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Introducción
Forestiera Poir. pertenece a la familia Oleaceae y se conforma de árboles pequeños y arbustos caducifolios y subcaducifolios (Brooks, 1977) distribuidos en los Estados Unidos de América, México, Centroamérica y Ecuador, habitando tipos de vegetación con estacionalidad marcada (Johnston, 1957; Brooks, 1977; Cornejo y Bonifaz, 2006). Se reconocen entre 10 y 21 especies (Brooks, 1977; Govaerts, 2017; De Juana Clavero, 2019; Roskov et al., 2019), de las cuales 12 (51%) se distribuyen en México (Villaseñor, 2016). Los estudios para Forestiera se han centrado en su morfología (Turner et al., 2003), palinología (Brooks, 1977), usos potenciales (Gutiérrez et al., 2012; Yamallel et al., 2012; Acosta et al., 2019) y anatomía de la madera (Baas et al., 1988; Rohwer, 1996), utilizando un número limitado de especies.
En otros estudios en eudicotiledóneas, los caracteres anatómicos de la madera que han demostrado tener importancia taxonómica en diferentes géneros para discriminar entre especies son el agrupamiento de los vasos, el tipo de placa de perforación, de punteaduras intervasculares y de radio-vaso, así como el tipo de radios y de parénquima axial (Baas, 1982; Baas et al., 1988; Terrazas y Wendt, 1995; Aguilar-Rodríguez y Terrazas, 2001; Bodin et al., 2019; Kobayashi et al., 2019; Dos Santos et al., 2019). En algunos de los estudios de la madera de diversos grupos taxonómicos con un enfoque sistemático, el uso de análisis multivariados como los de discriminantes y los de conglomerado han ayudado a identificar caracteres que separan a grupos de especies (Kobayashi et al., 2019).
En México, los estudios que emplean caracteres morfológicos y anatómicos para delimitar especies vegetales son numerosos (Cosa et al., 2002; Ramírez-Roa y Varela, 2011; Sánchez et al., 2013; Gutiérrez et al., 2017; Pérez-Atilano et al., 2018). Específicamente para los caracteres de la madera, Terrazas y Wendt (1995) buscaron diferencias entre las especies del género Tapirira Aubl. (Anacardiaceae). Estos autores encontraron que la madera de T. mexicana Marchand se distingue claramente de la de T. chimalapana T. Wendt & J.D. Mitch., por el espesor de la pared de vasos y fibras, diámetro de canales radiales y los taninos que ocluyen el lumen celular de las fibras en T. mexicana. Aguilar-Rodríguez y Terrazas (2001) analizaron la similitud anatómica de 41 especies del género Buddleja L. (Scrophulariaceae) por métodos de agrupamiento y encontraron que caracteres como las dimensiones de vasos y fibras, así como la presencia de cristales, permiten reconocer dos grupos. El primero de ellos, formado por 12 especies, se distingue por las fibras con punteaduras semiareoladas, diámetro mediano de los vasos (36-66 µm), fibras con diámetro pequeño (8-15 µm) y longitud mediana (385-767 µm). El segundo grupo, con 24 especies, se caracteriza por presentar engrosamientos helicoidales en los elementos de vaso, fibras con punteaduras simples y parénquima paratraqueal escaso. Para el género Mimosa L. (Fabaceae) se sabe que los caracteres de la madera como porosidad, tipo de punteaduras, tipo y predominancia de parénquima axial, así como la presencia de traqueidas vasicéntricas y de cristales prismáticos, permiten diferenciar entre las especies (Montaño-Arias et al., 2016; 2020). Además, se reconoce que hay caracteres estructurales importantes a nivel de sección. Por ejemplo, dentro de la familia Fabaceae, Mimosa sección Batocaulon A. Grey se distingue de otras secciones por la presencia de radios homogéneos (Montaño-Arias et al., 2020).
Dada la importancia de los caracteres anatómicos para diferenciar entre taxones, los objetivos de este trabajo fueron describir la anatomía de la madera de ocho especies del género Forestiera distribuidas en México, determinar si existen diferencias entre las muestras de madera estudiadas con base en la anatomía e identificar rasgos de la madera que sirvan para discriminar entre las especies del género Forestiera.
Materiales y Métodos
Recolecta de muestras
Se seleccionaron tres individuos adultos, sanos y en estado reproductivo de ocho especies del género Forestiera, en 14 sitios de colecta ubicados dentro de 12 municipios pertenecientes a cinco estados de la República Mexicana (Cuadro 1, Apéndice). De cada individuo se midió la altura y el diámetro a la altura del pecho (DAP), a 1.30 m del suelo en caso de ser árboles y el diámetro de la rama más gruesa en el caso de los arbustos.
