Introducción

Bignoniaceae incluye ocho tribus, 80 géneros y 840 especies con distribución pantropical (^{Olmstead et al., 2009}; ^{Lohmann y Ulloa, 2019}). De sus tribus, Bignonieae es de las más diversas y está representada exclusivamente por lianas (^{Lohmann, 2006}). De sus géneros, Amphilophium Kunth es de los más numerosos con 47 especies de amplia distribución en el Neotrópico, desde México hasta Argentina (^{Lohmann y Taylor, 2014}).

En México se conocen actualmente cuatro especies: Amphilophium crucigerum (L.) L.G. Lohmann, A. paniculatum (L.) Kunth, A. laxiflorum (DC.) L.G. Lohmann y A. buccinatorium (DC.) L.G. Lohmann, las cuales se caracterizan por presentar un tallo hexagonal y frutos con valvas convexas (^{Gentry, 1982}; ^{Rzedowski y Calderón de Rzedowski, 1993}; ^{Pool, 2007a}, ^b; ^{Lohman y Taylor, 2014}). Las primeras dos especies se distribuyen ampliamente en bosque seco, selva alta y bosque de pino-encino de la región neotropical (^{Pool, 2007b}). Por otro lado, tanto A. buccinatorium como A. laxiflorum poseen una amplitud geográfica reducida en bosque de pino-encino y bosque seco, siendo comúnmente cultivadas en el occidente y centro de México (^{Martínez y Ramos, 2012}). La primera es endémica a México y A. laxiflorum a Megaméxico 2 (^{Gentry, 1982}; ^{Pool, 2007a}). Megaméxico 2 es un término que considera la afinidad de la flora endémica compartida en México, Guatemala, Belice, El Salvador, Honduras y el norte de Nicaragua (^{Rzedowski, 1991}), y ha sido empleado en diversos estudios florísticos y taxonómicos.

Los estudios filogenéticos, con caracteres moleculares, realizados para Bignoniaceae y la tribu Bignonieae han derivado en la circunscripción de Amphilophium (p. ej. ^{Lohmann, 2006}; ^{Olmstead et al., 2009}; ^{Lohmann et al., 2013}). Con base en esta información, la actual clasificación genérica de la tribu Bignonieae considera como sinónimos a Distictella Kuntze, Distictis Mart. ex Meisn., Glaziova Bureau, Pithecoctenium Mart. ex DC. y Urbanolophium Melch. (^{Lohmann y Taylor, 2014}). Acorde a esta clasificación, Amphilophium se caracteriza por la presencia de zarcillos trífidos con discos adhesivos, prófilos de las yemas axilares en forma elíptica y semillas con indumento (^{Lohmann y Taylor, 2014}). Las principales diferencias entre las especies están en la forma y color de la corola de las flores y en la ornamentación de los frutos (^{Pool, 2007}a, b; ^{Alcantara y Lohmann, 2010}).

El estudio filogenético más reciente para este género propone cinco clados, dos de los cuales están integrados por las especies con cáliz doble y corolas bilabiadas (^{Thode et al., 2019}). Amphilophium paniculatum es una de las especies con cáliz doble que posee la mayor variación morfológica, por lo que, en torno a ella, se han propuesto variedades e incluso complejos de especies (^{Seibert, 1940}; ^{Gentry, 1976}). Esta especie es hermana de A. pilosum Standl., la cual es endémica a Honduras y su distribución es restringida (^{Lohmann, 2006}; ^{Thode et al., 2019}). Ambas especies son muy similares en la morfología floral y vegetativa.

Amphilophium pilosum, caracterizada por la presencia de indumento simple, fue descrita por P.C. Standley (^{Yuncker, 1938}). La descripción de esta especie incluyó solo características vegetativas y de la inflorescencia, por lo que su fruto y semillas permanecen desconocidas. Desde su descripción en 1938, hasta su último registro conocido en 1947, esta especie ha sido recolectada e identificada únicamente en Honduras.

En el contexto de la elaboración de un estudio florístico de la familia Bignoniaceae para el estado de Veracruz, México, se registraron algunas poblaciones pertenecientes a esta especie. Por ello, en este trabajo se presenta una descripción enmendada de A. pilosum incluyendo información de sus frutos y semillas, una descripción del rango de distribución geográfica de las especies de Amphilophium distribuidas en Megaméxico 2, y una clave de identificación para las especies de Amphilophium presentes en Megaméxico.

