Artículo científico

 

Composición química de especies silvestres del género Lupinus del estado de Puebla, México

 

Chemical composition of wild species of the genus Lupinus from state of Puebla, México

 

Maricela Pablo-Pérez¹, Luz C. Lagunes-Espinoza¹*, Javier López-Upton², Emilio M. Aranda-Ibáñez¹ y Jesús Ramos-Juárez¹

 

¹ Campus Tabasco, Colegio de Postgraduados. Periférico Carlos A. Molina s/n. 86500, H. Cárdenas, Tabasco, México. *Autor para correspondencia: lagunesc@colpos.mx

² Campus Montecillo, Colegio de Postgraduados. Km 36.5 Carr. México-Texcoco, Texcoco. 56230, Estado de México, México.

 

Recibido: 24 de Abril del 2014
Aceptado: 31 de Octubre del 2014.

 

RESUMEN

En el Eje Neovolcánico Transversal Mexicano abundan diversas especies del género Lupinus, cuyas semillas presentan altos contenidos proteicos que pudieran ser aprovechados en alimentación humana y animal. Plantas en floración y fructificación de Lupinus campestris, L. exaltatus, L. hintonii y L. montanus fueron recolectadas en los Valles de Serdán y Libres del estado de Puebla, México, durante mayo y agosto de 2011, entre 2486 y 3442 msnm, para análisis químico proximal, alcaloides totales (AT), polifenoles totales (PT) y taninos condensados (TC) en diversos órganos de la planta. Las semillas presentaron el mayor porcentaje de proteína cruda (PC) (32.5 a 43.5 g/100 g); de extracto etéreo (EE) (6.5 a 7.5 g/100 g), los menores de fibra detergente neutro (FDN) (16.7 a 24.7 g/100 g) y de fibra detergente ácido (FDA) (4.4 a 7.9 g/100 g), comparado con el de hoja + tallo (PC: 22.2 a 25.5 g/100 g; EE: 0.1 a 1.7 g/100 g; FDN: 38.2 a 44.1 g/100 g, FDA: 21.7 a 30.1 g/100 g), respectivamente. Los pericarpios (vainas sin semilla) presentaron un menor contenido de PC (10.9 a 22.8 g/ 100 g) y EE (0.1 a 0.6 g/100 g), pero mayor FDN (54.4 a 68.4 g/100 g) y FDA (34.0 a 47.1 g/100 g). Los AT en semilla fueron de 2.4 a 5.4 g/100 g (L. hintonii con el mayor contenido), los PT de 221 a 554 mg/100 g, y los TC de 0.0 a 22.7 mg kg^-1 (L. exaltatus y L. campestris no presentaron taninos). En el follaje, los AT variaron de 1.2 a 3.3 g/100 g, PT de 556 a 813 mg/100 g y TC de 66.85 a 99.7 mg kg^-1. La semilla y el follaje de las especies de Lupinus son fuente de proteína y polifenoles, y requerirán de la reducción del nivel de alcaloides vía procesos tecnológicos o mejoramiento genético para obtener variedades aptas para uso en alimentación.

Palabras clave: Lupinus sp., leguminosa, alcaloides, proteína, polifenoles, recursos genéticos.

 