Cuadro 1: Sitios de recolecta de madera de ocho especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México. Mediciones de diámetro y altura, y datos de los ejemplares de herbario que corresponden a los individuos recolectados.
| Especie | Estado | Sitio de colecta (municipio) | DAP (cm) | Altura (m) | Colector y número de colecta |
|---|---|---|---|---|---|
| F. angustifolia Torr. | Querétaro | Huimilpan | 4.77±0.3 | 2 | J. Ruiz V. 2 |
| Puebla | Tzicatlacoyan | 4.82±0.5 | 2 | J. Ruiz V. 15 | |
| Oaxaca | Santiago Miltepec | 5.09±0.2 | 2 | J. Ruiz V. 22 | |
| F. durangensis Standl. | Guanajuato | San José Iturbide | 4.13±0.7 | 3 | J. Ruiz V. 5 |
| Durango | Vicente Guerrero | 3.81±0.1 | 2 | M. Vázquez S. 420 | |
| F. phillyreoides (Benth.) Torr. | Querétaro | Huimilpan | 3.81±0.3 | 2 | J. Ruiz V. 1 |
| Guanajuato | León | 3.52±0.4 | 2 | M. Vázquez S. 422 | |
| Oaxaca | San Juan Bautista Cuicatlán | 3.81±0.1 | 2.5 | J. Ruiz V. 24 | |
| F. racemosa S. Watson | Querétaro | Landa de Matamoros | 4.77±0.5 | 4.5 | J. Ruiz V. 20 |
| F. reticulata Torr. | Querétaro | Cadereyta | 3.81±0.2 | 1 | J. Ruiz V. 13 |
| Querétaro | Landa de Matamoros | 4.45±0.2 | 5.5 | J. Ruiz V. 21 | |
| F. rhamnifolia Griseb. | Oaxaca | Ixtepec | 5.72±0.3 | 2.5 | J. Ruiz V. 23 |
| F. rotundifolia (Brandegee) Standl. | Puebla | Huatlatlauca | 5.09±0.2 | 0.5 | J. Ruiz V. 17 |
| F. tomentosa S. Watson | Puebla | Caltepec | 1.59±0.3 | 0.5 | J. Ruiz V. 18 |
De cada ejemplar se cortaron del tronco o rama principal muestras de 2-3 cm de altura a una distancia de 10-20 cm del suelo. Estas fueron fijadas en formaldehído, alcohol, ácido acético glacial y agua (Sass, 1958) para su traslado, procesamiento y análisis en el Laboratorio de Sistemática del Posgrado en Botánica del Colegio de Postgraduados, campus Montecillo, México.
Paralelamente, se herborizaron ejemplares de cada individuo muestreado y se depositaron en el Herbario-Hortorio CHAPA del Colegio de Postgraduados (Thiers, 2021). También se registraron datos de altitud, latitud y longitud de cada sitio de recolecta con un geoposicionador (GPS, marca Garmin®, modelo eTrex, Kansas, Estados Unidos de América).
Determinación de caracteres anatómicos
Las muestras se lavaron con agua corriente y se almacenaron en una solución de glicerina, alcohol y agua (1:1:1) hasta su procesamiento. Se realizaron cortes con un micrótomo de deslizamiento (Reichert-Jung Hn40, MTC Hamburg, Hamburgo, Alemania) en los planos transversal, tangencial y radial a 20 μm de grosor. Los cortes se deshidrataron, para después ser teñidos con safranina alcohólica al 1% y montados en resina sintética. Con el propósito de medir la longitud de los elementos de vaso y fibras, así como verificar la presencia de traqueidas, de cada individuo se obtuvieron los elementos disociados de su madera mediante solución Jeffrey (Sass, 1958) y únicamente se hicieron preparaciones temporales.
Los caracteres cuantitativos de los tipos celulares (elementos de vasos, fibras y radios) se obtuvieron con un analizador de imágenes Image Pro Plus v. 3.0 (Media Cybernetics Inc., 1997) adaptado a un microscopio Olympus BX-51 (Olympus Corporation, Tokio, Japón). A cada individuo de cada especie se le realizaron 50 mediciones de la longitud de los elementos de vaso y fibras, y para el resto de los caracteres 25 mediciones (Cuadro 2). Los diámetros de vasos se midieron tanto en regiones posteriores a las marcas de crecimiento (madera temprana), como anteriores a ellas (madera tardía). Los datos cualitativos y cuantitativos se describieron de acuerdo con las recomendaciones de la Asociación Internacional de Anatomistas de la Madera (IAWA Committee, 1989).
