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Introducción
México es un país con gran biodiversidad y riqueza natural, alberga aproximadamente 26,000 especies de plantas superiores, lo que representa 10 % de la flora mundial (Basurto, 2011). Desde tiempos prehispánicos, algunas especies vegetales como huauzontles (Chenopodium spp.), quelites (Chenopodium spp.), quintoniles (Amaranthus spp.), romeritos (Suaeda spp.) y verdolagas (Portulaca oleracea) han sido recursos importantes para la alimentación de diversas comunidades indígenas; actualmente, su consumo forma parte de las costumbres y tradiciones de la población de diversas regiones del país (Mera et al., 2013). Estas especies crecen como arvenses o malezas de otros cultivos como maíz (Zea mays), chile (Capsicum annuum), frijol (Phaseolus vulgaris) y café (Coffea arabica), aunque no representan una competencia significativa para éstos (Basurto, 2011); por su demanda comercial también se cultivan en regiones templadas y tropicales para consumo como ingredientes en la preparación de platillos de importancia cultural (Mera et al., 2013).
Debido a la importancia económica local o regional, las verdolagas son las hortalizas ancestrales de mayor demanda, por lo que se han implementado algunas técnicas para su cultivo (parcelas individuales de manejo intensivo y cultivo hidropónico, principalmente) (Mera et al., 2013). Los quelites como hortalizas también ocupan un lugar destacado entre las plantas de consumo, las fuentes históricas citan aproximadamente 164 plantas que fueron designadas como quelites en el México prehispánico; actualmente, su consumo ha sido desplazado por otras plantas comestibles de mayor valor comercial (Rojas et al., 2011) y por factores ambientales, cambios en los hábitos alimentarios, transformación del hábitat, etc. (Basurto, 2011; Castro-Lara et al., 2014).
A pesar de la riqueza productiva y la gran diversidad vegetal, son muy pocos los trabajos que han estudiado la presencia de compuestos nutracéuticos y antioxidantes en hortalizas de uso ancestral. Los compuestos nutracéuticos (vitaminas, flavonoides, tocotrienoles, compuestos alilsulfuro, carotenoides y polifenoles) (Badimon et al., 2010) se asocian con propiedades antioxidantes, anti-inflamatorias, anti-envejecimiento y desintoxicantes, estos metabolitos actúan en la prevención de aterosclerosis y en patologías degenerativas de articulaciones (Badimon et al., 2010; Das et al., 2012). Recientemente, estudios epidemiológicos han mostrado que en la población existe una relación inversa entre la ingesta de alimentos nutracéuticos y la aparición de ciertos padecimientos como cáncer, diabetes, enfermedades cardiovasculares, obesidad y alteraciones del sistema nervioso ( Chintale Ashwini et al., 2013).
El presente estudio tiene la intención de aportar información sobre la calidad nutricional y nutracéutica de algunos alimentos vegetales autóctonos, con el fin de revalorizar su identidad como elemento cultural, los cuales forman parte de la Macro Red de Especies Subutilizadas del Sistema Nacional de Recursos Fitogenéticos (SINAREFI) (Bye y Linares, 2011) y para mantener y prevenir enfermedades en los consumidores por los contenidos de sus componentes antioxidantes (Bello, 2006). En este contexto, el objetivo del presente estudio fue determinar el contenido de minerales, componentes nutricionales y nutracéuticos, así como la actividad antioxidante en huauzontles, quelites, quintoniles, romeritos y verdolagas, de consumo ancestral en México.
Materiales y métodos
Material vegetal
Las muestras de huauzontles, quelites, quintoniles, romeritos y verdolagas se obtuvieron de la Central de Abasto de Ecatepec, Estado de México en 2014. La parte comestible (hojas) de las especies se eligió libre de daños físicos visibles de plagas y enfermedades. En el laboratorio, el material se lavó con agua corriente y después con agua destilada para su análisis.
Cuantificación de minerales
Cada muestra seca y molida (0.5 g) se procesó mediante digestión húmeda con la adición de 4 mL de una mezcla diácida (H2SO4:HClO4, 4:1 v/v) y 2 mL de peróxido de hidrógeno. Las determinaciones de B, Ca, Cu, Fe, K, Mg, Mn, Na, P, N y Zn se realizaron en un espectrofotómetro de emisión atómica de plasma por inducción acoplada (ICP-AES) (VARIAN Modelo Liberty II, Melbourne, Australia). El contenido de N se determinó por el método colorimétrico mediante la digestión en micro-Kjeldahl descrito por Alcántar y Sandoval (1999).