ABSTRACT

Species of the genus Lupinus are abundant in the Mexican Transverse Neovolcanic Axis and their seeds have high protein content that can be utilized in human and animal nutrition. Flowering and fruiting plants of Lupinus campestris, L. exaltatus, L. hintonii and L. montanus were collected in the Serdan and Libres Valley state of Puebla, México, during May and August 2011 at 2486 - 3442 masl, for proximate analysis, total alkaloids (TA), total polyphenols (TP) and condensed tannins (CT) in various plant organs. The seeds had the highest percentage of crude protein (CP) (32.5 to 43.5 g/100 g), ether extract (EE) (6.5 to 7.5 g/100 g), and the lowest content of neutral detergent fiber (NDF) (16.7 to 24.7 g/100 g) and acid detergent fiber (FDA) (4.4 to 7.9 g/100 g), compared to the leaves + stems (PC: 22.2 to 25.5 g/100 g; FDN: 38.2 to 44.1 g/100 g; FDA: 21.7 to 30.1 g/100 g). In pod walls lower PC content (10.9 to 22.8 g/100 g) and EE (0.1 to 0.6 g/100 g), but higher NDF (54.4 to 68.4 g/100 g) and FDA (34.0 to 47.1 g/100 g) were observed. In the seeds TA were from 2.4 to 5.4 g/100 g (L. hintonii with the highest content), PT of 221 to 554 mg/100 g, and CT from 0.0 to 22.7 mg kg^-1 (L. exaltatus and L. campestris seeds without tannins). In the foliage, TA ranged from 1.2 to 3.3 g/100 g, PT from 556 to 813 mg/100 g and CT of 66.85 to 99.71 mg kg^-1. The seeds and foliage of wild Lupinus species are a source of protein and polyphenols. These will require reducing level of alkaloids via technological processes or breeding varieties suitable for use in food.

Key words: Lupinus sp., legume, alkaloids, protein, polyphenols, genetic resources.

 

INTRODUCCIÓN

Los requerimientos nutricionales de los alimentos para los diversos sistemas de producción animal son cada vez mayores. En estos sistemas se busca que las fuentes de proteína y energía demandadas para complementar las dietas alimenticias sean abundantes, económicas e inocuas (Jezierny et al., 2010). Una opción puede ser utilizar recursos fitogenéticos nativos como fuente de nutrientes a nivel local, para reducir los costos de cultivo y transporte y la huella de carbono. Las fabáceas del género Lupinus son una alternativa proteica, ya que las diversas especies en el mundo contienen de 30 a 40 g/100 g de materia seca (Khattab et al., 2009; Kohajdová et al., 2011).

La principal limitante del uso de los Lupinus silvestres es su alto contenido de alcaloides quinolizidínicos (1.5 a 5 g/100 g) (Sujak et al., 2006). Los efectos tóxicos de estos alcaloides no son acumulativos, ya que son excretados rápidamente por el riñón, siempre que la cantidad total no exceda 0.02 % (Múzquiz et al., 2011). Los alcaloides más abundantes son lupanina, 13 α-hidroxilupanina e hidroxiafilidina (Przybylak et al., 2005), aunque pueden variar entre especies. En plantas que crecen en México como L. montanus H.B.K. y L. aschenbornii Schauer, el mayoritario es esparteína (Bermúdez-Torres et al., 2009); y en L. mexicanus Cerv. ex Lag., la 3β-hidroxilupanina (Ruíz-López et al., 2010). A nivel mundial se cultivan diferentes variedades mejoradas de L. albus L., L. angustifolius L., L. luteus L. y L. mutabilis Lindl., que tienen un reducido nivel de alcaloides (< 0.03 g/100 g), y se usan en la alimentación humana y animal (Jezierny et al., 2010).

En México, las especies silvestres de lupino se distribuyen desde Baja California hasta Chiapas, con mayor concentración en la Sierra Madre Occidental y el Eje Neovolcánico Transversal (Ruíz-López et al., 2000). Muy pocas de esas especies han sido estudiadas para conocer su potencial nutricional y no han sido domesticadas. Además, las especies del género crecen en ambientes poco favorables, como son los suelos ácidos, donde otras fabáceas no podrían adaptarse, y son capaces de fijar altas concentraciones de N₂ atmosférico (Barrientos et al., 2002).

Estudios previos en el país demuestran que la proteína de la semilla de L. campestris y L. montanus presenta alta degradabilidad ruminal (Pablo-Pérez et al., 2014) y digestibilidad por lo que puede ser utilizada como complemento en la alimentación previa eliminación de alcaloides por medios físicos (Jiménez-Martínez et al., 2003a, 2003b; Güemes-Vera et al., 2012). En los Valles de Serdán y Libres en el estado de Puebla, crecen al menos cinco especies de Lupinus en los ecosistemas forestales, incluidas L. campestris y L. montanus (Lagunes-Espinoza et al., 2012).