Cuadro 2: Media (desviación estándar) para los caracteres anatómicos de la madera de ocho especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México. Dvmt=Diámetro de vasos de la madera temprana; Pvmt=Pared de vasos de la madera temprana; Dvmtr=Diámetro de vasos de la madera tardía; Pvmtr=Pared de vasos de la madera tardía; V/mm2=Número de vasos por milímetro cuadrado; Dfib=Diámetro total de fibras; Pfib=Pared de las fibras; % pared=Porcentaje de la pared de las fibras respecto al diámetro; Alto rm=Altura de radios multiseriados; Ancho rm=Ancho de radios multiseriados; Alto ru=Altura de radios uniseriados; Ancho ru=Ancho de radios uniseriados; Dpunt=Diámetro de punteaduras intervasculares; LV=Longitud de elementos de vaso; LF=Longitud de fibras; *=caracteres que presentan diferencias entre las especies.
| Especie | Dvmt* (µm) | Pvmt (µm) | Dvmtr (µm) | Pvmtr (µm) | V/mm2 | Dfib* (µm) | Pfib* (µm) | % pared | Alto rm* (µm) | Ancho rm (µm) | Alto ru* (µm) | Ancho ru (µm) | Dpunt (µm) | LV* (µm) | LF (µm) | |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| F. angustifolia Torr. | 45.62 (13.03) | 5.3 (1.62) | 18.19 (4.57) | 3.43 (1.3) | 70 | 16.05 (2.5) | 2.48 (0.81) | 31 | 204.85 (80.8) | 33.3 (8.9) | 154.56 (58.6) | 19.96 (5.12) | 2.11 (0.54) | 360.81 (85.7) | 740.1 (148.3) | |
| F. durangensis Standl. | 46.7 (9.4) | 5.74 (1.63) | 20.09 (7.6) | 4.29 (1.81) | 55 | 16.16 (1) | 2.72 (0.83) | 34 | 234.37 (59.9) | 32.17 (7) | 188.18 (58.3) | 22.25 (4.38) | 1.97 (0.6) | 471.01 (174.8) | 639.93 (236.44) | |
| F. phillyreoides (Benth.) Torr. | 45.02 (8.8) | 5.56 (1.92) | 18.08 (5.46) | 3.7 (1.53) | 75 | 14.54 (4.1) | 2.84 (1) | 39 | 230.1 (109.4) | 28.74 (8.9) | 164.09 (96.4) | 19.01 (7.55) | 2.55 (0.6) | 321.43 (121.3) | 718.68 (200.8) | |
| F. racemosa S. Watson | 17.54 (2.7) | 3.02 (0.6) | 8.74 (1.8) | 2.83 (0.6) | 384 | 13.28 (1.2) | 4.54 (0.82) | 68 | 411.61 (99.5) | 22.58 (4.6) | 264.49 (79.8) | 23.3 (9.6) | 2.27 (0.4) | 285.9 (56.4) | 768.27 (94) | |
| F. reticulata Torr. | 73.15 (13.2) | 5.18 (1.5) | 40.97 (12.8) | 4.75 (1.4) | 65 | 18.83 (1.4) | 3.06 (0.7) | 33 | 295.42 (117) | 32.76 (10.2) | 158.89 (54.7) | 19.49 (4.1) | 2.77 (1.3) | 261.8 (49) | 814.11 (221.9) | |
| F. rhamnifolia Griseb. | 31.89 (3.9) | 4.55 (0.8) | 13.9 (2.4) | 4.61 (1) | 129 | 14.17 (0.75) | 5.04 (1) | 71 | 273.23 (52.7) | 20.66 (4) | 195.9 (57.7) | 14.46 (5.1) | 2.53 (0.4) | 455.53 (88) | 1015.07 (185.7) | |
| F. rotundifolia (Brandegee) Standl. | 36.83 (4.9) | 4.35 (1) | 12.88 (3.5) | 3.46 (1) | 110 | 25.02 (2.9) | 6.48 (1.5) | 52 | 214.66 (40.7) | 18.15 (3.2) | 159.81 (35.8) | 12.22 (2.3) | 2.96 (0.5) | 336.04 (61.3) | 827.65 (104.7) | |
| F. tomentosa S. Watson | 27.2 (5.2) | 3.78 (0.8) | 11.78 (2.2) | 2.64 (0.6) | 33 | 12.71 (1.9) | 3.15 (0.7) | 50 | 181.12 (45.8) | 19.28 (5.1) | 136.04 (33.8) | 10.84 (2.8) | 2.55 (0.5) | 205.8 (34.6) | 342.65 (53.6) |
Análisis estadísticos
Para evaluar si existen diferencias en la anatomía de la madera entre las especies de Forestiera y entre individuos de una misma especie en las diferentes poblaciones recolectadas, se realizó un Modelo Mixto Linear Generalizado (GLMM, por sus siglas en inglés). Este análisis permite evaluar diferencias entre grupos sin el supuesto de normalidad multivariada (Bolker et al., 2009) y, por lo tanto, neutralizar el efecto de número de muestras diferentes por especie, como es el caso de este trabajo. También se realizó un análisis jerárquico aditivo de conglomerado con datos estandarizados (Zelterman, 2015), usando el coeficiente distancias Euclidianas (Crisci y López-Armengol, 1983). Finalmente, los agrupamientos se establecieron con el promedio aritmético no ponderado (UPGMA).