Análisis proximal
Los porcentajes de humedad, lípidos, fibra cruda y cenizas de cada muestra seca y molida se determinaron mediante los métodos descritos por la AOAC (1998). El contenido de ácidos grasos se calculó a partir de la fórmula: % AG = 0.8 × GC; donde AG representa los ácidos grasos y GC la grasa cruda (Audu y Aremu, 2011). El contenido de carbohidratos totales se calculó por diferencia mediante la fórmula: % CT = 100 - (% PC + % L + % C); donde CT se refiere a los carbohidratos totales, PC a la proteína cruda, L a los lípidos, C a cenizas (Audu y Aremu, 2011). Los resultados se expresaron como porcentaje en peso base a fresco.
Cuantificación de compuestos nutracéuticos
Al material fresco (1 g) de cada especie se le adicionaron 10 mL de metanol acuoso a 80 % (v/v), la mezcla se homogeneizó mediante agitación en un vórtex; posteriormente, se colocó en sonicación por 15 min a temperatura ambiente, la mezcla se dejó reposar por 24 h y se centrifugó por 10 min a 1409 × g para usarse en la cuantificación de los compuestos fenólicos y flavonoides (Chang et al., 2002).
Cuantificación de compuestos fenólicos
Se tomaron 0.5 mL del sobrenadante del extracto metanólico previamente preparado, se agregaron 0.5 mL del reactivo Folin-Ciocalteu 0.2 N y 4 mL de una solución 0.7 M de Na2CO3, la mezcla se incubó a temperatura ambiente y en oscuridad por 2 h. Se tomaron lecturas de absorbancia en un espectrofotómetro Genesys 10s (Thermo Fisher Scientific, Tampa, Florida, USA) a una longitud de onda de 765 nm. La concentración de compuestos fenólicos se calculó a partir de una curva estándar preparada a base de ácido gálico y se expresó en mg equivalentes de ácido gálico por 100 g de peso fresco (mg EAG 100 g-1 p. f.) de acuerdo con el método de Waterman y Mole (1994) con algunas modificaciones.
Cuantificación de flavonoides
A 0.5 mL del extracto metanólico preparado anteriormente se agregaron 1.5 mL de etanol 95 % (v/v), 0.1 mL de solución de AlCl3 10 % (p/v), 0.1 mL de solución 1 M de CH3COOK y 2.8 mL de agua destilada; la mezcla se incubó por 30 min. Se registró la absorbancia en un espectrofotómetro Genesys 10s a una longitud de onda de 415 nm. Para la cuantificación de los flavonoides se elaboró una curva estándar a base del flavonol quercetina (Chang et al., 2002). Los resultados se expresaron en mg equivalentes de quercetina por 100 g de peso fresco (mg EQ 100 g-1 p. f.).
Cuantificación de taninos condensados
A 200 mg de material fresco se agregaron 10 mL de solución del HCl en metanol a 1 % (v/v), se mantuvo en agitación constante por 20 min y después se filtró. Se tomó 1 mL de la mezcla filtrada y se le agregaron 4 mL de una solución de HCl a 8 % en metanol (v/v) y una solución de vainillina en metanol a 4 % (v/v) en una proporción de 1:1. La mezcla resultante se mantuvo en baño maría a 30 °C por 20 min; posteriormente, se midió la absorbancia de la mezcla en un espectrofotómetro Genesys 10s a una longitud de onda de 500 nm (Cardador-Martínez et al., 2011). Se realizó una curva estándar a base de catequina para la cuantificación. El contenido total de taninos se expresó como mg de catequina en 100 g-1 de peso fresco (mg EC 100 g-1 p. f.).
Actividad antioxidante
Método ABTS
La actividad antioxidante se determinó con el método descrito por Re et al. (1999). Para determinar la actividad antioxidante en la muestra, primero se generó el radical libre y después esta solución se ajustó a una absorbancia determinada (0.7 ± 0.1) de la siguiente manera: 1) para generar el radical libre ABTS•+ (Ácido 2,2’-azino-bis (3-etilben-zotiazolin)-6-sulfónico) a 10 mL de una solución 7 mM de ABTS, se le agregaron 6.61 mg de K2S2O4, la mezcla se dejó reposar a temperatura ambiente en oscuridad durante 16 h; 2) a 1 mL se adiciono de esta solución de ABTS se le agregó el volumen necesario de etanol anhidro hasta lograr obtener en la mezcla una absorbancia de 0.7 ± 0.1 (máxima concentración de radical ABTS•+ formado) medida en un espectrofotómetro Genesys™ 10S a una longitud de onda de 734 nm (AI = absorbancia inicial).