Materiales y Métodos

Se colectó material botánico que corresponde a Amphilophium pilosum durante 2021 en el municipio Actopan, en la región central de Veracruz, México (Fig. 1). Se realizaron visitas periódicas entre los meses de julio a noviembre para registrar la fenología y colectar material fértil. El material colectado fue procesado de acuerdo con las técnicas de ^{Lot y Chiang (1986)}, depositado en el herbario CIB e identificado siguiendo los trabajos de ^{Gentry (1973}, ¹⁹⁸²⁾, ^{Rzedowski y Calderón de Rzedowski (1993)}, ^{Pool (2007a}, ^b), y ^{Lohmann y Taylor (2014)}. La descripción morfológica está acorde a la terminología de los glosarios botánicos de ^{Moreno (1984)}, ^{Harris y Harris (1994)}, ^{Beentje (2010)} y ^{Nogueira et al. (2013)}.

Figura 1: Distribución geográfica de las especies de Amphilophium Kunth presentes en Megaméxico. A. Amphilophium buccinatorium (DC.) L.G. Lohmann y Amphilophium laxiflorum (DC.) L.G. Lohmann, el color gris en los estados indica distribución para la primera especie sin localidad específica; B. Amphilophium crucigerum (L.) L.G. Lohmann; C. Amphilophium paniculatum (L.) Kunth; D. Amphilophium pilosum Standl., localidad de colecta en color rojo. En el recuadro se indica en gris la distribución completa de las especies. 

Se consultaron los especímenes tipo de Amphilophium pilosum en las colecciones virtuales (^{JSTOR, 2022}) y se solicitaron fotografías al microscopio estereoscópico (marca Zeiss Stemi DV4, Nueva York, EUA) de los tricomas de estos ejemplares a los herbarios correspondientes para clarificar su identidad morfológica. Además, se revisaron física y/o digitalmente los siguientes herbarios: A, CIB, ENCB, F, GH, HUAP, MEXU, MICH, MO, NY, P, PMA, QCNE, SLPM, TEFH, U, US, URV y XAL (acrónimos de acuerdo con ^{Thiers, 2022}). Para preparar los mapas de distribución para todas las especies de Amphilophium en Megaméxico 2, se elaboró una base de datos con la información de las localidades registradas en todos los ejemplares de herbario consultados de las especies. Esta información se complementó con los registros provenientes de las nuevas localidades. Los mapas de distribución se elaboraron en el programa QGIS v. 3.18 (^{QGIS, 2022}).

Resultados

La revisión de especímenes mostró que Amphilophium pilosum ha sido confundido con A. paniculatum. Esto se debe a que, en consonancia con la descripción original, la presencia de tricomas simples es el carácter diagnóstico de A. pilosum (^{Yuncker, 1938; p. 393}). Sin embargo, el material tipo de la especie posee tricomas mayormente simples con algunos ramificados principalmente en el envés de los folíolos. Un carácter no mencionado en el protólogo es la forma de los lóbulos del cáliz que se observa en las flores del material tipo, los cuales son profundamente lobados (Fig. 2C, D). Con base en esta información, se proporciona una nueva descripción de la especie que implicó una reasignación de ejemplares previamente considerados como A. paniculatum.

Figura 2: Tipos de lóbulos del cáliz externo. A-B. Amphilophium paniculatum (L.) Kunth, lobado. A. vista frontal; B. vista ventral; C-D. Amphilophium pilosum Standl., profundamente lobulado. C. vista frontal; D. vista ventral. 

Amphilophium pilosum Standl., Publ. Field Mus. Nat. Hist., Bot. Ser. 17(4): 392. 1938. Figs. 2C, D; 3D-F; 4B-F; 5.

Figura 3: Comparación entre especies de Amphilophium Kunth presentes en Megaméxico 2. A-C. Amphilophium crucigerum (L.) L.G. Lohmann. A. flor, B. fruto, C. semilla; D-F. Amphilophium pilosum Standl. A. flor, B. fruto, C. semilla; G-I. Amphilophium paniculatum (L.) Kunth. A. flor, B. fruto, C. semilla. Créditos: L. Martínez-Domínguez y M. Rios-Méndez. 