Se realizó un análisis canónico discriminante. Este permite determinar las diferencias entre grupos y encontrar las variables necesarias para su clasificación, denominadas también variables discriminantes (Marhold, 2011), y así se identifican aquellos caracteres anatómicos que separan a las especies o grupos de especies. Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando el paquete estadístico R v. 3.6.1 (R Core Team, 2019). Con base en los resultados de este análisis, se construyó una clave de identificación para la madera del género Forestiera en México.
Resultados
Las especies de Forestiera descritas en este trabajo presentan marcas de crecimiento conspicuas, porosidad semianular, vasos en hileras radiales, placa de perforación simple, punteaduras intervasculares redondeadas, alternas y areoladas. Las fibras son libriformes, se encontró parénquima axial en bandas marginales, paratraqueal vasicéntrico y apotraqueal difuso. Los radios son heterogéneos, también se encontraron cristales prismáticos y naviculares. No se observaron traqueidas en las muestras de madera analizadas.
Caracteres anatómicos
Anillos de crecimiento
Las ocho especies estudiadas presentaron marcas de crecimiento que se delimitaron por la reducción del diámetro radial de los vasos y fibras (ej. Forestiera tomentosa S. Watson, Fig. 1A). En otras especies, dichas marcas presentan parénquima marginal abundante (F. phyllireoides (Benth.) Torr. (Fig. 1G) y F. durangensis Standl. (Fig. 1H) o escaso (F. angustifolia Torr. (Fig. 1D), F. reticulata Torr. (Fig. 1E), F. rhamnifolia Griseb. (Fig. 1F).
Figura 1: Secciones transversales de la madera de especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México. A. Forestiera tomentosa S. Watson; B. Forestiera angustifolia Torr.; C. Forestiera racemosa S. Watson; D. Forestiera angustifolia Torr.; E. Forestiera reticulata Torr.; F. Forestiera rhamnifolia Griseb.; G. Forestiera phillyreoides (Benth.) Torr.; H. Forestiera durangensis Standl.; I. Forestiera rhamnifolia Griseb. fl=floema, mvf=marcas de crecimiento delimitadas por reducción radial de diámetro de vasos y fibras, ps=porosidad semianular, pme=parénquima marginal escaso, pma=parénquima marginal abundante, pps=placa de perforación simple. Escala=250 µm en A-C; 100 µm en D-H; 25 µm en I.
Vasos
Las ocho especies estudiadas presentaron porosidad semianular (ej. Figs. 1B,C). La densidad de vasos varió de 33 V/mm2 en F. tomentosa a 384 V/mm2 en F. racemosa (Cuadro 2). Los vasos se encontraron principalmente solitarios y en hileras radiales de dos a ocho células. El contorno en el plano transversal fue redondeado en todas las especies. Los vasos más angostos se encontraron en F. racemosa tanto en la madera temprana (17.54 µm) como en la tardía (8.74 µm) y los más anchos en F. reticulata (73.15 µm, madera temprana y 40.97 µm, madera tardía) (Cuadro 2). Las paredes más delgadas de los vasos de la madera temprana y tardía fueron las de F. racemosa (3.02 µm y 2.83 µm, respectivamente) y las más gruesas se midieron en F. durangensis (5.74 µm) para la madera temprana y F. reticulata (4.75 µm) en la tardía.
Los elementos de vaso de las ocho especies presentaron placas de perforación simple (ej. F. rhamnifolia, Fig. 1I; F. durangensis, Fig. 2A) y punteaduras intervasculares alternas, redondeadas y areoladas (ej. F. rhamnifolia, Fig. 2C; F. reticulata, Fig. 2D). El diámetro de las punteaduras intervasculares varió entre 1.97 µm en F. durangensis y 2.96 µm en F. rotundifolia (Cuadro 2); en esta última, las punteaduras vaso-radio fueron similares a las intervasculares (Fig. 2B). Los elementos de vaso más cortos se encontraron en F. tomentosa (205.8 µm) y los más largos en F. durangensis (471.01 µm).