Para la determinación de la actividad antioxidante en la muestra, a 1 mL de la solución 7 mM del radical libre de ABTS•+ se le adicionaron 10 mL del extracto metanólico de la muestra, la mezcla se incubó en baño maría a 30 ºC en oscuridad por 7 min; posteriormente, se midió la absorbancia de la muestra en un espectrofotómetro GenesysTM 10S a una longitud de onda de 734 nm (AF = absorbancia muestra). Para la cuantificación de la actividad antioxidante se realizó una curva estándar a base de trolox (Ácido 6-hidroxi-2,5,7,8-tetrametilcroman-2-carboxílico). Los resultados se expresaron en mg equivalentes de trolox por cada 100 g de peso fresco (mg ET 100 g-1 p. f.). Para calcular el porcentaje de inhibición del radical libre ABTS•+ se empleó la fórmula: % de inhibición = [(AI - AF)/AI]100; donde: AI es la absorbancia inicial del radical libre a 734 nm y AF es la absorbancia final de la reacción con la muestra.
Método DMPD
La actividad antioxidante se determinó con el método descrito por Fogliano et al. (1999). Para determinar la actividad antioxidante en la muestra, primero se generó el radical libre de la manera siguiente: se preparó una solución 100 mM del radical libre DMPD•+ (Diclorhidrato de N,N-dimetil-p-fenilendiamina); posteriormente, a 1 mL de esta solución se le adicionaron 100 mL de una solución amortiguadora (10 mL de CH3COOH 0.2 M y 40 mL CH3COONa•3H2O 0.2 M; volumen de aforo final de 100 mL) para mantener un pH de 5.25 y 200 mL de una solución 0.5 M de FeCl3•6H2O, la solución del radical libre DMPD•+ se agitó y se dejó reposar en oscuridad por 10 min y se leyó su absorbancia en un espectrofotómetro Genesys 10s a una longitud de onda de 506 nm (AI = absorbancia inicial). Para determinar la actividad antioxidante de la muestra, se tomó 1 mL de la solución del radical libre DMPD•+, se adicionaron 50 mL de la muestra problema, se agitó y se dejó reposar en oscuridad por 10 min. Se leyó la absorbancia a la misma longitud de onda (AF = absorbancia final). Los resultados se expresaron en mg equivalentes de ácido gálico por 100 g de peso fresco (mg EAG 100 g-1 p. f.). El porcentaje de inhibición del radical libre DMPD•+ se calculó mediante la fórmula: % de inhibición = [1 - (AF / AI)] × 100.
Método DPPH
Se preparó una solución metanólica acuosa a 80 % (v/v) del radical libre DPPH•+ (2,2-Difenil-1-picrilhidrazilo) a una concentración de 100 mM, se midió su absorbancia a 515 nm (AI = absorbancia inicial), se tomaron 2.9 mL de la solución del radical libre DPPH•+ y se adicionaron 100 mL del extracto metanólico de la muestra, la mezcla se incubó en oscuridad a 23 ºC por 30 min. Se midió la absorbancia en un espectrofotómetro Genesys 10s a una longitud de onda de 506 nm (AF = absorbancia final). Los resultados se expresaron en mg equivalentes de quercetina por cada 100 g de peso fresco (mg EQ 100 g-1 p. f.). El porcentaje de inhibición del radical libre DPPH•+ se calculó mediante la fórmula: % de inhibición = [1 - (AF/AI)] × 100 de acuerdo con la metodología de Kim et al. (2002).
Análisis estadístico
Los datos se sometieron a un análisis de varianza de acuerdo con un diseño experimental completamente al azar, en el que cada muestra seleccionada se consideró como un tratamiento con seis repeticiones, y prueba de comparación de medias de Tukey (P ≤ 0.05); además, se calculó el coeficiente de correlación de Pearson entre los contenidos de los compuestos fenólicos, flavonoides y taninos con la actividad antioxidante determinada por los tres métodos con la finalidad de correlacionar la actividad antioxidante con algún tipo de metabolito, todo ello mediante el programa Statistical Analysis System versión 9.0 (SAS Institute, 2002).
