Introducción

En México, el bosque mesófilo de montaña o bosque húmedo de montaña es uno de los ecosistemas terrestres con distribución fragmentada y reducida (^{Rzedowski, 1996}; CONABIO, 2010; ^{Villaseñor, 2010}), en la actualidad ocupa menos de 1% de la superficie nacional (^{Tejeda-Sartorius, 2017}). Se calcula que entre sus límites crecen de manera exclusiva alrededor de 2500 especies de plantas vasculares (^{Rzedowski, 1996}) y coexisten alrededor de 2822 taxones (^{Villaseñor, 2010}). Se estima una riqueza florística por arriba de 5000 taxones, convirtiéndolo en el ecosistema terrestre con la mayor diversidad florística por unidad de superficie (^{CONABIO, 2010}; ^{Villaseñor, 2010}). El estado de Oaxaca alberga la mayor cobertura de bosque mesófilo de montaña en el país, con una superficie aproximada de 35,217 hectáreas (^{Ortega-Escalona y Castillo-Campos, 1996}), siendo la región de La Chinantla, ubicada en la vertiente del Golfo de México de la Sierra Norte de Oaxaca, donde se distribuye de manera continua y abundante, con mayor grado de conservación (^{Rzedowski, 1996}).

En La Chinantla, el bosque mesófilo desempeña múltiples funciones al generar servicios ecosistémicos vitales para la región, incluyendo la generación de recursos hídricos que abastecen los asentamientos humanos de las zonas bajas de la cuenca del Papaloapan, en los límites de Oaxaca y Veracruz (^{Uscanga-Morales y Perevochtchikova, 2020}). Dicha región destaca por alojar una alta diversidad biológica que incluye especies endémicas y prioritarias para su conservación, como es el caso del mono araña (Ateles geoffroyi Kuhl, 1820), jaguar (Panthera onca Linnaeus, 1758) y roedor de arrozal (Oryzomys chapmani Thomas, 1898) (^{Ortiz-Martínez et al., 2008}; ^{Briones-Salas, 2019}; ^{Lavariega et al., 2020}). El bosque mesófilo de esta región se caracteriza por desarrollarse en zonas con marcadas pendientes, en suelos ricos en materia orgánica y abundante contenido de humedad (^{CONABIO, 2010}). Altitudinalmente el bosque mesófilo de La Chinantla se ubica entre 100 y 2900 m por encima de las selvas tropicales húmedas y por debajo de bosques templados de Quercus y Quercus-Pinus (^{Rzedowski y Palacios-Chávez, 1977}; ^{Ortega-Escalona y Castillo-Campos, 1996}; ^{Rzedowski, 1996}; ^{Villaseñor, 2010}). Por otro lado, la accidentada topografía de La Chinantla propicia, de manera adicional, una variedad de condiciones ecológicas y formas de vida a escala local donde prosperan algunas especies de plantas vasculares con requerimientos topográficos y ambientales específicos, como los helechos arborescentes (^{Rzedowski, 1996}). En México, debido a la creciente pérdida de su hábitat y la extracción ilegal de sus tallos, todas las especies de helechos arborescentes se encuentran listadas en la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{Martínez-Salas y Ramos, 2013}), siendo catalogadas como prioritarias Alsophila firma (Baker) D.S. Conant, Cyathea bicrenata (Liebm.) y Sphaeropteris horrida (Liebm.) R.M. Tryon (^{SEMARNAT, 2010}).

Por otro parte, entre los principales determinantes de la distribución de la vegetación terrestre, a escala local y en los patrones comunitarios, figuran las características del relieve y otros atributos topográficos (^{Miyamoto et al., 2003}; ^{Costa et al., 2005}; ^{De León Mata et al., 2013}). No obstante, pocos son los estudios que abordan de manera exclusiva el papel de la topografía local como impulsor de la abundancia o riqueza de los organismos (^{Moeslund et al., 2013}; ^{Hernández-Rojas, 2018}). Por ejemplo, ahondar sobre las implicaciones de la topografía en la distribución de proporciones de una especie a lo largo de un continuo altitudinal. Esencialmente precisa conocer la incidencia de aquellos atributos del terreno como la elevación sobre el nivel del mar, la exposición y la pendiente que se asocian al flujo hidrológico superficial, el impacto de la radiación solar, la exposición del viento o el microclima (^{Young et al., 1997}; ^{Bennie et al., 2008}; ^{Moeslund et al., 2013}). Contar con estos conocimientos mejorará la comprensión de los patrones de distribución de los taxones de alto interés de conservación y la ecología del paisaje en general (^{Young et al., 1997}; ^{Bruun et al., 2006}; ^{Vázquez-Torres et al., 2006}), pudiendo usarse para tomar acciones preventivas de protección y conservación, y frenar las tasas de degradación de su hábitat natural (^{Vargas-Ríos, 2011}).

Los helechos arborescentes, al crecer y prosperar en localidades con requerimientos específicos (^{Rzedowski, 1996}), se convierten en indicadores del estado de sanidad y conservación de los bosques donde habitan; una distribución desarticulada o fragmentada podría sugerir perturbaciones e impactos históricos de cambios de uso de suelo. En ese sentido, el objetivo del estudio fue examinar el patrón de distribución de cuatro especies de helechos arborescentes que crecen de forma natural a lo largo de un continuo altitudinal, en función de la elevación sobre el nivel del mar, la exposición y la pendiente. Se hipotetizó que la respuesta de las especies Alsophila firma, Cyathea bicrenata, Sphaeropteris horrida y Cyathea myosuroides (Liebm.) Domin, responden de manera homogénea, con distribución uniforme, al cambio unitario de los tres factores estudiados.

Materiales y Métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en la Sierra Norte de Oaxaca, México, en las laderas nororientales de la vertiente del Golfo de México, en la región denominada La Chinantla, abarcando porciones de los municipios de Santiago Comaltepec, San Pedro Yolox y San Juan Bautista Valle Nacional, en la cuenca hidrológica del Río Papaloapan (^{Cedeño-Valdiviezo y Torres-Lima, 2016}) (Fig. 1). El área presenta una temperatura media anual que fluctúa entre 12 y 23 °C, y la precipitación media anual entre 1556 y 4438 mm, según el modelo climático de Rocky Mountain Research Station (^{Rehfeldt, 2006}), cuya estimación se basa en el historial de registros climáticos de más de 4000 estaciones climatológicas distribuidas en México, Estados Unidos de América y Cuba. En el área de estudio predominan varios tipos de vegetación incluida la selva húmeda en interacción con la selva alta perennifolia, el bosque mesófilo de montaña y los bosques de pino-encino (^{Rzedowski y Palacios-Chávez, 1977}). El suelo es permeable, poco o medianamente profundo con presencia de arcilla, arena y materia orgánica (^{Ishiki-Ishihara, 1988}). El intervalo altitudinal estudiado tuvo como límite inferior la comunidad San Mateo Yetla perteneciente al municipio Valle Nacional (17°45'18''N, 96°19'0''O) cuya altitud es de 135 m, en tanto que el extremo superior del área de muestreo se fijó en una ladera situada entre los límites de la municipalidad de Santiago Comaltepec (17°34'77''N, 96°26'184''O), a 2397 m de altitud.

Figura 1: El área de estudio abarca porciones de tres municipios de Oaxaca, México: Santiago Comaltepec, San Pedro Yolox y San Juan Bautista Valle Nacional. 

Resultados

En el trayecto estudiado se registraron tres géneros y cinco especies de helechos arborescentes, 49 registros de presencia de Alsophila firma, 53 de Cyathea bicrenata, 31 de Cyathea myosuroides, 70 de Sphaeropteris horrida y 14 de Cyathea schiedeana Domin, sumando un total de 217 registros de presencia; sin embargo, la última especie fue descartada de los tratamientos estadísticos, debido a que el número de individuos registrados se consideró insuficiente para su análisis.

Se observaron diferencias significativas en las proporciones empíricas de A. firma, C. bicrenata, C. myosuroides y S. horrida respecto a los gradientes de elevación y pendiente, con valores de probabilidad (p-value) ≤0.08 en contra de la hipótesis de homogeneidad (Cuadro 1). En relación con la exposición geográfica, se observaron evidencias sólidas de diferencias significativas para A. firma, C. bicrenata y S. horrida con valores de probabilidad ≤0.0001, pero sin diferencias significativas para C. myosuroides al observarse un valor de p igual a 0.52160 (Cuadro 1).

Al examinar la relación proporción-factores topográficos mediante polinomios de cuarto grado, el valor de p de la prueba de χ ² resultó estadísticamente significativo en todos los casos y las curvas de regresión quedaron entre los límites confidenciales (1-α=95) (Apéndice 1, Cuadro 1).

Las curvas de regresión de las cinco funciones ensayadas para S. horrida se ajustan a las proporciones empíricas ante la variación de la elevación sobre el nivel del mar (Fig. 2A) y la pendiente media (Fig. 2B) con poca discrepancia entre ellas. No obstante, a pesar de que las cuatro funciones mostraron ajustes significativos en más de 90% de los modelos ajustados, el valor más pequeño del error absoluto medio se observó al usar la regresión Beta: tres con la elevación sobre el nivel del mar, uno con la orientación geográfica y tres con la pendiente, en siete modelos en total. De manera similar, en cinco ocasiones se observaron resultados más consistentes con la regresión de Poisson, tres al estudiar la incidencia de la orientación geográfica, una al examinar la pendiente y otra al modelar la altitud (Apéndice 1).

Figura 2: Curvas de regresión de las cinco funciones ensayadas para las proporciones de Sphaeropteris horrida (Liebm.) R.M. Tryon en función de la altitud (A) y la pendiente del terreno (B). 

A manera de ilustración, el Cuadro 2 exhibe los coeficientes e indicadores de ajuste de los modelos ajustados para S. horrida en función de la pendiente, y puede observarse la correspondencia entre el resultado gráfico (Fig. 2B) y los resultados numéricos (Cuadro 2). Se observó un indicador de la varianza (DE) similar en las regresiones logística, quasi-binomial y Poisson (12.230); en tanto que el indicador de la varianza obtenido para la regresión Beta fue 160.644. Además, en comparación con el resto de los modelos, la regresión Beta mostró un R ² _adj más alto (0.928) y un error absoluto medio más pequeño (0.064) (Cuadro 2). El valor elevado de R ² _adj sugiere un elevado porcentaje de variabilidad explicado por la regresión Beta; a la vez, su línea de regresión tiende a seguir de manera más cercana las proporciones empíricas (Fig. 2B).

Los óptimos relativos definidos con la curva de regresión del modelo seleccionado, así como los índices de importancia calculados para cada factor, se muestran en el Cuadro 3. Considerando las cuatro especies, la pendiente mostró un índice de importancia promedio 2.5 veces mayor que la elevación sobre el nivel del mar y 43.48 veces mayor que la orientación geográfica. La elevación sobre el nivel del mar tuvo un índice de importancia promedio 17.37 veces más grande que la orientación geográfica (Cuadro 3). A nivel especie, los índices de importancia más altos, tanto en altitud como en pendiente, se observaron para A. firma y C. myosuroides. La exposición, por su parte, aunque parece incidir en menor medida en las cuatro especies, tendría una incidencia relativamente más fuerte en A. firma y en C. bicrenata, que en las otras (Cuadro 3).

Los óptimos relativos variaron entre una especie y otra: el intervalo de registro altitudinal de A. firma fue de 1290 a 2031 m, pero una mayor proporción de dicha especie se observó en sitios con elevaciones de 1550±120.88 m DMA (DMA es desviación media absoluta) y pendientes de 35±8.78° DMA, orientados hacia el Oeste (Cuadro 3). Por otro lado, las distribuciones empíricas de cada especie variaron respecto a cada factor; por ejemplo, A. firma se observó en sitios con orientación Oeste, predominantemente hacia Oeste franco con 28.6% del total de registros, 22.4% al Suroeste y 18.4% al Norte franco. En general, C. bicrenata, C. myosuroides y S. horrida mostraron preferencias por sitios orientados al Norte, en tanto que A. firma (casi 60%) prefirió lugares orientados al Oeste.

La Figura 3 muestra las intersecciones de las áreas definidas por la función de densidad a partir de los gradientes altitudinales de las especies estudiadas. El porcentaje de sobrelapamiento se muestra entre paréntesis en la parte superior de cada panel de comparación. El valor porcentual más elevado se observa entre C. bicrenata y A. firma (42.09%), seguido del que ocurre entre A. firma y S. horrida (28.59%). Por el contrario, los porcentajes más pequeños se observaron al compararse C. myosuroides con C. bicrenata (0.49), y A. firma con C. myosuroides (0.01%) (Fig. 3).

Figura 3: Sobrelapamiento del nicho parcial basado en la densidad del núcleo de la altitud sobre el nivel del mar de cuatro especies de helechos arborescentes en La Chinantla, Oaxaca, México. 

Discusión

En este estudio se analizó la correspondencia estadística entre las proporciones empíricas de cuatro especies de helechos arborescentes y la altitud sobre el nivel del mar, la exposición y la pendiente. Se probó la hipótesis de homogeneidad de proporciones y se evaluó la magnitud de la incidencia de cada factor con un índice de importancia calculado a partir de la contribución individual de cada factor en cinco modelos de regresión. Los resultados mostraron evidencias sólidas de diferencias significativas entre las proporciones ante los factores evaluados (p-value ≤0.08), sugiriendo un patrón de distribución discontinuo y no uniforme de las especies de helechos arborescentes en el área de estudio, debido a las características locales de relieve e inclinaciones del terreno (Cuadro 1).

La respuesta individual varió entre una y otra especie ante cada factor. Alsophila firma mostró una respuesta media de 0.772 unidades por cada grado de variación de la pendiente y 0.502 unidades por cada metro de variación en la elevación. En contraste, Sphaeropteris horrida fue 0.568 (Cuadro 3) en función de la pendiente y 0.026 en función de la elevación. En promedio, la pendiente mostró un índice de importancia 2.5 veces mayor que la elevación y 43.48 veces más que la exposición geográfica (Cuadro 3), sugiriendo que la inclinación del terreno incide más fuerte que la elevación y la exposición en las cuatro especies estudiadas. Estos resultados coinciden parcialmente con los hallazgos de ^{Pérez-Paredes et al. (2014)} y de ^{Antúnez (2021}), al citar la elevación sobre el nivel del mar como el factor topográfico de mayor relevancia, seguido de la pendiente, en especies con distribuciones geográficas restringidas como A. firma y Taxus globosa Schltdl. Por su parte, ^{Cui et al. (2009)} reportan la exposición como la variable topográfica más importante para varias especies arbustivas y herbáceas en la provincia de Yunnan, al suroeste de China.

Al hacer un análisis especie por especie, se identificó que Cyathea myosuroides prefiere sitios con inclinaciones moderadas (25±12.7° DMA). En cambio, S. horrida y C. bicrenata parecen preferir lugares relativamente más inclinados (42.5±7.58° y 45±10.21° DMA, respectivamente) (Cuadro 3), pero sin cambios drásticos, como ha sido observado por ^{Pérez-Paredes et al. (2014)} para Cyathea fulva (M. Martens & Galeotti) Fée y Alsophila firma. La exposición, por su parte, parece incidir más en A. firma y en C. bicrenata que en las otras dos especies, aunque en menor medida que los otros factores analizados (Apéndice 1, Cuadro 3). Lo anterior explicaría en parte la relativa mayor amplitud de distribución de estas últimas especies en comparación con la de C. myosuroides, la cual fue menor (Fig. 3). Los resultados de este estudio sugieren que la topografía de la Chinantla, favorece la alta variedad de hábitats para las plantas vasculares, como consecuencia de su estrecha relación con la temperatura y la humedad del suelo (^{Moeslund et al., 2013}).

Por otro lado, al contrastar la densidad del núcleo de los gradientes altitudinales de cada especie versus otra, el porcentaje de traslape más elevado se observó entre A. firma y C. bicrenata (42.09%), seguido del porcentaje obtenido entre C. myosuroides y S. horrida (28.59%). A la vez, A. firma y C. bicrenata mostraron los porcentajes de traslape más pequeños con C. myosuroides, cuyos valores fueron de 0.01% y 0.49%, respectivamente (Fig. 3). Estos resultados sugieren mayor similitud en el nicho parcial considerando el gradiente altitudinal entre C. bicrenata y A. firma, así como entre esta última y S. horrida (Fig. 3). Por el contrario, los resultados sugieren que entre A. firma y C. myosuroides, así como entre C. myosuroides y C. bicrenata habría mayor discrepancia en preferencias micro ambientales.

Estos resultados abren nuevas posibilidades para comprender y dilucidar el papel de la topografía en la distribución de las plantas vasculares. Por ejemplo, los resultados sugieren que A. firma es una especie más especialista que las otras al registrar un intervalo de distribución altitudinal más estrecho cuyos límites en el área de muestreo fueron de entre 1290 y 2031 m, con un óptimo hacia 1550±120.88 m DMA. En contraste, S. horrida sería una especie con menor preferencia por el hábitat al mostrar una amplitud de distribución altitudinal más amplia (590-2070 m) con un óptimo relativo hacia 900±385.90 m DMA (Cuadro 1, Fig. 3). Por lo tanto, ante el acelerado cambio de uso de suelo que experimentan los bosques mesófilos de montaña en México (^{CONABIO, 2010}) o ante un eventual cambio drástico del clima, la primera especie correría mayor riesgo.

En un contexto de sustentabilidad, las variaciones micro-topográficas y la alta rugosidad del terreno son importantes al propiciar alta diversidad, no solo de plantas vasculares como las especies estudiadas, sino también de organismos como cianobacterias, algas, hongos, líquenes y musgos, que crecen al nivel de suelo y que en conjunto mantienen una humedad alta del mismo, además de prevenir la erosión hídrica, regular la radiación solar o minimizar la lixiviación de nutrientes (^{López-Romero et al., 2016}; ^{Walte-Vega et al., 2017}). Por lo tanto, conocer las características de relieve y otros rasgos topográficos del terreno, como los reportados aquí, fortalece el conocimiento de la topografía local de los helechos arborescentes. Este conocimiento podría tener diferentes usos y aplicaciones, incluidas las acciones enfocadas a la restauración ecológica; para realizar proyecciones de la respuesta futura de los helechos arborescentes al cambio climático y para evaluar la susceptibilidad de deslizamientos de la superficie del terreno (^{Gao, 1993}; ^{Ropars y Boudreau, 2012}). Es deseable que, en estudios futuros se considere el papel de los factores antropogénicos debido a que, durante la toma de datos de campo se observaron indicios fuertes de cambios de uso de suelo, principalmente franjas agrícolas, asentamientos humanos y establecimiento de caminos o brechas (Apéndice 2).

Conclusiones

Los resultados sugieren que en el área de estudio la disposición de los helechos arborescentes a lo largo del gradiente altitudinal es el resultado de la acción de varios factores locales, incluidos la pendiente, la elevación y la exposición, por lo que la heterogeneidad topográfica local propicia distribuciones discontinuas y no uniformes de las especies estudiadas. También se concluye que hay mayor similitud entre el nicho parcial (basado en el gradiente altitudinal) de Cyathea bicrenata y de Alsophila firma, así como entre esta última y Sphaeropteris horrida, pero mayor disimilitud entre Alsophila firma y Cyathea myosuroides, y entre esta y Cyathea bicrenata.