Introducción

Solieriaceae es la familia de algas rojas marinas con el mayor número de géneros en el orden Gigartinales (^{Núñez Resendiz et al., 2017b}). Actualmente, omprende alrededor de 94 especies taxonómicamente válidas, incluidas en 18 géneros (^{Guiry y Guiry, 2021}) y ampliamente distribuidas en aguas tropicales y templadas del mundo. Estas especies se caracterizan por poseer una médula filamentosa, tetrasporangios zonados y cistocarpos donde el gonimoblasto se desarrolla internamente a partir de una célula auxiliar (^{Kylin, 1956}; ^{Gabrielson y Hommersand, 1982}; ^{Gabrielson y Cheney, 1987}; ^{Hommersand y Fredericq, 1990}). Son morfológicamente muy variables y en algunos casos difíciles de identificar debido a una alta plasticidad fenotípica interespecífica (^{Núñez Resendiz et al., 2018}). Dado que en este grupo se encuentra la mayor diversidad estructural en carragenanos (estructura química formada por la mezcla de varios polisacáridos presente en la pared celular (^{Chiovitti et al., 2001a})), constituyen un recurso natural con alto valor económico en todo el mundo, principalmente por la producción de coloides utilizados en la industria de producción de agar (^{Greer y Yaphe, 1984}; ^{Freshwater et al., 1994}; ^{Chiovitti et al., 2001a}, ^b; ^{Watt et al., 2003}).

Particularmente en México han sido registradas 21 de las 94 especies conocidas; estas se distribuyen en 11 géneros (^{Núñez Resendiz et al., 2017b}), lo que representa 23% de su diversidad a nivel mundial. La región del país que concentra la mayor diversidad de especies es el Golfo de California (^{Núñez Resendiz et al., 2017b}). Sin embargo, de las del Golfo de México y específicamente en la Península de Yucatán, se tiene una mejor caracterización morfológica y filogenética realizada a partir de trabajos de identificación molecular (^{Núñez Resendiz et al., 2017a}; ²⁰¹⁸; ^2019a, ^b). A pesar del conocimiento que se tiene sobre la diversidad y distribución de las especies de esta familia en México, aún se desconocen sus aspectos biogeográficos, fundamentales para el entendimiento del arreglo y evolución en el espacio geográfico de cualquier grupo taxonómico. Es importante resaltar que, a nivel mundial, solo en el trabajo de ^{Fredericq et al. (1999}) se ha analizado la distribución de las especies de Solieriaceae y discutido sobre las implicaciones taxonómicas del grupo. Sin embargo, estos autores no consideraron todas las especies mexicanas, ni se realizó una interpretación sobre sus patrones de distribución.

El Análisis de Parsimonia de Endemismos (PAE) es un método cladístico utilizado para identificar patrones de distribución o áreas de congruencia geográfica (^{Rosen, 1988}), basándose en la presencia de taxones compartidos derivados o restringidos (^{Nihei, 2006}; ^{Morrone, 2014}); es decir, clados apoyados por dos o más sinapomorfías (especies restringidas) expresados en un cladograma de áreas. Mediante este análisis se han propuesto regionalizaciones que permiten categorizar áreas en términos de su biota (^{Escalante, 2009}). Estas, al presentar una combinación única de especies resultan útiles para priorizar sitios de conservación (^{Posadas y Miranda-Esquivel, 1999}; ^{Vilchis et al., 2018}). Este método ya ha sido utilizado y resultó ser eficaz para identificar patrones de distribución de otros grupos de macroalgas en México. Estos patrones se han podido relacionar con eventos evolutivos y ecológicos, han ayudado a proponer y priorizar áreas de conservación y a apoyar en la detección de problemáticas taxonómicas, principalmente en taxones ampliamente distribuidos (^{Hernández et al., 2017}; ^{Vilchis et al., 2018}; ^{Sentíes et al., 2019}). Debido a que el análisis PAE no hace uso de las relaciones filogenéticas de los organismos, se ha propuesto una modificación conocida como Análisis Cladístico de Distribución y Endemismo (CADE, por sus siglas en inglés), que consiste en utilizar la distribución geográfica de taxones supraespecíficos con el objetivo de conseguir una mejor señal biogeográfica a partir de relaciones históricas entre áreas (^{Cracraft, 1991}; ^{Porzecanski y Cracraft, 2005}). Dado lo anterior, el objetivo del presente estudio fue identificar y describir los patrones de distribución de las especies de Solieriaceae en México mediante un análisis de PAE-CADE, discutir los procesos que les han dado lugar y, a partir de ello, aportar evidencia que contribuya a futuras propuestas de conservación que involucren a estos organismos.