Su potencial de domesticación debe valorarse para su cultivo extensivo en la zona, o bien en sistemas agrosilvícolas en virtud de su posible uso como alimento animal, humano o de abono verde. Para esto, los estudios de bioprospección son básicos ya que permiten conocer las características nutricionales y potencial de uso de las especies silvestres. El objetivo del presente estudio fue determinar la composición química del follaje y las semillas de L. campestris Cham. & Schltdl., L. exaltatus Zucc., L. hintonii C.P. Smith y L. montanus, especies silvestres del estado de Puebla, México.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Se recolectó material vegetativo durante la etapa de floración (hoja + tallo) y frutos secos de L. campestris, L. exaltatus, L. hintonii y L. montanus en la región de los Valles de Serdán y Libres del estado de Puebla, México (18° 52' 50.6" y 19° 04' 42" N y 97° 23' 03" y 97° 19' 17" O). La recolecta se hizo durante mayo y agosto del 2011, entre 2886 a 3442 msnm (Figura 1). Los frutos secos fueron separados en semillas y pericarpios (vainas sin semillas), y se deshidrataron a 50 °C en estufa de aire forzado marca ShelLab® modelo CE3F (Sheldom Manufacturing Inc., USA) durante 72 h, para molerse separadamente en molino Wiley (Arthur H. Thomas Company, USA) a través de una criba de 1 mm de diámetro.

Las muestras se almacenaron a 4 °C hasta análisis de proteína cruda (N x 6.25), extracto etéreo y cenizas de acuerdo con AOAC (2000); fibra detergente neutro (FDN) y fibra detergente ácida (FDA) por Van-Soest et al. (1991); lignina con ácido sulfúrico al 72 % (ANKON Technology, 2005), determinada solo en hoja + tallo de cada especie. La proporción hoja:tallo se determinó en una submuestra de material vegetativo que primero fue separada en sus componentes, luego secada y pesada.

Previo al análisis de alcaloides totales, polifenoles totales y taninos condensados, las muestras fueron tratadas con éter de petróleo para eliminar la grasa (Múzquiz et al., 1993). Para ello, tres muestras de 0.5 g se homogenizaron con 10 mL de éter de petróleo, incubadas en baño de agua a 40 °C por 30 min y centrifugadas a 4500 xg a 25 °C por 5 min, en centrífuga marca Sigma® modelo 3-16k (Sigma, Alemania). El sobrenadante se decantó y el proceso se repitió tres veces. El residuo final se colocó en campana de extracción por 24 h hasta la evaporación completa del éter de petróleo.

Alcaloides totales

La extracción se hizo con la técnica de Múzquiz et al. (1993). Las muestras de tallo + hoja, de pericarpios o de semillas desengrasadas se homogenizaron con 5 mL de ácido tricloroacético al 0.5 %, centrifugadas a 4500 xg a 25 °C por 15 min, y el sobrenadante se separó. La extracción se repitió dos veces. El decantado se alcalinizó con 1 mL de NaOH 10 M, se agitó suavemente y se dejó reposar por 1 min. Se realizaron tres extracciones con 5 mL de diclorometano. El decantado se evaporó a temperatura ambiente hasta sequedad. Por diferencia de peso se calculó el contenido de alcaloides totales (Ruíz-López et al., 2006).