Resultados y discusión
Contenido de minerales
En las muestras analizadas se encontraron diferencias significativas (P ≤ 0.05) en el contenido de todos los minerales, con excepción de Boro (Cuadro 1). El análisis de varianza y la prueba de Tukey (P ≤ 0.05) mostraron que las verdolagas presentaron los niveles mayores de N, P, Fe, Mg, Mn, Cu y Zn; los quintoniles tuvieron las concentraciones mayores de P, Mg, Ca y Fe en comparación con los contenidos de las hortalizas restantes; no se encontraron diferencias significativas en los contenidos de P y Fe entre ambas especies. Los romeritos destacaron por su contenido de Na y los huauzontles por el contenido superior de K en comparación con las otras hortalizas.
Cuadro 1 Concentraciones de minerales en cinco especies de hortalizas consumidas ancestralmente en México.
| Hortaliza | Concentración (mg 100 g-1 peso fresco) | ||||||||||
| N | P | Mg | K | Ca | Na | Fe | Mn | Cu | B | Zn | |
| Huauzontles | 1322.3 c† | 240.9 c | 463.8 d | 1862.3 a | 504.8 b | 37.3 d | 7.1 b | 3.1 b | 0.6 b | 6.2 a | 1.5 c |
| Quelites | 1275.8 d | 260.3 b | 748.5 b | 1202.1 b | 383.4 c | 2760.3 b | 6.2 b | 1.5 c | 0.6 b | 6.4 a | 1.6 c |
| Quintoniles | 1599.3 b | 329.7 a | 1094.5 a | 1191.1 b | 951.8 a | 53.2 d | 9.3 a | 1.4 c | 0.8 b | 6.2 a | 2.2 b |
| Romeritos | 1350.7 c | 141.8 d | 661.1 c | 279.0 c | 225.5 d | 3363.5 a | 3.3 c | 0.7 d | 0.4 b | 6.8 a | 0.5 d |
| Verdolagas | 1651.3 a | 329.5 a | 1121.5 a | 1230.7 b | 512.7 b | 158.9 c | 9.3 a | 3.8 a | 1.2 a | 5.3 a | 3.3 a |
| DSH (0.05) | 45.7 | 8.2 | 78.3 | 142.9 | 38 | 97.4 | 1.5 | 0.2 | 0.3 | 1.4 | 0.5 |
†Medias con igual letra en las columnas son estadísticamente iguales (Tukey, P ≤ 0.05).
Dhellot et al. (2006) reportaron para semillas de dos variedades de quintoniles, valores inferiores de K (48.5 y 18.5 mg 100 g-1), Na (11.8 y 3.7 mg 100 g-1), Mg (223.4 y 970 mg 100 g-1) y Ca (12.5 y 22.1 mg 100 g-1), mientras que en hoja no se encontró información. Por otro lado, Mandle et al. (2012) encontraron 27 % menos Fe en verdolagas (6.75 mg 100 g-1 p. f.) que lo observado en el presente estudio. La concentración de Mg en quintoniles (1094.5 mg 100 g-1 p. f.) superó a lo reportado por Mera-Ovando et al. (2003) en quintoniles blanco y rojo (600.3 y 589.6 mg 100 g-1 p. f., respectivamente), mientras que los contenidos de K (1908.4 y 2609.1 mg 100 g-1 p. f.; respectivamente) y de Ca (3120.1 y 2359 mg 100 g-1 p. f., respectivamente) fueron superiores a los encontrados en el presente trabajo (Cuadro 1). Las diferencias encontradas en las concentraciones de minerales entre las hortalizas estudiadas pueden atribuirse a factores genéticos, condiciones edafoclimáticas, al tipo de cultivo y al método de análisis, como se ha reportado en otros estudios de hortalizas y frutos (Reynoso-Camacho et al., 2006).
Las concentraciones de P, Fe, Ca y Zn en todas las hortalizas superaron a las reportadas para otras hortalizas de hoja como acelga (Beta vulgaris) (3.0, 3.9, 113.0, 0.02 mg 100 g-1 p. f.), apio (Apium graveolens L.) (24, 0.2, 40, 0.13 mg 100 g-1 p. f.) y espinaca (Spinacia oleracea) (49, 2.71, 90, 0.53 mg 100 g-1 p. f., respectivamente) (Menchú y Méndez, 2012).
