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Introducción
Los bosques nublados, boques mesófilos de montaña (Rzedowski, 1978) o bosques húmedos de montaña (Villaseñor, 2010) son repositorios de una alta diversidad de flora y fauna (González-Espinosa et al., 2011, 2012; Gual-Díaz y Rendón-Correa, 2014). En México, estos ecosistemas representan de 0.5 a 1% del territorio del país, siendo uno de los más amenazados (Toledo, 2009; CONABIO, 2010; Gual-Díaz y Rendón-Correa, 2014) y más vulnerables al cambio climático (Ponce-Reyes et al., 2012). En particular, el bosque nublado ubicado en la Sierra Juárez, Oaxaca, se considera el de mayor nivel de conservación y extensión en el país (Rzedowski, 1996; CONABIO, 2010; Ponce-Reyes et al., 2012). Este bosque representa un centro de diversidad de plantas vasculares junto con las regiones Uxpanapa-Chimalapa y Tehuacán-Cuicatlán (Dávila et al., 1997; Rzedowski y Palacios-Chávez, 1977), por lo que alberga una alta diversidad florística (Rzedowski, 1996; Acosta, 2004). Sin embargo, sigue siendo un ecosistema en el que todavía es necesario realizar estudios básicos sobre su flora no vascular, como es el caso de los musgos (Hamilton et al., 1995; Córdova y del Castillo, 2001).
Los musgos (Bryophyta, sensu stricto) son considerados el segundo grupo de plantas más numeroso después de las angiospermas (Buck y Goffinet, 2000). Crecen sobre diferentes sustratos y abundan en bosques nublados; desempeñan un rol importante en los ciclos del carbono y del nitrógeno (Gradstein et al., 2001b), así como en el ciclo del agua al almacenarla y liberarla paulatinamente, contribuyendo a mantener la humedad (Ah-Peng et al., 2017).
Se estima que de las casi 13,000 especies de musgos conocidas a nivel mundial, en México se presentan cerca de 8%, de las cuales Oaxaca posee 459, siendo el segundo estado con mayor riqueza (Goffinet et al., 2009; Delgadillo, 2014).
La diversidad de musgos en los bosques nublados del país ha sido documentada por varios trabajos desde hace casi 80 años (Sharp, 1939, 1944, 1946; Hernández et al., 1951; Thornburgh y Sharp, 1975; Delgadillo, 1979; Juárez, 1983; Herrera-Paniagua et al., 2017). El trabajo más reciente de Delgadillo et al. (2017) resalta la importancia de este tipo de ecosistema para la diversidad de estas plantas por la alta riqueza de musgos que puede albergar. En el caso del bosque nublado de la Sierra Juárez, Oaxaca, aunque se ha documentado gran parte de su diversidad florística vascular (Torres-Colín et al., 2009), no hay información sobre la diversidad de briofitas en general y de musgos en particular.
Este ecosistema es uno de los más amenazados en México, por lo que es importante realizar estudios sobre uno de sus componentes más característicos. De esta manera, los objetivos de este trabajo fueron i) determinar la composición florística de musgos del bosque nublado de la Sierra Juárez, Oaxaca y ii) estimar su riqueza y recambio de especies (diversidad α y β).
Área de estudio
Este estudio se desarrolló en el bosque nublado en la Región IX - Subregión Ixtlán (CONABIO, 2010) en el municipio Santiago Comaltepec, Oaxaca, México (17°35'N y 96°25'O). La altitud en la zona oscila entre 1000 y 2300 m s.n.m. (Rzedowski, 1978) (Fig. 1). El suelo es permeable, arcilloso o arenoso, poco o medianamente profundo, con materia orgánica y se desarrolla sobre rocas ígneas intrusivas o metamórficas (Ishiki, 1988). El rango de temperatura media anual está entre 16 y 20 °C, con una precipitación media anual entre 2000 y 4500 mm (Trejo, 2004). Además de estas características ambientales, el área posee elementos florísticos representativos del bosque nublado como especies caducifolias y perennifolias, gran cantidad de epífitas junto con palmas del género Chamaedorea Willd., helechos arborescentes, arbustos de la familia Ericaceae, enredaderas, así como herbáceas de zonas húmedas. El estrato dominante tiene una altura entre 30 y 60 m (Rzedowski, 1978). La especie arbórea dominante es Oreomunnea mexicana (Standl.) J.-F. Leroy (Pacheco-Cruz et al., 2018), asociada con Ulmus mexicana (Liebm.) Planch., Quercus candicans Née, Magnolia schiedeana Schltdl., Persea americana Mill., Billia hippocastanum Peyr. y Podocarpus matudae Lundell (Rzedowski, 1978; Torres-Colín, 2004).