Materiales y Métodos

Registros de especies

A partir de literatura especializada y catálogos compilatorios (^{Dreckmann, 1998}; ^{Littler y Littler, 2000}; ^{Ortega et al., 2001}; ^{Fredericq et al., 2009}; ^{Norris et al., 2017}; ^{Núñez Resendiz et al., 2017}b, 2018, 2019a, b; ^{García-García et al., 2020}; ^{Pedroche y Sentíes, 2020}), se realizó una revisión bibliográfica para obtener los registros geográficos de las especies de Solieriaceae en México, incluyendo aquellos de Carolina del Norte, Texas y Florida, en los Estados Unidos de América, debido a que existen menos registros para el Atlántico mexicano (^{Fredericq et al., 2009}). En la figura 1 se muestran algunas especies de la familia Solieriaceae.

Figura 1: Algunas especies de Solieriaceae con distribución en las costas mexicanas. A. Eucheumatopsis isiformis (C. Agardh) Núñez-Resendiz, ^{Dreckmann & Sentíes (foto de campo, Puerto Progreso, Yucatán; 31.I.2018}); B. Meristotheca spinella Núñez-Resendiz, Dreckmann & Sentíes (foto de campo, Bahía de Tortuga, Campeche; 9.IX.2018); C. Tepoztequiella rhizoidea Núñez-Resendiz, Dreckmann & Sentíes (UAMIZ-1258). D. Meritotheca cylindrica Núñez-Resendiz, Dreckmann & Sentíes (foto de campo, Bahía de Tortuga, Campeche, 9.IX.2018); E. Meristotheca gelidium(J. Agardh) E.J. Faye & M. Masuda (UAMIZ-979). Escala: 2 cm. 

Análisis biogeográfico

Para el análisis de PAE se trazó sobre un mapa de México una cuadrícula de 2° de latitud por 2° de longitud con el programa QGis v. 2.2.0 (^{QGIS Development Team, 2021}). En la figura 2 se muestran y nombran aquellos cuadrantes que contuvieron al menos un registro de especies de Solieriaceae. Wurdemannia miniata (Sprengel) Feldmann & Hamel no fue tomada en cuenta en el análisis, debido a que está ampliamente distribuida en las costas del país, lo cual puede oscurecer los patrones de distribución. A partir de la información anterior, se construyó una matriz de cuadrantes (filas) vs. especies (columnas), codificando con “1” la presencia y con “0” la ausencia de las especies en cada cuadrante; también se incorporó un área hipotética para el enraizamiento del árbol, que se codificó con solo “0” (Apéndice). La modificación de PAE-CADE consistió en agregar cuatro nuevas columnas con la información geográfica de géneros con dos o más especies registradas (Agardhiella F. Schmitz, Gardneriella Kylin, Sarcodiotheca Kylin y Solieria J. Agardh). Esta matriz se analizó con el algoritmo NONA (^{Goloboff, 1993}) en la interfaz WinClada v. 1.00.08 (^{Nixon, 2002}), bajo una rutina de máxima parsimonia y usando la opción de búsqueda heurística y una estrategia TBR+TBR (Tree Bisection and Reconnection + Tree Bisection and Reconnection). Para resumir la información de los árboles más parsimoniosos se obtuvo un cladograma de consenso estricto en la misma interfaz. Las áreas de congruencia fueron definidas para clados o cuadrantes que presentaran al menos dos sinapomorfías. Adicionalmente, se consideraron grupos con una sola especie restringida, con el objetivo de reconocer otros patrones de distribución.

Figura 2: Mapa donde se muestran los cuadrantes de 2° de latitud por 2° de longitud utilizados en el análisis de PAE-CADE. 