Los minerales presentes en las hojas de los vegetales verdes juegan un papel importante en el metabolismo, por lo que son considerados constituyentes principales en la dieta humana (Rai et al., 2014); por lo tanto, el consumo de estas hortalizas podría contribuir con la ingesta de minerales.
Análisis proximal
Las verdolagas y los quintoniles presentaron la concentración mayor de proteína en comparación con los niveles de las hortalizas restantes. Dhellot et al. (2006) reportaron concentraciones menores de proteína en dos variedades híbridas de quintoniles (17.6 y 18.9 %) que lo encontrado en el presente estudio. Mera-Ovando et al. (2003) reportaron concentraciones similares de proteína (24.2 y 24.3 %) en dos especies diferentes de quintoniles (A. cruentus y A. hypochondriacus) en relación con los resultados del presente estudio (Cuadro 2).
Cuadro 2 Análisis proximal de cinco especies de hortalizas de hoja consumidas ancestralmente en México.
| Hortaliza | Componentes (% peso fresco) | ||||||
| Humedad | Cenizas | Proteína cruda | Fibra cruda | Carbohidratos | Lípidos | Ácidos grasos | |
| Huauzontles | 3.8 b† | 17.3 c | 23.1 b | 16.9 a | 56.8 a | 2.8 b | 2.24 b |
| Quelites | 3.9 b | 24.5 b | 19.7 c | 14.2 b | 53.6 b | 2.2 c | 1.77 c |
| Quintoniles | 4.4 a | 17.6 c | 26.2 a | 8.5 d | 53.5 b | 2.7 b | 2.12 b |
| Romeritos | 2.0 c | 27.9 a | 23.1 b | 6.9 e | 46.3 c | 2.8 b | 2.25 b |
| Verdolagas | 1.3 d | 17.9 c | 25.9 a | 12.3 c | 52.1 b | 4.1 a | 3.28 a |
| DSH (0.05) | 1.4 | 0.5 | 1.7 | 1.1 | 2.6 | 0.33 | 0.27 |
†Medias con igual letra en las columnas son estadísticamente iguales (Tukey, P ≤ 0.05).
Quintoniles y verdolagas presentaron concentraciones superiores de proteína a las encontradas en otras hortalizas como espinaca (2.86 %) (Menchú y Méndez, 2012). No existen estudios previos de los niveles de proteína en estas hortalizas de hoja, así como sobre la alteración de la calidad nutricional (% proteína) en las que se consumen cocidas (romeritos, verdolagas, huauzontles).
Los huauzontles presentaron la concentración mayor de carbohidratos; los contenidos encontrados en estas hortalizas resultaron en valores superiores a los reportados para otras hortalizas como acelga (4.5 %) y apio (1.3 %) (Moreiras et al., 2013). En los quintoniles se encontró una concentración superior a la reportada por Mera-Ovando et al. (2003) para quintoniles rojos y blancos (A. cruentus y A. hypochondriacus) con 34 y 27.2 g 100 g-1 p. f., respectivamente.
Algunas frutas y hortalizas contienen concentraciones menores de carbohidratos digeribles y una proporción mayor de carbohidratos no digeribles (CND) como almidón resistente, fibra insoluble y oligosacáridos no digeribles, tal es el caso de las leguminosas de grano que contienen 30 % de carbohidratos (almidón y fibra dietética), aunque una alta proporción de CND se fermentan en el organismo durante la digestión; sin embargo, los CND se asocian con una respuesta glucémica baja, niveles bajos de colesterol y una disminución de factores de riesgo de padecer cáncer de colon; entonces, un aumento en el consumo de hortalizas y frutos con niveles elevados de CND puede ayudar a reducir la incidencia de dicha enfermedad (Reynoso-Camacho et al., 2006).
Los huauzontles tuvieron la concentración mayor de fibra cruda, valor que superó a lo reportado en algunas hortalizas como apio y espinaca (1.6 y 2.2 % p. f., respectivamente) (Menchú y Méndez, 2012), también superaron a la encontrada en quelites (14.2 %). Gupta et al. (2013) señalaron niveles mayores de fibra (1.85 % p. f.) en otra especie de quelite conocida como “cenizo” (Chenopodium album) en comparación a lo encontrado en el presente estudio. Mera-Ovando et al. (2003) reportaron valores mayores de fibra (11.2 y 14.1 % p. f.) en dos especies diferentes de quintoniles (A. cruentus y A. hypochondriacus) a los encontrados en este trabajo (Cuadro 2). Por lo anterior, debido a que los huauzontles presentaron altos niveles de fibra cruda en comparación con otros alimentos vegetales, se recomienda el estudio de la evaluación del porcentaje de fibra soluble e insoluble para poderlos considerar alimentos funcionales.
Es importante mencionar que el consumo de fibra disminuye los niveles de colesterol y de azúcar en la sangre (aunque el mecanismo de acción aún no está totalmente elucidado), regula la mecánica digestiva, también se le atribuyen efectos benéficos en la prevención de algunos padecimientos degenerativos como cardiovasculares y diabetes (Martino et al., 2012). Algunos metabolitos como los ácidos biliares, el colesterol, las hormonas esteroides y los compuestos tóxicos son absorbidos por la fibra dietética y se le ha relacionado nutricionalmente con la absorción de minerales y metales pesados y con la absorción de fluidos y electrolitos en el lumen del intestino, por lo que su ingesta mediante hortalizas ricas en fibra ofrece beneficios a la salud (Singh et al., 2015).
En verdolagas se encontró el mayor nivel de ácidos grasos y de lípidos (Cuadro 2), aunque en el presente trabajo no se determinó el perfil de éstos. Vicente-Murillo et al. (2014) y Besong et al. (2011) reportaron 1.7 y 6. 9 % p. f., respectivamente, de lípidos en verdolagas, valores menores a los encontrados en este estudio, las diferencias se podrían deber a los métodos diferentes de análisis. En diversos estudios (Besong et al., 2011; Vicente-Murillo et al., 2014) los autores determinaron contenidos mayores de ácidos grasos insaturados que de saturados en verdolagas, donde el ácido linolénico (ácido graso insaturado) fue el más abundante en la misma especie, cultivada en Cuba. El ácido linolénico (omega 3) se ha reportado también en algunos vegetales como espinaca, con grandes beneficios en la reducción del riesgo de enfermedades cardiovasculares, mejora de la función mental, mejora de la vista y con efectos anti-inflamatorios (Jackson y Paliyath, 2011). Mera et al. (2013) señalaron los niveles de los ácidos grasos insaturados α-linoleico y araquidónico en cinco variantes cultivadas de verdolagas (San Gregorio, Queretano, Americana, San Gregorio y Morelos) de México. El contenido de ácidos grasos omegas 3 y 6 podría explicar las propiedades antioxidantes, antinflamatoria, antiulcerogénica, antidiabética y neuroprotectora que se atribuyen a las verdolagas (Uddin et al., 2014); estos autores reportaron que las verdolagas contienen cinco veces más el contenido de ácidos grasos que la espinaca (0.1 g 100 g-1 p. f.). Esto sugiere la necesidad de determinar el perfil de ácidos grasos en las hortalizas estudiadas en el presente trabajo.
Contenido de compuestos nutracéuticos
Se encontraron diferencias significativas entre las concentraciones de compuestos fenólicos, flavonoides y taninos en las hortalizas estudiadas (Figura 1). Las diferencias de los contenidos de los compuestos nutracéuticos entre especies podrían deberse a variaciones genéticas (Martino et al., 2012); aunque el corte y manipulación del material vegetal puede generar una situación de estrés en algunas especies, lo que altera la fisiología del vegetal y estimula respuestas que provocan la acumulación de compuestos fenólicos (Pirovani et al., 2009), lo que puede explicar las variaciones de estos antioxidantes.
Figura 1 Concentraciones de compuestos fenólicos, flavonoides y taninos de cinco hortalizas. Hz: huauzontles, Que: quelites, Qui: quintoniles, Ro: romeritos, Ve: verdolagas. La concentración de compuestos fenólicos se expresa en mg EAG 100 g-1 p. f.; de flavonoides en mg EQ 100 g-1 p. f. y de taninos en mg EC 100 g-1 p. f. Letras diferentes en barras del mismo compuesto indican diferencias significativas (P < 0.05). Los valores son presentados como medias, n=3.
En todas las hortalizas los contenidos de los compuestos fenólicos fueron superiores a los de los flavonoides, posiblemente porque algunos flavonoides se pueden encontrar como proantocianidinas (taninos condensados), como sucede en diversos frutos (López et al., 2015); en hortalizas no se encontró información al respecto. Todas las especies estudiadas presentaron niveles superiores de taninos en comparación con los compuestos fenólicos y flavonoides.
Los huauzontles fueron los que presentaron la mayor concentración de compuestos fenólicos y de flavonoides en comparación con los niveles de las especies restantes, mientras que la mayor concentración de taninos se observó en los quintoniles (Figura 1). Los taninos son considerados como sustancias antinutricionales por precipitar las proteínas, factor que interviene en la reducción de la digestibilidad de las proteínas (Soares et al., 2011), lo que limita la aceptabilidad de consumo; sin embargo, son sensibles al calor y tienen propiedades antioxidantes (Chaires et al., 2013).
No existen estudios que describan los contenidos de compuestos fenólicos, flavonoides y taninos en quintoniles, quelites, romeritos y huauzontles. Liang et al. (2014) desarrollaron un método rápido de extracción por microondas e identificaron por espectrometría de masas la presencia de 26 flavonoides (apigenina, kaempferol, quercetina, rutina, genisteína, entre otros) en verdolagas cultivadas de siete regiones de China. Estos autores reportaron valores mayores de flavonoides (304.8 mg 100 g-1 p. f. ) a los encontrados en el presente estudio; la variación podría deberse a la aplicación de otros métodos de análisis, diferentes especies y cultivares, condiciones climáticas, agronómicas y de cosecha (Tiwari y Cummins, 2013), así como al corte y manipulación de algunos frutos frescos, lo que puede generar una situación de estrés en algunas variedades al alterar la fisiología del vegetal y estimular respuestas que provocan la acumulación de compuestos fenólicos (Pirovani et al., 2009; Tiwari et al., 2013).
Las cinco hortalizas analizadas en este estudio presentaron concentraciones superiores de compuestos fenólicos a las reportadas para endivia (Cichorium endivia L.), lechuga (Lactuca sativa L.) y espinaca con 92.0, 100.7 y 112.0 mg de ácido gálico 100 g -1 p. f., respectivamente (Isabelle et al., 2010), aunque las hortalizas del presente trabajo son de menor demanda por el consumidor, a pesar de su calidad nutracéutica. Los compuestos fenólicos, además de su capacidad antioxidante, poseen otros mecanismos de acción que explican sus diversos efectos benéficos en los consumidores (Mercado-Mercado et al., 2013). Los flavonoides son también compuestos fenólicos con potencial antioxidante presentes en hortalizas y frutas; en las últimas dos décadas los estudios epidemiológicos han demostrado una relación inversa entre el consumo de flavonoides y la incidencia de padecimientos degenerativos (Toh et al., 2013).
Actividad antioxidante
El Cuadro 3 muestra la actividad antioxidante, así como el porcentaje del radical libre inhibido por el extracto de cada hortaliza por tres métodos de análisis. La mayor actividad antioxidante y porcentaje de inhibición se encontró en huauzontles, que fue la especie que presentó las concentraciones mayores de compuestos fenólicos y flavonoides; en contraste, los quelites y quintoniles tuvieron el mayor contenido de taninos. Ramos-Gómez et al. (2011) reportaron la actividad antioxidante determinada por el método del DPPH de extractos liofilizados de quelites y verdolagas (160.8 y 89.5 mg ET g-1 p. f.., respectivamente) colectadas en Querétaro, superior a los encontrados en el presente estudio.
Cuadro 3 Actividad antioxidante determinada por los métodos de ABTS, DPPH y DPMD de los extractos de cinco hortalizas de hoja consumidas ancestralmente en México.
| Hortaliza | ABTS | DMPD | DPPH | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Actividad antioxidante | Inhibición (%) | Actividad antioxidante | Inhibición (%) | Actividad antioxidante | Inhibición (%) | |||
| (mg ET 100 g-1 p. f.) | (mg EAG 100 g-1 p. f.) | (mg EQ 100 g-1 p. f.) | ||||||
| Huauzontle | 487.2 ± 1.2 a† | 83.3 ± 0.1 | 216 ± 0.9 a | 79 ± 0.3 | 125 ± 0.3 a | 79.9 ± 0.9 | ||
| Quelites | 486.8 ± 2.01 a | 82.8 ± 0.1 | 211.8 ± 1.4 b | 79 ± 0.4 | 115.8 ± 0.6 b | 75.7 ± 0.3 | ||
| Quintoniles | 386.6 ± 1.3 b | 72 ± 0.3 | 162.2 ± 0.8 c | 66.2 ± 0.3 | 40 ± 0.3 c | 42.8 ± 0.2 | ||
| Romeritos | 339.0 ± 1.9 c | 60.6 ± 0.4 | 159.5 ± 2 c | 63.4 ± 0.8 | 39.4 ± 1.8 c | 41.9 ± 0.9 | ||
| Verdolagas | 220.6 ± 5.6 d | 35.4 ± 1.0 | 110.5 ± 1.4 d | 43 ± 0.5 | 34.2 ± 0.6 d | 38.4 ± 0.3 | ||
| DSH (0.05) | 6.3 | - | 3.05 | - | 2.7 | - | ||
†Medias con igual letra en las columnas son estadísticamente iguales (Tukey, P ≤ 0.05).
Los resultados del análisis de correlación de Pearson mostraron una correlación positiva de los compuestos fenólicos y los flavonoides con la actividad antioxidante, mientras que en taninos se observó una correlación negativa, por lo que los últimos no contribuyeron a la actividad antioxidante en todas las hortalizas (Cuadro 4), aunque la actividad antioxidante en frutos y de verduras no solamente se podría deber a la presencia de los compuestos fenólicos y flavonoides, sino también a otros metabolitos como carotenoides y vitamina C (Brat et al., 2007; Georgé et al., 2005), metabolitos que en este estudio no fueron analizados.
Cuadro 4 Coeficientes de correlación de Pearson de los nutracéuticos y actividad antioxidante determinada por tres métodos en cinco tipos de hortalizas consumidas ancestralmente en México.
| Variables | Flavonoides | Fenoles | Taninos | ABTS | DMPD | DPPH |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Flavonoides | 1 | 0.991 | 0.302 | 0.900 | 0.850 | 0.779 |
| Fenoles | 1 | 0.333 | 0.921 | 0.866 | 0.775 | |
| Taninos | 1 | -0.004 | -0.147 | -0.259 | ||
| ABTS | 1 | 0.989 | 0.864 | |||
| DMPD | 1 | 0.903 | ||||
| DPPH | 1 |
Se ha documentado la actividad antioxidante en otras hortalizas de hoja de mayor demanda por el consumidor. Palomo et al. (2009) encontraron porcentajes de inhibición de los extractos metanólicos en acelga (58 % p. f.), espinaca (52 % p. f.) y lechuga (55 % p. f.) superiores a lo reportado para romeritos, verdolagas y quintoniles, pero inferiores a los de quelites y huauzontles del presente estudio (Cuadro 3). Por otro lado, Liu et al. (2007) reportaron porcentajes de inhibición por el método de DPPH en 12 diferentes cultivares de lechuga (55.5 - 82.1 % p. f.), similares a los encontrados en las hortalizas de este estudio. La mayoría de las hortalizas aquí estudiadas no se consumen frescas, la temperatura podría afectar la actividad antioxidante por alteración de los niveles de algunos nutracéuticos. Se desconoce información al respecto; por lo tanto, se recomienda estudiar el efecto de la temperatura en estas hortalizas.
El presente estudio podría considerarse como una contribución al conocimiento sobre la calidad nutricia y antioxidante, aun no documentado, de un recurso consumido ancestralmente por diferentes pueblos mesoamericanos, que aún forma parte de la identidad cultural de algunos estados de la República Mexicana.
Conclusiones
Las verdolagas tuvieron las concentraciones mayores de N, P, Fe, Mg, Mn, Cu y Zn; los quintoniles presentaron los contenidos mayores de Ca en comparación con las hortalizas restantes; quintoniles y verdolagas presentaron los contenidos mayores de proteína; mientras que el mayor índice de carbohidratos y fibra cruda se encontró en huauzontles. La actividad antioxidante en huauzontles se asocia con los contenidos de compuestos fenólicos y flavonoides. Las concentraciones más elevadas de estos metabolitos se encontraron en huauzontles, que fue la hortaliza con mayor actividad antioxidante, por lo tanto, los huauzontles se podrían considerar como un alimento funcional.
