Introducción

Los encinares son bosques dominados por especies del género Quercus L., considerados comunidades clímax que poseen una amplia variación estructural y alta biodiversidad (^{Olvera-Vargas et al., 2010}). En México se han determinado alrededor de 38 especies de encinos para las zonas montañosas subtropicales del país (^{González-Espinosa et al., 2011}). Varias especies de Quercus pueden coexistir en esta vegetación, pero frecuentemente una sola especie domina sobre el resto, por lo que son comunidades con baja equidad (^{Olvera-Vargas et al., 2010}). En la región occidental del país se han reportado nueve especies de Quercus que pueden coexistir en diferentes abundancias dentro de parcelas de 500 m² (^{Olvera-Vargas et al., 2010}). Mientras que, en el oriente del país, en particular sobre la Sierra Madre Oriental, existen encinares maduros y densos, donde la dominancia de las especies de encino varía entre sitios, destacándose bosques dominados por Q. sartorii Liebm., Q. germana Schltdl. & Cham., Q. affinis Scheidw., Q. ocoteifolia Liebm., Q. laurina Bonpl., Q. calophylla Schltdl. & Cham. entre otras (^{Luna-Vega et al., 2006}). En esta sierra se está perdiendo la cobertura forestal de manera continua, para 2018, Leija-Loredo y colaboradores reportaron una tasa de deforestación de -1.4% (^{Leija-Loredo et al., 2018}). A pesar de su importancia, los encinares y los bosques mesófilos de montaña han perdido cerca de la mitad de su cobertura original (^{Sánchez-Ramos y Dirzo, 2014}), al ser talados para convertirlos en potreros, poniendo en riesgo la biodiversidad y los servicios ecosistémicos que brindan. Por lo tanto, la conservación de los encinares implica tanto generar programas de conservación como de restauración ecológica. Sin embargo, información básica sobre los mecanismos de regeneración natural es aún escasa. En este sentido, el conocimiento del banco de semillas como fuente de germoplasma es importante para entender la sucesión vegetal como un proceso de restablecimiento natural de los bosques (^{González-Espinosa et al., 1991}; ^{Ramírez-Marcial et al., 1992}; ^{Grime, 2001}; ^{Martínez et al., 2013}).

El banco de semillas se conforma por semillas no germinadas presentes en el suelo, por lo regular de diversas especies y como resultado de la lluvia y la dispersión de estas durante la sucesión vegetal (^{Bedoya-Patiño et al., 2010}). Así, las semillas contenidas en el suelo son fuentes de diversidad genética de especies de diferentes estados serales acumuladas durante la sucesión ecológica (^{Álvarez-Aquino et al., 2005}; ^{Bedoya-Patiño et al., 2010}). Además, pueden representar a las especies del dosel como resultado de la lluvia de semillas y el proceso de reclutamiento.

El objetivo del presente trabajo fue inventariar las especies que conforman el banco de semillas en un bosque de encino primario, dominado por Quercus delgadoana S. Valencia, Nixon & L.M. Kelly, que se encuentra en el área de preservación ecológica denominada “Chicamole”, establecida por interés comunitario, con manejo de leña y agua, localizado en la zona central de la Sierra Madre Oriental, México. El inventario del banco de semillas consideró la etapa sucesional, forma de vida y medio de dispersión de cada especie.