Resultados

Los nueve árboles más parsimoniosos, resultado del PAE-CADE, se resumen en el árbol de consenso que se muestra en la figura 3 (longitud=39, índice de consistencia=0.56, índice de retención=0.78). En él se definieron dos áreas de congruencia anidadas basadas en especies restringidas: océano Pacífico y océano Atlántico (Fig. 2; Cuadro 1). El área más inclusiva de la primera de ellas abarca todos los cuadrantes que involucran al Pacífico subtropical mexicano (I). Anidadas dentro de esta se encuentran tres áreas compuestas por cuadrantes que comprenden las costas de Nayarit (II), el noroeste de la Península de Baja California (III) y el Golfo de California (IV). La segunda de ellas abarca todos los cuadrantes utilizados para el océano Atlántico como área más inclusiva (V). A su vez, dentro de esta se definieron cuatro áreas anidadas: Atlántico mexicano, sur de Florida y las costas de Carolina del Norte (VI); Caribe mexicano (VII); Costas de Campeche, sur de Florida y Carolina del Norte (VIII) y costas de Campeche (IX).

Figura 3: Cladograma de área (consenso estricto) mostrando los nueve grupos definidos para las especies de Solieriaceae en México, determinadas por la presencia de especies restringidas (puntos negros) (ver Cuadro 1). Los puntos blancos representan estados homoplásicos. 

Discusión

A partir de los resultados obtenidos con el PAE-CADE se distinguieron dos grandes áreas de congruencia: una para el océano Pacífico y la otra para el océano Atlántico (Fig. 2). Cada una muestra una estructura jerárquica de áreas anidadas delimitadas por sus especies restringidas. Estas dos grandes áreas de congruencia han sido el resultado del aislamiento provocado por el surgimiento del Istmo Centroamericano hace aproximadamente 20 millones de años, que es considerado uno de los últimos eventos del cierre del mar Tetis (^{Cowman y Bellwood, 2013}; ^{Hou y Li, 2018}).

En la literatura ha sido ampliamente reportado que en el océano Pacífico existen dos patrones generales de distribución que muestran convergencia en México (^{Spalding et al., 2007}). El primero de ellos está conformado por taxones con afinidad hacia los climas templados que presentan un intervalo de distribución desde la Península de Baja California hasta Asia. El segundo consiste en especies con afinidad a climas tropicales cuyo intervalo de distribución va desde el sur de la Península de Baja California hasta Ecuador. Analizando la distribución de las especies de la familia Solieriaceae en México, así como su distribución fuera del país, es claro que algunas siguen estos patrones de distribución. Por ejemplo, el área de distribución de Agardhiella coulteri (Harvey) Setchell, Gardneriella tubifera Kylin, Sarcodiotheca dichotoma (M. Howe) E.Y. Dawson y Sarcodiotheca gaudichaudii (Montagne) P.W. Gabrielson se extienden desde las costas de la Península de Baja California hasta Alaska; mientras que Sarcodiotheca furcata (Setchell & N.L. Gardner) Kylin, Sarcodiotheca taylorii E.Y. Dawson y Sarcodiotheca ecuadoreana W.R. Taylor muestran una afinidad tropical y se distribuyen desde Nayarit hasta Ecuador (^{Guiry y Guiry, 2021}). De acuerdo con las áreas identificadas en este trabajo, mediante el PAE-CADE, se ha podido detectar una diferenciación biótica entre el noroeste de Baja California (P1, P2, P3) y el Golfo de California (P7, P8, P9), previamente reportada en la literatura y sustentada por la distribución de otros organismos marinos costeros (^{Pedroche y Silva, 1996}; ^{Arriaga-Cabrera et al., 1998}; ^{Aguilar-Aguilar y Contreras-Medina, 2001}; ^{Kerswell, 2006}; ^{Briggs y Bowen, 2012}, ²⁰¹³).