Figura 4: Amphilophium pilosum Standl. A. hábitat; B. inflorescencia; C. flor y cáliz; D. folíolo; E. hojas; F. fruto. Créditos: L. Martínez-Domínguez y M. Rios-Méndez. 

Figura 5: Amphilophium pilosum Standl. A. hábito e inflorescencia; B. detalle del indumento del folíolo; C. cáliz y corola; D. vista frontal de la corola; E. vista frontal del cáliz; F. fruto; G. indumento; H. semilla. Créditos: Gerardo Quintos Andrade. 

TIPO: HONDURAS. Comayagua, along river bank on plains near Siguatepeque, 1050 m, 25.VII.1936, T. G. Yuncker et al. 6683 (holotipo: F-873360!, isotipos: MO-041968!, NY-313056!).

Liana, sin crecimiento juvenil dimórfico, tallo secundario con crecimiento secundario anómalo en 4 cuñas de floema, con médula, hexagonal, café a gris, liso, con costillas marginales, sin raíces adventicias, con o sin cresta interpeciolar, sin campos glandulares interpeciolares, indumento simple a lepidoto; prófilos orbiculares, lisos, distantes; hojas compuestas, opuestas, dispuestas homogéneamente a lo largo de los tallos secundarios; folíolos 2-3, orbiculares, elípticos, ovados y rómbicos, membranáceos, folíolo lateral 26.2-69.3 × 17-61.6 mm, folíolo terminal 36.8-60.3 × 25.6-45.6 mm, haz y envés con indumento mayormente simple (a veces ramificado) y lepidoto distribuido homogéneamente, nerviación eucamptódroma, palmado en la base; margen entero con tricomas simples (algunas veces con escasos tricomas ramificados), ápice acuminado, agudo y caudado, base truncada, cuneada y subcordada, zarcillo trífido, voluble; pecíolo costillado, 12.7-38 mm de largo, con indumento simple y lepidoto, peciólulo terminal 16.2-28.3 mm de largo, peciólulo lateral 6.5-22.2 mm de largo; inflorescencia panícula, terminal, con bractéolas y brácteas, pedúnculo diferenciado a indiferenciado, 16.2-27.3 mm de largo, eje central 33.9-118.7 mm de largo; flores con cáliz doble, 5.1-8 × 7.4-10.5 mm, indumento lepidoto, blanquecino, cáliz externo reflexo, profundamente lobulado, verde, coriáceo, cáliz interno recto, cupular, bilobulado, pedicelo 2.4-14.8 mm de largo, corola tubular, 23.1-27.3 × 6.6-11.2 mm, morada a crema, carnosa, sin pliegue horizontal, con o sin indumento externo simple, homogéneo, garganta sin líneas de néctar, 6.3-8.4 mm de ancho, lóbulos rectos, 0.8-1.4 × 0.8-1 mm, con margen redondeado, superiores libres, inferiores fusionados; estambres incluidos, tecas innatas 2.5 × 1.2 mm, divergentes, glabras, filamentos posteriores 16.4-17.8 mm de largo, filamentos anteriores 13.3-16 mm de largo, estaminodio glabro, 6.8-7.2 mm de largo, insertados a 4.2-4.9 mm del tubo, sin prolongación del conectivo, con indumento estipitado en la inserción de los estambres; pistilo 20.8-28.8 mm de largo, lamelas ovadas, ovario orbicular, 1.6-3.3 × 1.2-2.3 mm, liso, con indumento simple, 2-locular, con 6 series de óvulos en cada lóculo, disco nectarífero pulviniforme, 0.4-0.8 × 1.3-2.5 mm; fruto cápsula, 6.6-12.3 × 1.9-4.5 cm, oblongo, extremo distal acuminado; valvas convexas, 0.8-3 mm de grosor, liso, con nervio medio, cáliz caduco, septicida, con 2 líneas de dehiscencia, indumento lepidoto, abundante, hialino; semillas 19.7-48.3 × 7.7-13.6 mm, 1.8-2.3 mm de grosor, engrosadas, con 2 alas no diferenciadas, opuestas, café, papiráceas, margen crispado, hialino, cuerpo de la semilla café, endurecido, estriado, con indumento simple, pubérulo.