Figura 2: Detalles de la madera de especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México. A. Forestiera durangensis Standl., sección radial; B. Forestiera rotundifolia (Brandegee) Standl., sección radial, la flecha indica punteaduras vaso-radio similares a intervasculares; C. Forestiera rhamnifolia Griseb.; D. Forestiera reticulata Torr., sección tangencial, se muestran punteaduras intervasculares redondeadas; E. Forestiera racemosa S. Watson, sección transversal; F. Forestiera phillyreoides (Benth.) Torr., sección transversal. pps=placa de perforación simple, rh=radio heterocelular, pra=punteaduras areoladas con distribución alterna, pv=parénquima vasicéntrico, ga=granos de almidón, pd=parénquima apotraqueal difuso. Escala 50 µm en A, E, F; 10 µm en B-D.
Fibras
Las fibras fueron libriformes en las ocho especies (Fig. 3). El diámetro registrado fue entre 12.71 µm en F. tomentosa y 25.02 µm en F. rotundifolia (Cuadro 2). La pared de las fibras varió entre 2.48 µm en F. angustifolia y 6.48 µm en F. rotundifolia y representaron entre 31 y 71% de su diámetro (Cuadro 2). Las fibras de menor longitud fueron las de F. tomentosa (342.65 µm) y las más largas las de F. rhamnifolia (1015.07 µm).
Figura 3: Secciones longitudinales de madera de especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México. A. Forestiera racemosa S. Watson; B. Forestiera rotundifolia (Brandegee) Standl., sección tangencial; C. Forestiera durangensis Standl.; D. Forestiera reticulata Torr., sección tangencial; E. Forestiera rhamnifolia Griseb., sección radial; F. Forestiera angustifolia Torr., sección tangencial; G. Forestiera rotundifolia (Brandegee) Standl., sección radial; H. Forestiera rhamnifolia Griseb.; I. Forestiera rotundifolia (Brandegee) Standl., sección tangencial. rb=radios biseriados, ru=radios uniseriados, rt=radios triseriados, fli=fibras libriformes, t=taninos, cp=cristales prismáticos, cn=cristales naviculares, sc=series cristalíferas. Escala=100 µm en A-D; 50 µm en E, H, I; 10 µm en F, G.
Parénquima axial
Todas las especies tuvieron parénquima apotraqueal difuso (ej. F. phyllyreoides, Fig. 2F). Además, F. tomentosa presentó parénquima paratraqueal escaso y el resto de las especies vasicéntrico (ej. F. racemosa, Fig. 2E). En F. angustifolia, F. racemosa, F. reticulata, F. rhamnifolia y F. rotundifolia se encontró parénquima en bandas marginales de una a tres células de ancho (ej. F. racemosa, Fig. 1C; F. rhamnifolia, Fig. 1F), mientras que en F. durangensis y F. phillyreoides se observaron de cinco a ocho células de ancho (ej. F. phillyreoides, Fig. 1G; F. durangensis,Fig. 1H). Las series parenquimatosas se conformaron por dos a ocho células (ej. F. racemosa, Fig. 3A). En F. rhamnifolia (Fig. 3H) y F. rotundifolia (Fig. 3I), las series fueron cristalíferas con un cristal por célula.
Parénquima radial
Se encontraron radios uniseriados y biseriados en F. racemosa, F. rhamnifolia, F. rotundifolia (Fig. 3B) y F. tomentosa; mientras que, en F. angustifolia, F. durangensis (Fig. 3C), F. phillyreoides y F. reticulata (Fig. 3D) también se presentaron triseriados. Los radios de todas las especies fueron heterocelulares, compuestos por células procumbentes con una o dos hileras marginales de cuadráticas y/o erectas (ej. F. durangensis, Fig. 2A). Los radios uniseriados, biseriados y triseriados más angostos (10.48 y 19.28 µm) y cortos (136.04 y 181.12 µm) se encontraron en F. tomentosa, mientras que los más altos fueron los de F. racemosa (264.49 y 411.61 µm). Los radios uniseriados más anchos fueron los de F. durangensis (22.25 µm) y los multiseriados más anchos se encontraron en F. angustifolia (33.3 µm). Los radios presentaron granos de almidón (ej. F. racemosa, Fig. 2E), taninos (ej. F. rhamnifolia, Fig. 3E) y cristales prismáticos o naviculares (ej. F. angustifolia, Fig. 3F; F. rotundifolia, Fig. 3G).
Análisis estadísticos
El GLMM indicó que existen diferencias significativas en algunos de los caracteres evaluados. El diámetro de los vasos de la madera temprana (P<0.0001), la longitud de los elementos de vaso (P=0.01), el diámetro de los vasos (P=0.0009), la pared de fibras (P=0.0005) y altura de los radios (P=0.001) son diferentes entre las especies estudiadas (Cuadro 2).
El dendrograma recuperó dos grupos (Fig. 4). Uno formado por F. angustifolia, F. durangensis, F. phillyreoides y F. reticulata (Grupo I) y otro compuesto por F. racemosa, F. rhamnifolia, F. rotundifolia y F. tomentosa (Grupo II). El Grupo I se definió por la presencia de radios biseriados a triseriados, vasos en madera tardía con diámetro ≥45 µm y paredes de las fibras ≤3 µm, y algunas de las especies con fibras ≤750 µm de longitud. El Grupo II se caracterizó por presentar radios predominantemente uniseriados, presencia de taninos en radios, vasos en madera tardía con un diámetro ≤45 µm y paredes de las fibras mayores que 3 µm, así como fibras de longitud ≥750 µm. En este mismo grupo, F. rhamnifolia y F. rotundifolia se agruparon por la presencia de series parenquimatosas cristalíferas.
Figura 4: Dendrograma obtenido del análisis jerárquico de conglomerado de la madera de ocho especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México. Se distinguen dos grupos: Grupo I: F. reticulata Torr., F. durangensis Standl., F. phillyreoides (Benth.) Torr. y F. angustifolia Torr. Grupo II: F. tomentosa S. Watson, F. racemosa S. Watson, F. rhamnifolia Griseb. y F. rotundifolia (Brandegee) Standl.
Las tres primeras variables discriminantes canónicas (Cuadro 3) explican 83.6% de la variación en las muestras de madera de Forestiera. La primera variable canónica tuvo un eigenvalor de 5.45 y acumuló 62.3% de la variación; los caracteres con mayor peso fueron el diámetro de los vasos de la madera temprana y la longitud de las fibras. Para la segunda variable canónica, que acumuló 12.26% de la variación, los caracteres importantes fueron la longitud de elementos de vaso y fibras. Respecto a la tercera variable canónica, que explicó 11.73% de la variación, el carácter más importante fue el diámetro de las fibras. La gráfica del análisis discriminante canónico (Fig. 5) muestra dos grupos definidos que coinciden con los obtenidos en el análisis de agrupamiento jerárquico, aunque F. tomentosa se separa de su grupo, pero con valores también negativos en la primera variable canónica.
Cuadro 3: Coeficientes obtenidos del análisis discriminante canónico para las variables cuantitativas de la madera de ocho especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México.
| Carácter de la madera | Can1 | Can2 | Can3 |
|---|---|---|---|
| Lumen de vasos de madera temprana | 0.53 | 0.06 | 0.12 |
| Pared de vasos madera temprana | 0.07 | 0.07 | 0.26 |
| Lumen de vasos de madera tardía | 0.35 | 0.43 | 0.13 |
| Pared de vasos de madera tardía | 0.09 | 0.05 | 0.20 |
| Diámetro de fibras | 0.48 | 0.34 | 0.69 |
| Pared de fibras | 0.39 | 0.23 | 0.37 |
| Altura de radios multiseriados | 0.37 | 0.32 | 0.29 |
| Ancho de radios multiseriados | 0.36 | 0.12 | 0.32 |
| Altura de radios uniseriados | 0.24 | 0.30 | 0.09 |
| Ancho de radios uniseriados | 0.27 | 0.01 | 0.16 |
| Lumen de punteaduras | 0.35 | 0.18 | 0.29 |
| Longitud de elementos de vaso | 0.03 | 0.77 | 0.60 |
| Longitud de fibras | 0.54 | 0.92 | 0.01 |
Figura 5: Gráfica del análisis canónico discriminante de la madera de especies del género Forestiera Poir. estudiadas en México. Se grafican los coeficientes para las tres primeras variables discriminantes canónicas. Los valores bajo el nombre de la especie corresponden al valor de la media del diámetro de los vasos de la madera temprana, longitud de fibras y diámetro de la fibra.
Discusión
Los caracteres anatómicos de vasos, fibras y parénquima descritos en el presente estudio se consideran típicos de la madera de Forestiera y otros géneros de la familia Oleaceae como Fraxinus L., Haenianthus Griseb., Hesperelaea A. Gray, Noronhia Stadman ex Thouars, Tessarandra Miers, Chionanthus D. Royen y Olea L. (Baas y Xinying, 1986; Baas et al., 1988; Erşen Bak y Merev, 2016). Además de los caracteres antes mencionados, en este estudio se encontró que las especies de Forestiera presentan punteaduras redondeadas, alternas y areoladas, así como parénquima apotraqueal difuso.
La madera de las ocho especies de Forestiera estudiadas presenta porosidad semianular. Este resultado difiere de lo reportado por Baas et al. (1988), quienes describieron la anatomía de la madera de F. acuminata (Michx.) Poir., F. angustifolia, F. hondurensis Standl. & L.O. Williams, F. neomexicana A. Gray, F. pubescens Nutt., F. rhamnifolia y F. segregata (Jacq.) Krug & Urb., como difusa. Las especies caducifolias en general presentan porosidad anular (Carlquist, 2001; Aguilar-Rodríguez y Barajas-Morales, 2005; Boura y De Franceschi, 2007). Sin embargo, las de Forestiera pueden conservar las hojas si hay disponibilidad de agua (Brooks, 1977; Martínez-Calderón et al., 2020), lo que puede explicar que presenten porosidades semianulares o difusas. Además, la variación en la porosidad responde a la disyuntiva seguridad-eficiencia en ambientes con estacionalidad marcada (Carlquist, 2012). Sumado a lo anterior, es importante medir tanto los vasos cercanos a las marcas de crecimiento, como los que se encuentran en la parte media, ya que en este trabajo las muestras de madera se describen como semianulares debido a que el diámetro de los vasos de la madera temprana fue al menos del doble que el de los vasos de la madera tardía (Cuadro 2).
Otro carácter reportado por Baas et al. (1988) para Forestiera es la presencia de parénquima en bandas marginales, carácter que también fue observado por Carlquist (1980) en la madera de F. segregata. En este trabajo siete especies presentan parénquima en bandas marginales asociado a los vasos de la madera temprana, lo que correspondería a un parénquima marginal inicial. Sin embargo, estudios de actividad cambial podrían confirmar esta descripción. El parénquima en bandas es importante en la comunicación entre los sistemas axial y radial, ya que se sabe que entre más bandas existan se genera un mayor contacto entre estos dos sistemas haciendo más eficiente el movimiento de fotosintatos entre ellos (Carlquist, 2001). Esto es relevante para especies que pueden presentar alto porcentaje de embolismo (Nardini et al., 2011; Spicer, 2014) o escasez de carbono por cierre estomático (Kiorapostolou et al., 2019), debido a que se distribuyen en tipos de vegetación con temporadas de sequía largas, como es el caso de algunas especies de Forestiera (Brooks, 1977).
La presencia de cristales prismáticos y naviculares ya se ha reportado en especies de Forestiera (Carlquist, 1980; Baas et al., 1988). En este estudio se encontró que F. durangensis, F. phillyreoides y F. rotundifolia presentan cristales naviculares; F. angustifolia y F. rotundifolia desarrollan cristales prismáticos y naviculares; F. reticulata y F. tomentosa no los tienen. Por otro lado, se reportan por primera vez series parenquimatosas cristalíferas en este género (F. rhamnifolia y F. rotundifolia). Las formas de los cristales o combinaciones de ellas pueden tener importancia taxonómica (Chattaway, 1955; Al-Rais et al., 1971; IAWA Commitee, 1989; Melandri y Pernía, 2009; Stepanova et al., 2013; Marques et al., 2015; Cuéllar-Cruz et al., 2020). Esto coincide con lo encontrado en este trabajo, ya que este carácter es importante para diferenciar las muestras de madera de Forestiera estudiadas.
Respecto a los caracteres cuantitativos, todos fueron estadísticamente diferentes entre las especies analizadas. Sin embargo, es importante señalar que, en F. angustifolia, F. durangensis y F. phillyreoides el lumen de vasos, diámetro de fibras, lumen de punteaduras y longitud de elementos de vaso fueron las variables que presentaron diferencias, mientras que a nivel de poblaciones, la variable fue la altura de los radios. En lo anterior destaca la importancia de las variables cuantitativas de vasos y fibras para separar a las muestras de madera a nivel poblacional y específico, como se ha reportado en Tapirira (Terrazas y Wendt, 1995) y Viburnum L. (Ghimire et al., 2020). Aparentemente F. angustifolia, F. durangensis y F. phillyreoides comparten varios caracteres, pero sus relaciones jerárquicas son aún desconocidas. Esto implica que los caracteres cuantitativos aquí utilizados pueden ser evaluados posteriormente para conocer su valor informativo.
El análisis de conglomerado de las variables cuantitativas evaluadas resultó en la formación de dos grupos que se diferencian principalmente por el diámetro de los vasos de la madera temprana y la pared de las fibras. Dentro de los grupos, la longitud de las fibras permite la formación de subgrupos. Este carácter permitió discriminar especies en géneros como Buddleja (Aguilar-Rodríguez y Terrazas, 2001) y Maytenus Molina (Giménez et al., 2014). En Forestiera no hay una relación alométrica significativa entre la altura de los individuos y la longitud de las fibras (P=0.802); por ello, se sugiere realizar estudios donde se evalúe si este carácter se correlaciona con factores ambientales, la edad o el hábito de las plantas, como se ha observado en otros estudios (Jorge et al., 2000; Moya y Tomazello, 2008; Arévalo et al., 2017).