Figura 1: Ubicación de los sitios de muestreo (•) a lo largo del bosque nublado en el municipio Santiago Comaltepec, Oaxaca, México. La línea punteada indica la carretera 175 Oaxaca - Tuxtepec.
Recolección de datos
Para la colecta de musgos se establecieron ocho transectos de 100 m (dos por cada 350 m s.n.m.), tomando como referencia la carretera 175 Oaxaca - Tuxtepec y los 1300 m del intervalo altitudinal en el que está presente el bosque (Fig. 1). Para evitar un efecto de borde, los transectos se dispusieron de forma perpendicular con respecto a la carretera y a una distancia mínima de 150 m. En cada transecto se realizó una búsqueda intensiva de musgos sobre sustratos como rocas, madera en descomposición, árboles y arbustos. Los musgos epífitos solo se colectaron hasta una altura máxima de 3 m.
En la determinación de los ejemplares se utilizaron las claves taxonómicas de Allen (1994, 2002, 2010), Buck (1998), Gradstein et al. (2001b) y Sharp et al. (1994).
La nomenclatura utilizada para las especies corresponde a LATMOSS (Delgadillo, 2010) y para las familias a la clasificación propuesta por Goffinet y Buck (2008). Los ejemplares fueron depositados en el Herbario Nacional de México (MEXU) y en el Herbario de la Universidad de la Sierra Juárez (HUNSIJ).
Análisis de datos
Para el análisis de datos los musgos se clasificaron en dos gremios: 1) terrestres, incluyen especies colectadas sobre suelo, rocas y humus y 2) epífitos, incluyen aquellas colectadas sobre árboles, arbustos, lianas y madera en descomposición. Los análisis se realizaron para la totalidad de las especies y para cada gremio.
La completitud del inventario y la riqueza de especies (diversidad α) se evaluó mediante el estimador Chao 2, ya que es el menos sesgado para muestras pequeñas (Colwell y Coddington, 1994). Posteriormente se calculó el porcentaje de registro dividiendo el número de especies observadas entre las estimadas multiplicado por cien. Se realizaron curvas de rarefacción/extrapolación (R/E) con intervalos de 95% utilizando el método de Chao et al. (2014), mediante el número de Hill de orden cero (q=0), para comparar la diversidad α observada y estimada (Hsieh et al., 2016). Los números de Hill representan una alternativa estadísticamente rigurosa con respecto a otros índices de diversidad (Chao et al., 2014).
Para evaluar la diversidad β se utilizó el método propuesto por Carvalho et al. (2012), que relaciona el reemplazo de especies (βrepl) y las diferencia en riqueza (βrich) para explicar el recambio total (βTotal).
Los análisis se realizaron en el programa R 3.5.0 (R Core Team, 2018), utilizando los paquetes iNEXT 2.0.14 (Hsieh et al., 2016) para el estimador Chao 2 y las curvas de R/E, y el paquete BAT (Cardoso et al., 2017) para el cálculo de la diversidad β.
Resultados
En el bosque nublado se colectaron 455 muestras pertenecientes a 32 familias, 64 géneros y 102 especies de musgos.
De las especies identificadas, 13 son nuevos registros para el estado: Acroporium estrellae (Müll. Hal.) W.R. Buck & Schäf. -Verw., Atractylocarpus longisetus (Hook.) E.B. Bartram, Daltonia longifolia Taylor, Diphyscium chiapense D.H. Norris, Holomitrium pulchellum Mitt., Leucoloma subimmarginatum (Müll. Hal.) A. Jaeger, Orthostichella versicolor (Müll. Hal.) B.H. Allen & W.R. Buck, Pilosium chlorophyllum (Hornsch.) Müll. Hal. ex Broth., Pilotrichella mauiensis (Sull.) A. Jaeger, Porotrichum tenuinerve B.H. Allen, Rhynchostegium serrulatum (Hedw.) A. Jaeger, Syrrhopodon lycopodioides (Sw. ex Brid.) Müll. Hal. y Taxiphyllum ligulifolium (E.B. Bartram) W.R. Buck.
Las familias con mayor número de especies son Leucobryaceae (9), Orthotrichaceae (8), Calymperaceae, Dicranaceae, Neckeraceae, Pilotrichaceae (7), Polytrichaceae, Sematophyllaceae (6) y Daltoniaceae (5). Las 23 familias restantes estuvieron representadas por una a cuatro especies. Aquellas con el mayor número de géneros son Neckeraceae, Pilotrichaceae (6), Leucobryaceae y Orthotrichaceae (4), el resto incluyen de uno a tres. De éstos, los que presentan mayor riqueza son Syrrhopodon Schwägr. (5), Campylopus Brid., Fissidens Hedw., Macromitrium Brid. y Pogonatum P. Beauv. (4) (Apéndice).
De las 102 especies, 32 son tanto terrestres como epífitas, 22 exclusivamente terrestres y las 48 restantes exclusivamente epífitas. De esta manera, por las especies compartidas entre gremios, 54 especies fueron registradas como terrestres y 80 como epífitas (Fig. 2).
Figura 2: Gráfica de R/E en la que se muestran el número total de especies de musgos (■), así como las terrestres (▲) y epífitas (●). La línea continua indica la rarefacción y la línea punteada la extrapolación de la riqueza de especies. Las sombras en cada caso indican los intervalos de confianza a 95%.
Las familias con mayor número de especies terrestres son Leucobryaceae (8), Pilotrichaceae, Polytrichaceae (6) y Dicranaceae (4). En el caso de los musgos epífitos, son Orthotrichaceae (8), Calymperaceae, Leucobryaceae, Neckeraceae (7), Sematophyllaceae (6), Daltoniaceae, Dicranaceae y Pilotrichaceae (5).
Los géneros de musgos terrestres con más riqueza son Pogonatum (4), Campylopus y Fissidens (3). Para los epífitos, son Syrrhopodon (5), Campylopus, Macromitrium (4), Leucoloma Brid. y Sematophyllum Mitt. (3). Para ambos gremios, los restantes tienen de una a dos especies.
Con base en el análisis Chao 2 se estimó que en el bosque nublado de la Sierra Juárez puede haber hasta 134 especies de musgos, por lo que la completitud del muestreo fue de 76%. Por otra parte, si se analiza de forma independiente la diversidad por gremios, la riqueza de los terrestres es de alrededor de 98 especies, mientras que la de los epífitos de aproximadamente 116 especies. En general, se registró más de 50% de las especies estimadas por el análisis en cada caso (Cuadro 1, Fig. 2). La sobreposición de los intervalos de confianza de las curvas R/E indica que no existen diferencias significativas entre la totalidad de especies de musgos, las encontradas en el suelo del bosque y las epífitas cuando se aumenta el número de transectos (40) (Fig. 2).
Cuadro 1: Riqueza observada y estimada de musgos en el bosque nublado de la Sierra Juárez, Oaxaca, México, mediante el método Chao 2. Total=Totalidad de especies de musgos; Ter=Musgos terrestres; Epi=Musgos epífitos.
| Musgos | Riqueza observada |
Riqueza estimada |
% de especies registradas |
|---|---|---|---|
| Total | 102 | 134 | 76 |
| Ter | 54 | 98 | 55 |
| Epi | 80 | 116 | 69 |
Con respecto a la diversidad β, se obtuvo un promedio alto de βTotal (88%), del cual 61% de la variación está explicada por el reemplazo de especies (βrepl) y 27% por diferencias en riqueza (βrich) (Fig. 3).
Discusión
El estado de Oaxaca alberga cerca de 47% de la diversidad de musgos de México, la cual es de alrededor de 459 especies (Delgadillo y Cárdenas, 2011). En el bosque nublado de la Sierra Juárez, el número de especies de musgos registradas fue de 102, es decir, cerca de 22% de la riqueza del estado y aproximadamente 10% de la del país.
El análisis de diversidad α indica que se pueden encontrar 134 especies en este bosque, hasta 98 terrestres y 116 epífitas (Fig. 2). Estos resultados concuerdan con lo descrito por Gradstein et al. (2001a), en que el número de briofitas epífitas es mayor que el de las encontradas en otros microhábitats. Esta alta riqueza también es apoyada por el análisis de diversidad β, donde los altos valores de recambio están explicados en mayor medida por el reemplazo (βremp) que por diferencias en el número de especies entre sitios (βriq). Esto sugiere que la composición de la comunidad en general, y la de las terrestres y epífitas en particular, está representada por una riqueza (diversidad α) notablemente cambiante (diversidad β) entre sitios, dentro de la misma área. Adicionalmente, estos resultados señalan un patrón similar en la variación de la diversidad en el estrato inferior del bosque y en parte del estrato arbóreo (3 m) (Fig. 3). Esta variabilidad puede ser favorecida por una amplia diversidad de microhábitats (Richards, 1984), variaciones ambientales a escala local (p. ej. temperatura, luz) y regional (p. ej. gradientes altitudinales), así como a condiciones constantes de humedad (Gradstein et al., 2001b; Fahey et al., 2016) que proveen este tipo de bosque y que son aprovechadas por estas plantas (Frahm y Gradstein, 1991).