Materiales y Métodos

Sitio de estudio

El muestreo se realizó en un encinar dominado por Quercus delgadoana ubicado en la zona centro de la Sierra Madre Oriental (20°36' y 20°18'N, 98°03' y 98°20'O y 2150 m de altitud) (Fig. 1), en el centro-este de México dentro de la región Otomí-Tepehua del estado de Hidalgo. El clima es templado húmedo, del tipo C(w1)(w)b(i’)g; es decir, templado con temperatura media anual de 12 a 18 °C y la del mes más frío entre -3 y 18 ⁰C, con lluvias en verano y precipitación anual entre 1200 y 2000 mm (estación “El Banco” ubicada a 8 km del área de estudio) (^{Pavón y Meza-Sánchez, 2009}). En este encinar se encuentran árboles de hasta 30 a 35 m de altura de especies de los géneros Alnus Mill., Carpinus L., Clethra L., Liquidambar L., entre otras (^{CONABIO, 2010}). El bosque se encuentra en un área de preservación ecológica denominada “Chicamole” con manejo comunal por parte de una comunidad de origen Otomí con alto índice de marginación, pero que sufre de continua perturbación por extracción de leña (^{Calva-Soto et al., 2019}).

Figura 1: Ubicación del sitio de muestreo. A. ubicación de la región sur de la Sierra Madre Oriental en el estado de Hidalgo; B. ubicación de la zona de muestreo en la sierra Otomí-Tepehua dentro del estado de Hidalgo; C. ubicación de la zona de muestreo dentro de los remanentes de bosque de niebla en la sierra Otomí-Tepehua del estado de Hidalgo, México. 

Resultados

El estrato arbóreo estuvo compuesto de siete especies: Quercus delgadoana (VIR=39.22), Nectandra salicifolia (Kunth) Nees (VIR=33.07), Eugenia capuli (Schltdl. & Cham.) Hook. & Arn. (VIR=8.70), Clethra mexicana DC. (VIR=7.47), Fragula mucronata (Schltdl.) Grubov (VIR=4.43), Prunus samydoides Schltdl. (VIR=3.63) y Quercus trinitatis Trel. (VIR=3.48).

Se obtuvieron 2000 semillas correspondientes a 20 familias, 40 géneros y 48 especies (Cuadro 1). La familia más abundante fue Asteraceae con 18 géneros y 20 especies, constituyendo 41.6% del total de especies. Le siguen las familias Solanaceae (8.3%), Rosaceae (6.2%), Adoxaceae, Apocynaceae, Fagaceae, Smilacaceae y Verbenaceae (4.1% cada una). El resto de las familias presentaron solamente una especie y un género. Las especies con mayor densidad de individuos fueron Simsia amplexicaulis (Cav.) Pers., Rubus sp. y Coreopsis sp. 1 (Cuadro 1).

El mayor porcentaje de las especies fue de herbáceas (54.7%), seguido de arbustos (24.3%), árboles (11.3%) y bejucos (9.7%). Con respecto a las etapas sucesionales, las especies pioneras fueron las más representativas con 60% del total, las intermedias 34.5% y solo 5.5% conformado por las tardías. Referente a los síndromes de dispersión se registraron zoocoria (50%), anemocoria (32.2%), hidrocoria (7.2%), baricoria (5.3%) y antropocoria (5.3%).

La completitud de los muestreos se consideró alta dado que el porcentaje de la cobertura de los muestreos del banco de semillas fue de 99%. La riqueza o diversidad alfa de orden cero fue de 48 especies. La mayoría de las especies que conformaron el banco de semillas tuvieron bajos valores de abundancia, es decir pocas semillas por especie. Por lo que la diversidad alfa de orden uno fue de solo ocho especies efectivas. La mayoría de las semillas pertenecieron a Simsia amplexicaulis que es una especie anual considerada ruderal perteneciente a la familia Asteraceae. De estas, la mayoría corresponde a especies de etapa sucesional temprana. Los únicos representantes de condiciones sucesionalmente tardías fueron Smilax domingensis Willd. Esta especie es un bejuco conocido como cocolmeca y dos especies de encino que no fue posible determinar (Quercus sp. 1 y Q. sp. 2), aunque probablemente las semillas de una de estas morfoespecies pertenecen a la especie arbórea dominante Q. delgadoana.

Discusión

La diversidad y la abundancia de semillas por especies dentro del banco de semillas es un indicador del potencial de regeneración y resiliencia de la comunidad vegetal al que pertenece. La dominancia de especies pioneras en el banco de semillas implica que si éstas se establecen, podrían modificar las condiciones ambientales, de tal manera que propicien el establecimiento de especies de estadios sucesionales tardíos. Lo anterior implica una dinámica necesariamente postdisturbio. A pesar del muy escaso número de semillas de especies arbóreas, en el sitio se observaron juveniles de especies del dosel. Este hecho podría implicar que los árboles dominantes del encinar no están formando bancos permanentes de semillas y que tendrían otras estrategias para el reclutamiento, como las relacionadas con la dinámica de claros (^{Álvarez-Buylla y Martínez-Ramos, 1990}). En general se ha reportado que el banco de semillas de bosques montanos no refleja a las especies del dosel o vegetación en pie (^{Hoopen y Kappelle, 2006}; ^{Williams-Linera et al., 2016}). Aunque las semillas de algunas especies arbóreas pueden ser abundantes en el banco; tal es el caso de Carpinus tropicalis (Donn. Sm.) Lundell, dentro de un bosque maduro con cuatro especies de encinos dominantes (^{Williams-Linera et al., 2016}). Sin embargo, en el mismo sitio no se reportó la presencia de semillas de encinos en el banco. Por otro lado, se debe considerar que especies arbóreas como los encinos pueden formar bancos de semillas transitorios, en los cuales las semillas se encuentran en la superficie del suelo o levemente enterradas, donde la germinación ocurre a corto plazo (^{Walck et al., 2005}). Por ejemplo, Quercus liaotungensis Koidz. forma bancos transitorios, con alta pérdida de semillas por germinación, muerte fisiológica y depredación (^{Zhiping et al., 2005}). Además, la mortalidad de plántulas es muy alta, por lo que previo a la lluvia de semillas es raro encontrarlas en el suelo. Solo estudios a largo plazo pueden analizar la dinámica de los bancos de semilla transitorios.

Otro factor importante que considerar en la dinámica de los bancos de semilla en bosques montanos es que algunas especies arbóreas tienen variaciones en la producción de semillas, con años de mayor producción o años semilleros (comportamiento referido en inglés como “mast seeding”). En particular, se ha reportado que los encinos tienen este comportamiento (^{Sánchez-Humanes et al., 2011}). En este sentido, se carece de información sobre la periodicidad de los años semilleros de Q. delgadoana en el sitio de estudio, y por ello, es posible que la escasez de bellotas durante el muestreo realizado sea un reflejo de años previos de baja producción.

La mayor presencia de especies pioneras, particularmente hierbas, coincide con lo registrado para otros bosques montanos, donde la dominancia de estos grupos oscila entre 42 y 92% (^{González-Espinosa et al., 1991}; ^{Ramírez-Marcial et al., 1992}; ^{Williams-Linera, 1993}; ^{Álvarez-Aquino et al., 2005}; ^{Ortiz-Arrona et al., 2008}; ^{Williams-Linera et al., 2016}). En parte este patrón es explicado por las estrategias reproductivas de las hierbas (especies pioneras), ya que se caracterizan por ser de pequeño tamaño, vida corta (particularmente de las partes vegetativas), rápido crecimiento y con alto número de propágulos de fácil distribución, lo que aumenta su probabilidad de establecimiento (^{Dalling, 2002}). Otro factor que debe tomarse en cuenta es la perturbación en sitios cercanos al bosque o incluso en su interior (^{Álvarez-Buylla y Martínez-Ramos, 1990}; ^{González-Espinosa et al., 1991}; ^{Williams-Linera et al., 2016}). Además, se ha reportado que las semillas de especies pioneras pueden mantenerse viables durante periodos de uno a dos años en el banco de semillas (^{Ortiz-Arrona et al., 2008}). La entrada de la semilla de hierbas es principalmente por dispersión anemócora, y su establecimiento en claros por las condiciones propicias de luz (^{Degen et al., 2005}). Sin embargo, en este trabajo se reportan varias especies cuyas semillas son dispersadas por animales. En bosques montanos de encinos, la zoocoria es la forma de dispersión más común, principalmente efectuada por aves (^{Hoopen y Kappelle, 2006}; ^{Kappelle, 2006}); aquí se reporta que 50% de las especies del banco en el sitio de estudio tienen este tipo de dispersión. Este resultado podría ser explicado parcialmente por la alta cantidad de perchas que se encuentran al interior del bosque, lo que favorece la dispersión de semillas por aves (^{Shiels y Walker, 2003}).

En el banco de semillas se registraron pocos individuos de especies intermedias y tardías (sobre todo árboles del dosel). Las bellotas encontradas en el sitio de estudio tenían signos de depredación o pudrición. La alta depredación de las semillas de encinos es un factor a considerar para explicar su baja abundancia en el suelo (^{Zhiping et al., 2005}; ^{Pérez López et al., 2013}). Como ya se mencionó antes, los años semilleros como estrategia reproductiva, pueden solventar la depredación ya que el exceso de alimento puede satisfacer a los herbívoros de tal manera que otras semillas no sean consumidas y con ello incrementar el éxito del reclutamiento (^{Pearse et al., 2021}). También se debe tomar en cuenta que las condiciones de humedad del suelo favorecen la presencia de detritívoros y descomponedores que limitan la permanencia de las semillas en el sustrato (^{Dalling, 2002}). Sumado a lo anterior, se debe contemplar la estrategia reproductiva de las especies de fases avanzadas de la sucesión, las cuales presentan una rápida germinación y establecimiento (^{Grime, 2001}; ^{Dalling, 2002}). En el caso de Q. delgadoana, sus semillas se caracterizan por presentar latencia variable no mayor a siete meses (^{Martínez et al., 2013}; ^{Valencia-A. y Gual-Díaz, 2014}).

En general, se obtuvo una menor densidad y riqueza de especies en el banco de semillas, en comparación con otros bosques montanos mexicanos, donde se han reportado hasta 80 especies. Para el sitio de estudio se reportan 20 familias, un número bajo en comparación con otros sitios en México, dentro de un intervalo entre 31 y 65 familias (^{González-Espinosa et al., 1991}; ^{Williams-Linera, 1993}; ^{Álvarez-Aquino et al., 2005}; ^{Ortiz-Arroña et al., 2008}). Se ha sugerido que los bosques con baja cantidad de semillas suelen corresponder a sitios primarios con pocas perturbaciones, donde las semillas de comunidades sucesionalmente iniciales no tienen acceso y las semillas de las especies del dosel corresponden a ejemplares tardíos con semillas recalcitrantes, que se establecen rápidamente (^{Álvarez-Aquino et al., 2005}). ^{Gelviz-Gelvez et al. (2016)} reportaron para un bosque andino en Colombia que la densidad de semillas de especies de etapas sucesionales tardías fue significativamente mayor al interior de bosques maduros.

En el sitio de estudio “Chicamole” el bosque es maduro, con dominancia de Q. delgadoana y está sufriendo perturbaciones continúas por extracción de leña. Esto podría tener un efecto negativo en la riqueza del banco de semillas. En este sentido se reportan semillas de especies indicadoras de perturbación, tales como Baccharis conferta Kunth y Phytolacca rivinoides Kunth & C.D. Bouché (^{Martínez et al., 2013}). Sin embargo, la composición del banco de semillas con presencia de algunas especies de arbustos y árboles tiene el potencial de regenerar la vegetación del dosel del bosque después de una fuerte perturbación, si se permite el proceso de sucesión. Incluso la presencia de semillas de especies pioneras (hierbas) podría reemplazar a plantas adultas afectadas por acción humana y en caso de establecerse éstas podrían generar cambios microambientales favorables para el establecimiento de arbustos y árboles.