Distribución y hábitat: México, Guatemala, Honduras y El Salvador. Habita en bosque seco y vegetación secundaria derivada de este tipo de vegetación; entre 30 y 1600 m s.n.m. (Figs. 1D, 4A). En México, Amphilophium pilosum se distribuye en los estados de Campeche, Durango, Oaxaca, Querétaro, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa, Veracruz y Yucatán. En Honduras se conoce únicamente de la localidad tipo en el departamento Comayagua, entre 1000 y 1400 m s.n.m.

Fenología: florece de junio a diciembre; fructifica en marzo, julio, octubre a diciembre.

Etimología: el epíteto específico “pilosum” significa con “pelos largos y suaves” (^{Harrison, 2012}); esto hace referencia al indumento presente en tallos y folíolos.

Caracteres diagnósticos: Amphilophium pilosum se caracteriza por sus folíolos con indumento mayormente simple distribuido de manera homogénea a lo largo de la lámina, tanto en el haz como en el envés. Los lóbulos del cáliz son profundamente lobulados. El fruto es una cápsula oblonga con el extremo distal acuminado, las valvas son convexas y de 0.8-3 mm de grosor. Las semillas tienen 1.8-2.3 mm de grosor y presentan dos alas escasamente diferenciadas, opuestas (Figs. 4, 5).

Material examinado: EL SALVADOR. Departamento Ahuachapán, municipio Ahuachapán, 6 km al O de la ciudad de Ahuachapán, 600 m, 21.XII.1995, J. L. Linares y C. A. Martínez 3163 (MEXU). GUATEMALA. Departamento Alta Verapaz, Cubilguitz, 350 m, XII.1900, L. H. Von Tuerckheim 7649 (US). HONDURAS. Departamento Comayagua, vicinity of Siguatepeque, 1080-1400 m, 14-27.II.1928, P. C. Standley 56506 (F); loc. cit., 1050 m, 25.III-05.IV.1947, P. C. Standley y J. Chacón 6834 (F-1268455); river bank plain near Siguatepeque, 1050 m, 07.VIII.1936, T. G. Yuncker et al. 5738 (GH, MICH). MÉXICO. Campeche, municipio Champotón, 80 km al SO de Xpujil, sobre el camino a la zona arqueológica de Calakmul, 160 m, 11.IX.1996, P. Alvaro et al. 540 (MEXU). Durango, municipio Tamazula, Tamazula ±2.5 km al E (en línea recta) por el camino a Agua Caliente, 250 m, 09.III.2002, I. Calzada et al. 23125A (MEXU). Oaxaca, municipio Asunción Ixtaltepec, 1 km en línea recta al NE (32°) de Nizanda, 150 m, 11.VII.1995, C. Gallardo-Hernández et al. 1495 (MEXU); loc. cit., 150 m, 31.VII.1995, C. Gallardo-Hernández et al. 1550 (MEXU). Municipio San Miguel del Puerto, Zimatán, 2 km N del puente, terracería a Xadani, 70 m, 21.IX.1997, M. Elorsa C. 753 (MEXU). Municipio Santa María Huatulco, sobre río Xuchil en el entronque con un arroyo hacia la Pozona, 30 m, 01.X.2005, A. Sánchez-Martínez et al. 1554 (MEXU); estero la Salina, 26.XI.1998, C. Tovillas 478-A (MEXU). Municipio Santiago Astata, Barra de la Cruz, 1 km al NE, 13.IX.2000, M. Elorsa C. 3585 (MEXU). Municipio Santo Domingo Tehuantepec, subida al cerro Guiengola por la ladera S, 6.XI.1986, M. L. Torres C. et al. 697 (MEXU); Los Tejones, en la subida a las Palmitas ladera E del cerro Guiengola, 13.XI.1987, M. L. Torres C. et al. 975 (MEXU). Querétaro, municipio Landa de Matamoros, La Galería, ±1.5 km al NE de El Humo por el camino a Neblinas, 12.VI.2002, S. Zamudio et al. 11943 (XAL). Quintana Roo, municipio José María Morelos, a 1.7 km al E de San Isidro Poniente, 145 m, 18.VI.2005, E. Martínez et al. 37891 (MEXU). Municipio Puerto Morelos, camino Vallarta, Puerto Morelos km 8, 10.IX.1991, I. Olmsted 309 (MEXU). San Luis Potosí, municipio Tamasopo, Tamasopo Canyon, 1.VII-03.X.1890, C. G. Pringle 3069 (MEXU). Sinaloa, municipio Concordia, ca. 3.6 km west of La Guasina, 269 m, 04.XII.2007, A. L. Reina 2007-1160 (MEXU). Municipio Culiacán, Las Aguamitas a 2.5 km delante de Las Aguamitas rumbo a Imala, 40 m, 10.VIII.1988, G. Bojórquez B. y J. A. Hernández V. 628 (MEXU); km 25 por carretera Culiacán - Guamúchil al SE del entronque con carretera al Varejonal hacia el cerro La Chiva, 12.VI.1984, J. A. Prado V. y V. Llamas 124 (MEXU). Veracruz, municipio Actopan, ladera norte del cerro de Los Metates, 100 m, 25.XI.1972, J. Dorantes et al. 1006 (MEXU); carretera a Mesa de Guadalupe, cerca de Rancho La Campana, 483 m, 08.VII.2021, F. Nicolalde-Morejón et al. 3664 (CIB); loc. cit., L. Martínez-Domínguez et al. 2293 (CIB); loc. cit., M. Rios-Méndez et al. 145 (CIB); loc. cit., 483 m, 22.XI.21, F. Nicolalde-Morejón et al. 3760 (CIB); loc. cit., L. Martínez-Domínguez et al. 2390 (CIB); loc. cit., M. Rios-Méndez et al. 171 (CIB), 172 (CIB). Municipio Emiliano Zapata, ½ km de la desviación a Carrizal por la carretera Xalapa - Veracruz, 20.VII.1975, J. I. Calzada 1832 (F, MEXU, MO, XAL). Municipio Jalcomulco, Apazapan, 1 km E del poblado, en las faldas del río Jalcomulco, 10.X.1991, G. Castillo y A. Birke 6992 (XAL). Yucatán, municipio Oxkutzcab, Helen Moyers Biocultural Reserve at Rancho Kiuic (Kaxil Kiuic), 13.XII.2005, W. J. Hayden 5097 (URV).

Notas taxonómicas: Amphilophium pilosum es morfológicamente similar a A. paniculatum. Ambas presentan cáliz doble y corola tubular de color morado a crema (el color crema principalmente presente en la base de la corola) con los lóbulos inferiores fusionados (Figs. 3D, G). Sin embargo, A. pilosum posee indumento lepidoto en tallos y folíolos, e indumento mayormente simple en la lámina foliar, tallos y margen de los folíolos. En A. paniculatum los tricomas son ramificados, lepidotos y algunas veces simples. El cáliz de las flores es profundamente lobulado en A. pilosum (Figs. 2C, D), en contraste al cáliz lobulado presente en A. paniculatum (Figs. 2A, B). Además, el fruto de A. pilosum es oblongo con el extremo distal acuminado (ver Cuadro 1 y Fig. 3E), mientras que en A. paniculatum es elíptico con el extremo distal agudo a redondeado (Fig. 3H). Otro carácter relevante encontrado para A. pilosum es el grosor (1.8-2.3 mm) del cuerpo de la semilla (Fig. 3F), que es mayor que en A. paniculatum (0.8-1.5 mm) (Fig. 3I).

Amphilophium laxiflorum, A. buccinatorium y A. crucigerum presentan características morfológicas contrastantes a las presentes en A. pilosum y A. paniculatum (Cuadro 1). Estas tres especies presentan corola con lóbulos libres y cáliz cupular. Amphilophium crucigerum es una especie con amplia distribución, pero con caracteres morfológicos poco variables; su mayor variación se presenta en la cantidad de indumento en folíolos y tallos. Esta especie se diferencia de sus congéneres por su fruto equinado, semilla con un ala hialina y su flor con pliegue horizontal en la base del tubo (Figs. 3A-C). En contraste, A. laxiflorum y A. buccinatorium poseen flores sin pliegue horizontal, corola color morada con tubo lila y roja a naranja con tubo amarillo, respectivamente (Cuadro 1).

Amphilophium paniculatum y A. crucigerum tienen el mayor rango de distribución, ya que se encuentran en todo el Neotrópico, mientras que el resto de las especies están restringidas a Megaméxico 2 (Fig. 1B, C). Amphilophium pilosum se distribuye desde México hasta El Salvador, principalmente en la región centro-sur de México y algunos estados del Pacífico (Fig. 1D). La distribución de A. laxiflorum y A. buccinatorium comprende principalmente la zona centro-sur de México (Fig. 1A).

Con el objetivo de contribuir a la identificación de las especies del género Amphilophium con distribución en Megaméxico 2, se presenta la siguiente clave, la cual incluye información de caracteres vegetativos, florales y de frutos.

Clave de las especies de Amphilophium Kunth en Megaméxico 2

Discusión

Como resultado de este estudio, se amplía el rango de distribución conocido de Amphilophium pilosum, lo cual incrementa la diversidad de este género en México de cuatro a cinco especies. La presencia de esta especie para México representa su ubicación más septentrional hasta ahora registrada. La identidad de esta especie había sido cuestionada por su marcada similitud morfológica floral y vegetativa con A. paniculatum (^{Gentry, 1982}). Debido a que el holotipo y los paratipos solo disponen de flores, la descripción e ilustración del fruto aquí presentados amplían la caracterización morfológica de A. pilosum y contribuyen a la circunscripción de esta entidad biológica (Fig. 5F).

En general, la especie Amphilophium paniculatum es altamente variable en la cantidad de tricomas presentes en folíolos y tallos, por lo que se han propuesto diversas variedades (^{Seibert, 1940}). Otros caracteres variables, como la superficie del fruto y la forma de las valvas, han causado confusión taxonómica (^{Gentry, 1976}). Recientemente se propuso un complejo de especies para esta entidad biológica, considerando ejemplares provenientes de Suramérica (^{Thode et al., 2019}), aunque aún se requieren estudios enfocados en la variación morfológica.

Nosotros encontramos que la cantidad de tricomas varía considerablemente, tanto en Amphilophium paniculatum como en A. pilosum. Sin embargo, este carácter ha sido históricamente utilizado para diferenciar entre las variedades A. paniculatum (L.) Kunth var. paniculatum y A. paniculatum var. molle (Schltdl. & Cham.) Standl. (^{Gentry, 1982}; ^{Rzedowski y Calderón de Rzedowski, 1993}): la primera posee menos cantidad de tricomas en los folíolos que la segunda. Posteriormente, en 2006, los tricomas simples en la nervadura de los folíolos fueron propuestos como carácter diagnóstico para A. paniculatum var. paniculatum, mientras que los tricomas estrellados se propusieron para A. paniculatum var. molle (^{Martínez-Torres y Diego-Pérez, 2006}). No obstante, la revisión de especímenes muestra una amplia variación en la cantidad y tipo de tricomas (mezclados tricomas simples y ramificados), los cuales pueden variar incluso en un mismo individuo.

Por otra parte, Amphilophium aschersonii Ule y A. ayaricum J.R. Grande, dos especies de Sudamérica, comparten con A. pilosum el cáliz doble, así como la presencia de indumento simple en tallos y folíolos. Amphilophium aschersonii, con distribución en los bosques húmedos de tierras bajas en Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Perú y Venezuela, tiene fruto con forma elíptica y superficie muricada, y el extremo distal del cáliz marcadamente expandido con los lóbulos no diferenciados. Por otro lado, A. ayaricum, localizada en Venezuela, presenta el extremo distal de los lóbulos del cáliz en forma triangular y el margen interno cóncavo (^{Grande-Allende, 2011}). La combinación de estos caracteres permite diferenciar a estas especies de A. pilosum.

En general, Amphilophium ha sido ampliamente recolectado en México, pero la mayoría de los ejemplares botánicos solo poseen flores y en ellas el único carácter (tipo de extremo distal del cáliz) que permite distinguirlas es difícil de observar en algunos ejemplares, debido al proceso de montaje. En este contexto, los ejemplares botánicos deberían ser montados, de preferencia, dejando visibles los lóbulos del cáliz externo sin sobreponer. Estos resultados en A. pilosum resaltan la importancia de continuar con los estudios de documentación biológica, lo que es aún más apremiante en regiones de México donde se ha perdido la mayor parte de cobertura forestal debido al cambio de uso de suelo (^{Martínez-Domínguez et al., 2021}).