Diversas investigaciones han demostrado la importancia de los radios para distinguir especies o conjuntos de especies (Carlquist, 2001; Wickremasinghe y Herat, 2006; Melandri y Pernía, 2009; Oladipo y Oyaniran, 2013; Marques et al., 2015; Dos Santos et al., 2019; Ghimire et al., 2020; Montaño-Arias et al., 2020; Farinaccio et al., 2021). Lo anterior se corroboró con los dos grupos obtenidos, pues el Grupo I se caracteriza por presentar radios predominantemente biseriados y triseriados, mientras que en el Grupo II los radios uniseriados son los más comunes.
Además, en el Grupo I se distingue la mayor similitud entre F. angustifolia y F. phillyreoides (Fig. 4), lo cual ya había sido identificado previamente por Brooks (1977) en su análisis morfológico, donde indicó que la estructura de las inflorescencias de estas especies las agrupa. Esto revela que ambos taxones son muy similares en su morfo-anatomía, resaltando la importancia de llevar a cabo estudios que permitan elucidar la causa de dichas similitudes.
El análisis canónico discriminante es congruente con el análisis de conglomerado, donde los caracteres cuantitativos importantes para formar grupos son la longitud de las fibras, el lumen de los vasos de la madera temprana, el diámetro de las fibras y la longitud de los elementos de vaso. En este sentido se corrobora la importancia de utilizar análisis multivariados para identificar caracteres anatómicos relevantes para agrupar las especies como lo indican Wickremasinghe y Herat (2006) y Kobayashi et al. (2019). En este análisis, la ubicación de F. tomentosa en el Grupo II no es clara (Fig. 5), debido a que tiene elementos de vaso y fibras más cortas que las otras del mismo grupo. Sin embargo, para la primer variable canónica, que explica más de 60% de la variación, el diámetro de los vasos es la variable que agrupa a F. tomentosa en el Grupo II.
Los análisis multivariados realizados para determinar qué caracteres cuantitativos son útiles para discriminar entre las especies y el análisis de agrupamiento permitieron identificar la combinación de caracteres cualitativos y cuantitativos, necesaria para identificar a las muestras de madera del género Forestiera. A continuación, se presenta una clave dicotómica para las maderas de las especies del género Forestiera estudiadas en esta investigación.
Clave para la identificación de maderas del género Forestiera
1a. Radios predominantemente biseriados y triseriados, vasos de madera temprana ≥45 µm de diámetro, pared de las fibras <3 µm …………………………………………..2
1b. Radios predominantemente uniseriados, vasos de madera temprana <45 µm de diámetro, pared de las fibras ≥3 µm ………………………………………………….…. 5
2a. Fibras de longitud <750 µm con cristales naviculares en parénquima radial …………….... 3
2b. Fibras de longitud ≥750 µm sin cristales en parénquima axial ….……. F. reticulata Torr.
3a. Parénquima marginal escaso (1-3 bandas) …………………............. F. angustifolia Torr.
3b. Parénquima marginal abundante (5 o más bandas) ……………...…..…………………. 4
4a. Longitud de elementos de vaso <350 µm ……………….... F. phillyreoides (Benth.) Torr.
4b. Longitud de elementos de vaso ≥350 µm …………………...……. F. durangensis Standl.
5a. Fibras de longitud ≥750 µm, cristales prismáticos en parénquima axial …...…………….6
5b. Fibras de longitud <750 µm, sin cristales …………………… F. tomentosa S. Watson
6a. Series parenquimatosas de 2-4 células ……………………..… F. racemosa S. Watson
6b. Series parenquimatosas de 5-8 células, cristalíferas ……………...…...………………. 7
7a. Presencia de cristales prismáticos ………………………………. F. rhamnifolia Griseb.
7b. Presencia de cristales prismáticos y naviculares ….. F. rotundifolia (Brandegee) Standl.
Conclusiones
Los caracteres anatómicos de la madera del género Forestiera son útiles para discriminar entre sus especies. Los diámetros y longitudes de elementos de vaso y fibras son especialmente importantes para diferenciar la madera hasta especie y entre poblaciones. El parénquima axial, los radios y los cristales son importantes para formar grupos en las especies analizadas. Consideramos importante efectuar estudios en los que se ponga a prueba el valor taxonómico de los caracteres anatómicos de Forestiera aquí descritos. Además, resultaría relevante evaluar la relación entre la anatomía de la madera y el medio ambiente con la finalidad de explicar la eco-fisiología y su tolerancia ante el cambio climático.