Los patrones de distribución detectados en este trabajo para el océano Pacífico, a partir de la distribución de las especies de la familia Solieriaceae en México, sustentan la hipótesis de que en el país podría encontrarse una zona de transición, o nodo biogeográfico, ubicada al sur de la Península de Baja California (^{Aguilar-Aguilar y Contreras-Medina, 2001}). Esto resulta del encuentro o convergencia de dos grandes biotas, una procedente del Pacífico Norte Templado y otra del Pacífico tropical americano. Para la familia, esta zona también representa el área con mayor riqueza específica en el país (^{Núñez Resendiz et al., 2017b}). Los patrones descritos arriba también han sido encontrados para otros grupos de organismos como crustáceos, arácnidos, peces, esponjas, mamíferos marinos y plantas (^{Aguilar-Aguilar y Contreras, 2001}; ^{Grehan, 2001}; ^{Briggs y Bowen, 2013}). Por otro lado, los resultados revelaron las preferencias de las especies mexicanas de Solieriaceae, que conforman a la flora del Pacífico, para establecerse en ambientes templados donde tanto la temperatura del agua como la profundidad y el sustrato juegan un papel importante en el desarrollo y mantenimiento de las poblaciones, que se ubican en sitios profundos, fríos, arenosos y poco expuestos a oleaje intenso (^{Pedroche y Sentíes, 2003}; ²⁰²⁰). Esto responde en gran parte a la biología del grupo, ya que estas especies suelen alcanzar tallas superiores a 20 cm de longitud (^{Núñez Resendiz et al., 2017b}), lo cual no es común en las especies de macroalgas que se distribuyen típicamente en el Pacífico tropical mexicano, cuyas tallas en general son menores a 10 cm de longitud, como respuesta a la predominancia de ambientes rocosos y con alta exposición al oleaje intenso, situación que limita su crecimiento (^{Mendoza-González et al., 2018}).

En el océano Atlántico se observaron diferencias entre el Caribe mexicano (A6) definido por Flahaultia tegetiformans W.R. Taylor y las costas de Campeche, Florida y Carolina del Norte (A3, A8, A9 y A13), definida por Meristotheca gelidium (J. Agardh) E.J. Faye & M. Masuda. Dentro de esta última área se observó un anidamiento más que incluye solo al cuadrante A3, correspondiente al estado de Campeche, sustentado por tres especies exclusivas: Meristotheca cylindrica M.L. Núñez-Resendiz, Dreckmann & Sentíes, Meristotheca spinella Núñez-Resendiz, Dreckmann & Sentíes y Tepoztequiella rhizoidea Núñez-Resendiz, Dreckmann & Sentíes que, hasta ahora, son reconocidas como especies endémicas mexicanas. Es importante resaltar que, para otros grupos de algas rojas, también se han registrado especies endémicas en esta zona (^{Dreckmann et al., 2018}; ^{Núñez Resendiz et al., 2020}). Estos endemismos pueden deberse al aislamiento geográfico de la Sonda de Campeche, que es resultado de la emersión de la Península de Yucatán (hace aproximadamente 3 millones de años) y que genera un patrón de corrientes dentro del Golfo de México, lo cual permite, a partir de la corriente de Lazo, una comunicación entre el Caribe y las costas de Tamaulipas, Veracruz y Tabasco, sin tocar las costas de Campeche, lo que le ha permitido tener características bióticas y ambientales únicas (^{Vilchis et al., 2018}). Otra diferencia biótica encontrada para el océano Atlántico es la que se observa entre el Golfo de México y el Caribe mexicano, y que muestra una congruencia con los patrones de distribución identificados por ^{Vilchis et al. (2018)} tras el análisis de la distribución de grandes macroalgas. De acuerdo con esta propuesta, Flahaultia tegetiformans, la cual definió al Caribe mexicano, se distribuye fuera de México hasta el Caribe colombiano; mientras que la mayoría de las especies del Golfo de México quedaron restringidas desde el estado de Yucatán hasta Carolina del Norte (^{Guiry y Guiry, 2021}).