Polifenoles totales

Se homogenizaron tres muestras molidas de 0.5 g de tallo + hoja, de pericarpios o de semillas con 5 mL de metanol a 80 % por 1 min, luego incubadas en baño de agua a 50 °C por 30 min y centrifugadas a 5000 xg a 25 °C por 10 min, y el sobrenadante se decantó. El proceso se repitió tres veces. El decantado se redujo a 40 °C en un baño de agua hasta un volumen de 2.5 mL (Gallegos-Infante et al., 2010). Para la cuantificación, a 0.5 mL del decantado reducido se agregaron 6 mL de agua destilada y 100 μL de reactivo de Folin-Ciocalteu (marca Sigma) con agitación de 1 min, 2 mL de carbonato de sodio (Na₂CO₃) a 15 % y 1.4 mL de agua destilada, para un volumen final de 10 mL. La mezcla se agitó vigorosamente y se dejó reposar por 1 h en oscuridad y temperatura ambiente (±27 °C) (Makkar et al., 1993). La absorbancia se leyó a 760 nm en espectrofotómetro UV-Visible marca Thermo Electron Corporation modelo Génesis 10UV® (Thermo Electron Corporation, USA). Para la curva de calibración se utilizó como estándar ácido gálico, y la ecuación utilizada fue Y = 0.0026X - 0.009 (R² = 0.9979). Los resultados se expresaron en mg de ácido gálico equivalentes/100 g.

Taninos condensados

Se homogenizaron tres muestras de 250 mg cada una con 10 mL de solución de ácido ascórbico a 0.1 % en acetona-agua (70:30 v/v), centrifugados a 9000 xg por 15 min y el sobrenadante se decantó. El proceso se repitió tres veces. El volumen de los tres decantados fue combinado con 15 mL de éter dietílico, agitado vigorosamente y dejado en reposo por 5 min, y luego se decantó la fase inferior. Ésta fue evaporada en baño de agua a 38 °C por 3 h para eliminar los residuos del solvente, se diluyó a 25 mL con agua destilada y se almacenó en frascos color ámbar a 4 °C (Terrill et al., 1992).

Para la cuantificación, a 1 mL del decantado diluido se agregaron 6 mL de solución de butanol-HCl (95:5). La mezcla fue homogenizada por 1 min e incubada en baño de agua a 95 °C por 75 min. La absorbancia se leyó a 550 nm en un espectrofotómetro UV-Visible marca Thermo Electron Corporation modelo Génesis 10UV® (Thermo Electron Corporation, USA). Se utilizó como estándar una solución de catequina. La ecuación utilizada fue Y = 0.0014X - 0.0069 (R² = 0.9645). Los resultados se expresaron en mg de catequina equivalente/kg.

Los datos de composición química fueron sometidos a análisis de varianza bajo un diseño completamente al azar con tres repeticiones, con el programa SAS® (SAS Institute, 2010). La comparación de medias entre especies de Lupinus se hizo por Tukey (P ≤ 0.05).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las semillas de las especies de Lupinus presentaron mayor contenido de proteína, extracto etéreo y alcaloides totales en comparación con los contenidos observados en hoja + tallo y pericarpios (Cuadro 1). El mayor contenido de cenizas se observó en hoja + tallo; y de FDN y FDA en pericarpios. El contenido de proteína de las semillas varió de 32.5 a 43.5 g/100 g entre especies, donde L. montanus presentó el mayor contenido. Se han observado también contenidos de proteína altos en semillas de Lupinus silvestres de otras regiones de México (Ruíz-López et al., 2006; Jiménez-Martínez et al., 2009; Güemes-Vera et al., 2012) y en las especies mejoradas L. albus, L. angustifolius, L. luteus y L. mutabilis (30 a 44 g/100 g) (Sujak et al., 2006). El contenido proteico de las semillas de lupino en estudio es similar al de la semilla de soya (Glycine max (L.)) Merr. (40.5 a 50 g/100 g) (Kohajdová et al., 2011).

En hoja + tallo el contenido de proteína fluctuó de 22.2 a 25.5 g/100 g, mientras que en los pericarpios de 10.9 a 22.8 g/100 g. Los contenidos proteicos de hoja + tallo son relevantes en el estado de madurez de las plantas recolectadas (en floración), dada la relación inversa entre la edad de la planta y el contenido de proteína. Estos contenidos son superiores a los observados en el forraje de L. albus (Bhardwaj et al., 2010), de Medicago sativa L. (16 a 20.5 g/100 g) y de Arachis pintoi Krapov. & W.C. Greg (12.5 a 19 g/100 g), y semejantes al de Gliricidia sepium Jacq. Kunth ex Walp. (23 g/100 g) (Delgado et al., 2007; Martens et al., 2012).

El contenido de extracto etéreo en semillas varió de 6.5 a 7.5 g/100 g (Cuadro 1). Valores bajos si se les compara con el de 19 g/100 g de las semillas de soya (De Luna-Jiménez, 2007). El contenido es también bajo en comparación a especies mejoradas de Lupinus como L. albus (7.1 a 11.5 g/100 g) (Jezierny et al., 2010) y L. mutabilis (13.9 g/100 g) (Ortega-David et al., 2010), pero similar al de otras especies de Lupinus silvestres de México (Ruíz-López et al., 2006; Güemes-Vera et al., 2012) y a L. angustifolius (6.8 g/100 g) y L. luteus (5.5 g/100 g) (Sujak et al., 2006). En hoja + tallo y en pericarpios el contenido de extracto etéreo disminuyó notablemente con relación al observado en las semillas, que variaron de 0.1 a 1.7 g/100 g y de 0.1 a 0.6 g/100 g, respectivamente. Desde el punto de vista nutritivo estos resultados confirman que las semillas de lupino presentan potencial energético que puede ser aprovechado en alimentación, previa eliminación de alcaloides.

El rango de variación entre especies para el contenido de cenizas en las semillas fue de 4.3 a 6.3 g/100 g, con el mayor contenido en L. hintonii (Cuadro 1). Estos valores son altos comparados con los de otras fabáceas comestibles (Han y Baik, 2008), otros lupinos silvestres mexicanos (Ruíz-López et al., 2006) y especies mejoradas (Sujak et al., 2006; León-Marroú et al., 2011). En hoja + tallo los valores fueron superiores (5.9 a 10.6 g/100 g); L. campestris tuvo el mayor contenido, comparable al encontrado en hojas de L. exaltatus del Nevado de Colima (Ruíz-López et al., 2006).

En pericarpio el rango de variación entre especies del contenido de cenizas fue semejante al observado en semillas, de 4.8 a 6.5 g/100 g. Tal variabilidad en cenizas entre las especies estudiadas y otras silvestres de lupino de México (Ruíz-López et al., 2006; Güemes-Vera et al., 2012), podría deberse al efecto del contenido nutrimental de los suelos donde se desarrollan estas plantas (Martínez-Villaluenga et al., 2006).

Los contenidos de FDN de las semillas de Lupinus (16.7 a 24.7 g/100 g) (Cuadro 1) se encuentran dentro del intervalo de las semillas de L. angustifolius y L. luteus (22 a 26 g/100 g), pero son superiores a los de las semillas de Lathyrus sativus L. (10.18 to 13.55 %) (Jezierny et al., 2010; Karadag y Yavuz, 2010). Los contenidos de FDN en hoja + tallo, al igual que en otras fabáceas (Delgado et al., 2007; Martens et al., 2012), fluctuaron de 38.2 a 43.4 g/100 g. Entre los órganos estudiados, los pericarpios presentaron los mayores contenidos de fibra (54.4 a 68.4 g/100 g). Para FDA, que indica el contenido de celulosa, lignina y sílice en la fracción de fibra, las semillas mostraron un rango de 4.4 a 7.9 g/100 g, hoja + tallo de 21.7 a 30.1 g/100 g, y pericarpio de 34.0 a 47.1 g/100 g. No existen reportes sobre contenidos de fibra en pericarpio que permitan realizar comparaciones. En general, de los lupinos en estudio L. campestris presentó los menores contenidos de FDA en las semillas, hoja + tallo y pericarpio.

La lignina es un componente de la fibra que no tiene valor energético para el animal, incluso restringe la digestibilidad de otros componentes de la fibra (Tacon y Metian, 2008). En fabáceas los valores de lignina se encuentran entre 8.3 a 13.3 g/100 g (Delgado et al., 2007). En hoja + tallo los valores entre especies fluctuaron entre 12.5 y 13.9 g/100 g y en pericarpio entre 9.1 y 12.1 g/100 g (Cuadro 2). Los contenidos de lignina más altos en hoja + tallo pueden deberse a una mayor proporción de tallos que de hojas en la composición de los lupinos, principalmente en L. montanus (Cuadro 3).

Los alcaloides son metabolitos secundarios cuya concentración puede constituir una limitante para el consumo de los alimentos que los contienen (Múzquiz et al., 2011). En el género Lupinus éstos se encuentran en abundancia (Wink, 2003; Ruiz-López et al., 2010). El rango de variación en el contenido de alcaloides totales en semilla estuvo entre 2.4 a 5.3 g/100 g. L. hintonii presentó el mayor contenido (P < 0.05), y su valor se encuentra en el rango superior reportado por Múzquiz et al. (1994) y Kurlovich et al. (2003). Por esto, la reducción de alcaloides para uso de esta especie en alimentación animal sería complicado y cara.

Sin embargo, estos alcaloides podrían aprovecharse en otra forma, como en el fitocontrol de hongos y bacterias (Bermúdez-Torres et al., 2009). El contenido de alcaloides totales de L. campestris, L. exaltatus y L. montanus es similar al de las mismas especies en otras regiones del país (2.1 a 2.7 g/100 g) (Jiménez-Martínez et al., 2003b; Zamora-Natera et al., 2009; Ruíz-López et al., 2010). En hoja + tallo el contenido de alcaloides varió entre 1.2 a 3.3 g/100 g; nuevamente, el valor más alto correspondió a L. hintonii que superó (P < 0.05) a L. campestris y L. montanus. Estos contenidos son similares a lo observado previamente en el follaje de L. exaltatus (Ruíz-López et al., 2006) durante la etapa de floración, y que varían según la etapa fenológica. Durante la fructificación los contenidos son inferiores: en hojas (0.61 g/100 g) y en tallos (0.31 g/100 g) (Zamora-Natera et al., 2009).

En pericarpio la variación de este contenido fue de 2.4 a 5.8 g/100 g. El mayor contenido de alcaloides en semillas y pericarpios de los Lupinus en estudio, respecto al de las hojas, puede ser porque desde las hojas jóvenes en donde se sintetizan, se transportan vía floema a otros órganos como frutos y semillas, donde constituyen un mecanismo de defensa contra depredadores (Lee et al., 2007).

Otro grupo de metabolitos secundarios encontrados en plantas son los polifenoles, que parecen estar involucrados en mecanismos de defensa contra insectos, hongos, bacterias y virus, además de interactuar con las proteínas (Bartolomé et al., 2000). Entre las especies evaluadas, la mayor concentración de polifenoles totales se encuentra en hoja + tallo (556 a 813 mg/100 g MS), seguida de la del pericarpio (362 a 590 mg/100 g MS) y semilla (221 a 554 mg/100 g MS) (Cuadro 2). L. hintonii presentó el mayor contenido de polifenoles totales (P ≤ 0.05). Los taninos condensados (TC) se encuentran en concentraciones inferiores a 60 g kg^-1 en todas las especies en estudio, incluso las semillas de L. exaltatus y L. campestris no presentaron taninos condensados (Cuadro 4). Esto indica que en caso de consumirse por animales, el metabolismo de los microorganismos ruminales no se verá afectado y en consecuencia estos metabolitos no serían los que provocarían intoxicación en el animal (López et al., 2004).

 

CONCLUSIONES

Las especies L. montanus, L. campestris y L. exaltatus sobresalen por sus altos contenidos de proteína y grasa, bajos en fibra detergente neutro en semilla y en hoja + tallo. Sin embargo, sus altos contenidos de alcaloides en los diferentes órganos de estos lupinos parecen ser la principal limitante para su aprovechamiento en alimentación, por lo que se deberán de buscar alternativas tecnológicas para reducir la concentración de estos metabolitos en la planta sin afectar su función como mecanismo de defensa ante patógenos y predadores.

 

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) y a la Línea Prioritaria de Investigación 6 Conservación y Mejoramiento de Recursos Genéticos del Colegio de Postgraduados, por el apoyo económico para la realización del presente estudio.

 

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