La exploración de la diversidad de musgos en bosques nublados ha enriquecido los listados briológicos en otras partes del país. Herrera-Paniagua y Martínez (2014) reportaron 24 nuevos registros para la flora de Querétaro y San Luis Potosí. En el caso de Oaxaca, el trabajo desarrollado en Sierra Juárez incrementó su flora de musgos a 472 especies. Además, esto ha permitido ampliar el rango de distribución de aquellas con alta especificidad de hábitat como son Syrrhopodon lycopodioides, Holomitrium pulchellum y Diphyscium chiapense que solo se habían reportado para Veracruz y Chiapas, respectivamente, lo que sugiere un buen estado de conservación del área (Sharp et al., 1994; Longton y Hedderson, 2000; Brunialti et al., 2010). Por otra parte, dada la amplia heterogeneidad geográfica en la región, es probable que el número de especies continúe aumentando con la realización de futuros estudios, incluyendo áreas más alejadas de la población y en otras latitudes, con la exploración a nivel del suelo y de partes más altas de los árboles, como el dosel. En el último caso, esto permitiría incluir musgos que se distribuyen en este nivel (Sporn et al., 2010) que, por diferentes microambientes a lo largo de los árboles hospederos, son distintos a las encontrados en estratos más bajos (Boch et al., 2013; Gil-Novoa y Morales-Puentes, 2014). Por lo anterior y por la extensión de este bosque, es probable que su riqueza sea superior a la estimada en este estudio. En comparación con estos datos, Delgadillo et al. (2017) estiman que en el caso de Veracruz pueden existir hasta 590 especies de musgos, es decir, 83% más de lo que se ha registrado para el de la Sierra Juárez.
Con respecto a la composición florística, se presentan familias, géneros y especies que se han reportado en otros bosques nublados. En este trabajo, las familias con el mayor número de especies (Dicranaceae, Leucobryaceae, Orthotrichaceae y Neckeraceae), así como algunas de las menos diversas (Prionodotaceae y Phyllogoniaceae), también están distribuidas en otros bosques nublados de país de acuerdo con lo reportado por Delgadillo (1979), Delgadillo et al. (2017) y Herrera-Paniagua et al. (2017). Una situación similar se tiene con los géneros registrados, siendo Campylopus, Fissidens y Macromitrium, algunos de los más frecuentes en estos bosques (Delgadillo com. pers. en Rzedowski (1978); Delgadillo et al., 2017).
Es importante destacar que existen familias y géneros representativos para los gremios de musgos terrestres (Leucobryaceae; Pogonatum) y epífitos (Orthotrichaceae y Calymperaceae; Macromitrium y Syrrhopodon). En ambos casos, su representatividad se puede explicar porque constituyen grupos en los que se encuentra el mayor número de especies en el neotrópico (Gradstein et al., 2001b).
Tomando como referencia los trabajos más recientes de musgos en bosques nublados de México (Delgadillo et al., 2017; Herrera-Paniagua et al., 2017), el de la Sierra Juárez comparte 74% de su flora (75 especies) con los de Veracruz, Querétaro y San Luis Potosí, mientras que el 26% restante no ha sido reportado. Esto por un lado refleja la afinidad de estas plantas a las condiciones de este ecosistema y, por el otro, confirma la necesidad de continuar con su exploración (Delgadillo et al., 2017). De esta manera, este estudio sugiere que la diversidad de musgos es compatible con la de otros grupos florísticos en esta vegetación, por lo que la Sierra Juárez sigue siendo una zona que alberga una amplia diversidad biótica (CONABIO, 2010).
Finalmente, este trabajo proporciona un listado de las especies de musgos, así como parámetros de su riqueza y recambio, que explican su alta diversidad en el bosque nublado de la Sierra Juárez. Aunque se han realizado trabajos que han permitido conocer gran parte de la flora de musgos de estos bosques en México, es necesario realizar trabajos ecológicos para comprender, cuantificar y conservar esta diversidad (Legendre et al., 2005). Es así como se espera que el presente estudio sirva como referencia para futuras investigaciones en la zona y para otros bosques nublados del país.
Contribución de autores
EHR realizó las determinaciones taxonómicas y, con la asistencia de VAH, los análisis estadísticos. Ambos autores contribuyeron en la interpretación de datos, discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.