Los patrones descritos anteriormente revelaron que, al igual que las especies de Solieriaceae que conforman a la flora del Pacífico y el Atlántico mexicanos, estas especies también prefieren establecerse en aguas profundas y con sustratos arenosos. La diferencia más importante entre estas dos regiones estuvo determinada por la temperatura del agua, mientras que las especies en el océano Pacífico muestran preferencia por un clima templado; en el océano Atlántico la preferencia es hacia un clima tropical. En la primera región, la principal limitante para el establecimiento de estas poblaciones, en un clima tropical, es la intensidad del oleaje; mientras que, en la segunda región, estas especies pueden establecerse y mantenerse en aguas de 10 y hasta 20 m de profundidad, sin estar expuestas al oleaje intenso. Particularmente en Campeche, la mezcla entre clima tropical y aguas tranquilas les permiten a las especies alcanzar tallas de hasta 70 cm en longitud, como en el caso de Eucheumatopsis isiformis (C. Agardh) Núñez-Resendiz, Dreckmann & Sentíes (^{Núñez Resendiz et al., 2019b}), la cual está abundantemente presente en los arribazones de la zona durante todo el año (Núñez Resendiz et al., 2019c). En este sitio la intensidad del oleaje es baja y en caso de desprender las plantas, no lo hace desde la base, por lo que solo es arrojada la porción media y la apical del talo, lo que permite que continúen creciendo a partir del estípite que se quedó bajo el agua; esto le proporciona a la zona un carácter de autosustentabilidad (^{Castillo-Arenas y Dreckmann, 1995}).

En términos generales, se observó una clara delimitación de los géneros con distribución en el océano Pacífico respecto de aquellos con distribución en el Atlántico, siendo Agardhiella el único con especies en ambos: Agardhiella ramosissima (Harvey) Kylin y Agardhiella subulata en el Atlántico, y Agardhiella coulteri y Agardhiella mexicana E.Y. Dawson en el Pacífico. Por otro lado, Wurdemannia miniata fue la única especie que presentó una distribución disyunta. Sugerimos que debe ser reevaluada en términos filogenéticos, ya que al estar su localidad tipo cerca de Montpellier, en las costas francesas mediterráneas (^{Lipkin y Silva, 2002}), es muy posible que su registro en México, principalmente en el Pacífico Norte, corresponda con una identificación errónea. Aunque en las costas mexicanas Sarcodiotheca dichotoma no presenta distribución anfioceánica, fuera de México ha sido registrada en Martinica (^{Delnatte y Wynne, 2016}) en el Atlántico occidental, y en Colombia (^{Díaz-Pulido y Díaz-Ruíz, 2003}). Siendo el Golfo de California su localidad tipo, con una afinidad completamente templada, se sugiere que dichos registros deben ser igualmente reevaluados mediante evidencia molecular. Para el caso de Agardhiella subulata y Solieria filiformis (Kützing) Gabrielson, en las costas mexicanas no son anfioceánicas; sin embargo, fuera de México presentan una distribución casi cosmopolita. Al respecto, ^{Verlaque et al. (2015)} sugieren que estas especies fueron introducidas accidentalmente en el mar Mediterráneo y que es necesario realizar una evaluación molecular para confirmar su identidad taxonómica y/o posible introducción.

Conclusiones

A partir del análisis de los patrones de distribución de la familia Solieriaceae, llevado a cabo en este estudio, se ha podido reconocer que las costas mexicanas se componen por áreas de congruencia anidadas con una complejidad biótica; es decir, por áreas con diferente afinidad y origen biogeográfico tanto en el océano Pacífico, como el Atlántico. Se sugiere que esta composición puede deberse a la convergencia de regiones biógeográficas, provocando así que no solo los valores de riqueza de especies pueden ser considerablemente altos para Solieriaceae y otros grupos de organismos marinos, sino también se tengan especies con diferentes historias espaciales. Además, se ha definido que la Sonda de Campeche es un área con especies endémicas de la familia y que procesos de aislamiento geográfico, producido por la historia geológica del país, le permiten ser un centro de endemismos. Sin embargo, la incorporación de información filogenética a este tipo de estudios permitirá en un futuro complementar esta hipótesis biogeográfica, y no solo reconocer congruencias entre las áreas de distribución en el espacio geográfico, sino también en el tiempo, integrando esta información dentro del esquema de la biogeografía evolutiva. Cabe resaltar que este tipo de herramientas son potencialmente útiles para incorporar a las especies de Solieriaceae en planes de conservación, principalmente por ayudar a definir áreas prioritarias por sus endemismos y riqueza de especies. Para el caso de esta familia, la Sonda de Campeche podría ser incorporada, debido a sus especies endémicas, a los sitios prioritarios para la conservación propuestos por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) y la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP).