, aunque no resultaron estadísticamente diferentes; tampoco se observaron diferencias estadísticas cuando se aplicó Axion Complete® a concentraciones entre 4 % (54.4 %) y 8 % (48.9 %). En ambos productos, la concentración que provocó la mortalidad más alta se obtuvo a 4 %; a partir de esta concentración comenzó a declinar su efectividad biológica (Figura 1). Vale la pena destacar que el jabón Zote® y el detergente Axion Complete® a una concentración de 2 % produjeron valores de mortalidad superiores que el resto de los productos a concentraciones más altas. Tanto Progranic Nimicide 80® como Fitonosode mostraron una baja eficiencia de control, ya que obtuvieron los valores de mortalidad más bajos en todas las concentraciones evaluadas (menos del 10 %). El único tratamiento que mostró una tendencia ascendente con el incremento de las concentraciones fue BIODIe®, ya que cuando ésta aumentó, su efectividad biológica se incrementó causando 6, 24 y 35 % de mortalidad a concentraciones de 2 %, 4 % y 8 %, respectivamente; debido a la tendencia presentada la mortalidad podría seguir incrementándose con la concentración.
Interacción producto × DDA
En lo que se refiere a la interacción producto × DDA, los resultados obtenidos evidenciaron que el jabón Zote® y el detergente Axion Complete® a los 6 DDA causaron la mortalidad promedio más alta con 58.6 y 54.2 %, respectivamente, aunque sin mostrar diferencia estadística entre ellos (Figura 2). La tendencia ascendente registrada en estos tratamientos, así como en BIODIe® en menor escala, sugiere un efecto residual mayor más allá del periodo de observación aquí considerado. Asimismo, tanto el jabón Zote®como el detergente Axion Complete® redujeron más de 20 % la población de hembras de D. opuntiae 24 h después de su aplicación, particularmente el tratamiento a base de jabón Zote®, lo que indica también una rápida acción. Por su parte, los productos Progranic Nimicide 80® y Fitonosode no lograron controlar más de 7 % durante el periodo de observación (Figura 2).
Interacción DDA × concentración
En relación a la interacción DDA × concentración, se observó que las concentraciones mayores en todos los tratamientos aplicados ocasionaron una mortalidad más alta de hembras de D. opuntiae durante todo el periodo de exposición, ya que las concentraciones a 4 y 8 % alcanzaron valores similares de 52.2 % de mortalidad, respectivamente (Figura 3). En contraste, ninguna de las concentraciones a 1 y 2 % lograron registrar porcentajes de mortalidad superiores a 30 % en hembras de D. opuntiae durante el periodo de evaluación (6 DDA).
Discusión
A pesar de que el uso de jabones y detergentes han mostrado resultados prometedores en el manejo de insectos plaga, no se encontraron estudios previos con los productos y concentraciones empleados en este estudio para el control de D. opuntiae; sin embargo, en investigaciones donde se han empleado productos a base de sales potásicas de ácidos grasos se han obtenido resultados interesantes. Al igual que en este estudio, Palacios-Mendoza et al. (2004) también registraron diferencias en la mortalidad entre los dos productos biodegradables probados (Peak Plus y detergente Roma®), aunque sólo lograron reducir la población de hembras en 37.6 % con detergente Roma® a una concentración de 6 % a los 6 DDA. Similar tendencia encontraron Hernández-Pérez et al. (2019) al aplicar el bioinsecticida GrenSoap al 60 %, ya que obtuvieron una efectividad baja de control con sólo 19.2 %. Por su parte, De Brito et al. (2008) registraron valores superiores de mortalidad a los aquí consignados, con 83.8 y 89.9 % cuando aplicaron jabón en polvo y detergente al 5 %, respectivamente, 8 DDA. En estudios conducidos en Etiopia con otra especie (D. coccus) se obtuvieron valores de mortalidad de entre 68 y 71 % al emplear jabón líquido (Fitiwi et al., 2016). Contrariamente a la tendencia obtenida en los estudios anteriores, Cuevas-Salgado et al. (2015) destacaron la baja efectividad biológica en hembras adultas de D. opuntiae con la aplicación del detergente Roma®, aunque su estudio se realizó en condiciones de campo.
A pesar de la efectividad media registrada por BIODIe® en esta investigación, éste podría tener una mejor respuesta a concentraciones más altas a las aquí evaluadas. Tanto Fitonosode como Progranic Nimicide 80® mostraron una efectividad baja en el control de D. opuntiae, en las condiciones probadas; también, la baja efectividad de Progranic Nimicide 80® podría estar relacionada a que está recomendado para el control de otra especie (D. coccus), cuya cubierta de protección lipídica es diferente a D. opuntiae.
La efectividad biológica más alta se obtuvo con la aplicación del jabón Zote® y el detergente Axion Complete® a 4 %. Resultados similares se han reportado en investigaciones previas; por ejemplo, Palacios-Mendoza et al. (2004) registraron que la mortalidad se incrementó conforme aumentó la concentración (1 a 6 %) del detergente Roma®, al igual que Borges et al. (2013) al usar detergente neutro a concentraciones entre 1 y 5 %; asimismo, De Brito et al. (2008), al emplear jabón y detergente al 5 %, registraron valores de efectividad superiores a 83.8 y 89 %, respectivamente. Considerando lo anterior, se sugiere que concentraciones más elevadas pudieran tener un mejor desempeño, siempre tomando en cuenta que no se presenten daños por fitotoxicidad y muestren selectividad a la fauna benéfica.
Durante los cuatro periodos de evaluación (1, 2, 3 y 6 DDA) se observó un incremento de la mortalidad al aumentar los días de observación. El detergente Axion Complete® y el jabón Zote® mostraron una mayor acción residual, ya que redujeron la población en más de 50 % a los 6 DDA, por lo que podrían mantener su efectividad hasta por 144 h, que fue el espacio de exploración máximo. Un comportamiento similar lo reportan Palacios-Mendoza et al. (2004), dado que el impacto mayor se obtuvo entre 4 y 6 DDA. Cabe resaltar que ambos productos también destacaron, tanto por su efecto letal inmediato como por su persistencia. De acuerdo con el comportamiento registrado en estos tratamientos, es posible que puedan presentar un efecto residual mayor después del periodo de observación aquí evaluado, por lo que se sugiere ampliarlo en futuras investigaciones; sin embargo, es necesario verificar en qué momento su efectividad tiende a disminuir para hacer una segunda o tercera aplicación, como lo recomiendan Hernández-Pérez et al. (2019), o bien complementar o reforzar su efecto con otra medida de control (Torres y Giorgi, 2018). En adición, una ventaja de su corto periodo residual y la ausencia de residuos tóxicos es que se podrían reducir los intervalos de seguridad (Palacios-Mendoza et al., 2004; Hernández-Pérez et al., 2019).
La efectividad de los productos aplicados se incrementó conforme transcurrió el periodo de evaluación y aumentó la concentración de los tratamientos. Esta tendencia es importante, debido a que Palacios-Mendoza et al. (2004) encontraron que a concentraciones bajas (0.5 y 1.5 %) de Peak Plus, algunas hembras volvieron a secretar la capa algodonosa a los 3 DDA y observaron que la mortalidad más alta se registró de 4 a 6 días después de la aplicación, aún en las concentraciones de 2.5, 3 y 6 % de los productos evaluados. En contraste, Hernández-Pérez et al. (2019) recomendaron que las sales potásicas de ácidos grasos (GreenSoap) a concentraciones bajas pueden disminuir las poblaciones de D. opuntiae y al mismo tiempo ser un coadyuvante al mezclarse con otro insecticida y potenciar su efecto.
Conclusiones
Los tratamientos de jabón Zote® y el detergente AxionComplete® sobresalieron por su elevada efectividad biológica al reducir la población de hembras de D. opuntiae. Considerando su selectividad, inocuidad, bajo impacto ecológico, reducido intervalo de seguridad, efectividad y economía, el jabón Zote® y el detergente Axion Complete® podrían ser considerados productos alternativos a los insecticidas convencionales para el control de D. opuntiae, particularmente en la producción de nopal verdura o tuna orgánica.
