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Acta botánica mexicana

versão On-line ISSN 2448-7589versão impressa ISSN 0187-7151

Act. Bot. Mex  no.127 Pátzcuaro  2020  Epub 30-Maio-2020

http://dx.doi.org/10.21829/abm127.2020.1596 

Artículos de investigación

Análisis morfométrico de las especies simpátridas del complejo Crassiphycus corneus-C. usneoides (Gracilariaceae, Rhodophyta) en las costas mexicanas del Golfo de México y Mar Caribe.

Morphometric analysis of the sympatric species of the Crassiphycus corneus-C. usneoides complex (Gracilariaceae, Rhodophyta) of the Mexican coasts of the Gulf of Mexico and the Caribbean Sea

1Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Departamento de Hidrobiología, Apdo. postal 55-535, 09340 Cd. Mx., México.

2Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Departamento de Biología, Apdo. postal 55-535, 09340 Cd. Mx., México.

3Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud, Apdo. postal 55-535, 09340 Cd. Mx., México.

Resumen:

Antecedentes y Objetivos:

Crassiphycus corneus y C. usneoides forman un complejo morfológico de especies de macroalgas, debido a la sobreposi ción en los caracteres que las delimitan. Dada su baja plasticidad fenotípica y distribución simpátrica, la discriminación entre ambas especies resulta complicada. Por lo tanto, el objetivo del presente trabajo fue evaluar morfométricamente algunos caracteres anatómicos que permitan la discriminación de las especies del complejo.

Métodos:

A partir de 24 medidas cuantitativas obtenidas de 40 ejemplares de Crassiphycus corneus y C. usneoides, se realizó un análisis de compo nentes principales para determinar si existía discriminación morfométrica entre las especies. El resultado de este análisis fue evaluado mediante un NP-MANOVA. La media aritmética y los intervalos de confianza de los caracteres con mayor peso en la discriminación fueron graficados. Complementariamente, se realizó un análisis de agrupamiento para dar mejor sustento a los análisis anteriores.

Resultados clave:

El análisis de componentes principales arrojó 24 componentes, de los cuales los primeros tres explican 88.6% de la varianza. Dicho análisis y el NP-MANOVA mostraron que los caracteres que diferencian a ambas especies son el diámetro mayor del talo en la porción media y el diámetro mayor y menor del talo en la porción apical, los cuales, según la media aritmética, son significativamente más grandes en Crassiphycus usneoides que en C. corneus. El análisis de agrupamiento, basado en el índice de disimilitud de distancia euclidiana y el algoritmo UPGMA, robusteció los análisis anteriores, confirmando la presencia de dos grupos (C. corneus y C. usneoides).

Conclusiones:

El análisis morfométrico realizado demostró ser eficiente para la segregación de las especies del complejo, y podrá servir como punto de referencia para la delimitación taxonómica de otras especies crípticas de macroalgas.

Palabras clave: análisis de agrupamiento; componentes principales; discriminación; especies crípticas; morfometría

Abstract:

Background and Aims:

Crassiphycus corneus and C. usneoides form a morphological complex of macroalgal species due to the overlap in the charac ters that delimit them. Given their low phenotypic plasticity and sympatric distribution, discrimination between both species is complicated. Therefore, the aim of this study was to morphometrically evaluate some anatomical characters that allow discrimination of species within the complex.

Methods:

With the 24 quantitative measurements obtained from 40 specimens of Crassiphycus corneus and C. usneoides, a principal component analysis was performed to determine whether there was morphometric discrimination between the species. The result of this analysis was evaluated by a NP-MANOVA. The arithmetic means and confidence intervals of the characters with the greatest weight in discrimination were represented in a graphic. In addition, a cluster analysis was performed to better support the previous analysis.

Key results:

The principal components analysis showed 24 components, of which the first three explain 88.6% of the variance. This analysis and the NP-MANOVA showed that the characters that differentiate both species are the largest diameter of the thallus in the medium portion and the largest and smallest diameter of the thallus in the apical portion, which, according to the arithmetic mean, are significantly larger in Crassiphycus usneoides compared to C. corneus. Cluster analysis based on the Euclidean distance and the UPGMA algorithm strengthened the previous analyses, confirming the presence of two groups (C. corneus and C. usneoides).

Conclusions:

The performed morphometric analysis proved efficient for the segregation of the species of the complex, and may serve as a reference point for the taxonomic delimitation of other cryptic macroalgal species.

Key words: cluster analysis; cryptic species; discrimination; morphometry; principal components

Introducción

A partir de la incorporación, a finales de los años 80, de la sistemática molecular a los estudios sobre diversidad, se ha ido haciendo cada vez más evidente que la riqueza de especies ha sido subestimada; esto debido al descubrimiento de especies crípticas (especies genéticamente independientes, pero morfológicamente similares). Esta situación ha podido ser resuelta eficazmente mediante análisis de morfometría (Kraan et al., 2001; Maderbacher et al., 2008; Abdel-Rahman et al., 2009; Grenat et al., 2012; Hidalgo et al., 2012; Borda y Ramírez, 2014), ya que complementan los análisis cualitativos cuantificando y evaluando estadísticamente la variación morfológica entre taxones (Umphrey, 1996; Calle et al., 2008; Toro et al., 2010; Navia et al., 2015). Para el grupo de las macroalgas los análisis morfométricos son escasos (Verbruggen et al., 2005; Hidalgo et al., 2012; Núñez-Resendiz et al., 2015; Vilchis et al., 2019). De acuerdo con Verbruggen et al. (2005), se debe a que a simple vista estos organismos son poco adecuados para la investigación morfométrica, ya que sus estructuras y patrones de ramificación se caracterizan por una gran variación estocástica y plasticidad fenotípica. Sin embargo, debido a que los problemas de identificación morfológica son cada vez más frecuentes en este grupo, la morfometría ha comenzado a tener auge dentro de la ficología (Verbruggen et al., 2005; Hidalgo et al., 2012; Núñez-Resendiz et al., 2015).

El complejo Crassiphycus corneus-C. usneoides, integrado por C. corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq y C. usneoides (C. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq, fue propuesto por Núñez-Resendiz et al. (2015) como consecuencia de la coincidencia morfológica entre ambas especies, atribuida a su baja plasticidad fenotípica. Dicho complejo está incorporado a la última revisión sistemática de la familia Gracilariaceae (Gurgel et al., 2018). De acuerdo con Dreckmann (2012), siguiendo las descripciones originales de Agardh (1852), el grosor del talo, la textura y el número de ramas podrían ser caracteres discriminantes entre C. corneus y C. usneoides. Autores como Taylor (1960), Fredericq y Hommersand (1989), Schneider y Searles (1991) y Ardito et al. (2014) mencionan que los principales caracteres de delimitación específica entre las especies son el patrón de ramificación y el número y tamaño de las células corticales y medulares. Sin embargo, Núñez-Resendiz et al. (2015) indican que, al menos para las poblaciones mexicanas, estos caracteres se sobreponen, lo cual deriva en la evidente dificultad para la interpretación de los caracteres de delimitación específica. Dicha diferencia únicamente ha podido ser sustentada mediante caracteres moleculares (Núñez-Resendiz et al., 2015; 2016). El problema adquiere mayor relevancia, si se toma en cuenta que estas especies se encuentran distribuidas simpátricamente desde el norte del Golfo de México hasta el norte de Brasil (Dreckmann, 2012; Ardito et al., 2014; Núñez-Resendiz et al., 2015; Lyra et al., 2015).

Dado lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue evaluar morfométricamente algunos caracteres anatómicos que permitan la discriminación de las especies del complejo Crassiphycus corneus-C. usneoides.

Materiales y Métodos

Preparación de las muestras

Los ejemplares analizados en el presente trabajo están depositados en la Colección de Macroalgas Marinas del Herbario Metropolitano de la Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Iztapalapa (UAMIZ, Cuadro 1), y fueron identificados molecularmente en los trabajos previos de Núñez-Resendiz et al. (2015; 2016).

Cuadro 1: Referencias de los ejemplares de herbario de Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq y Crassiphycus usneoides (C. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq analizados en este estudio, incluyendo números de herbario y localidad en la que fueron recolectados. Cada número de herbario contiene varios duplicados. 

Especie Número de herbario Localidad
Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq


UAMIZ-612 Puerto Morelos, Quintana Roo
UAMIZ-1282 Sisal, Yucatán
UAMIZ-456 Puerto Morelos, Quintana Roo
UAMIZ-1285 Puerto Progreso, Yucatán
UAMIZ-1346 Isla Aguada, Campeche
UAMIZ-1281 Puerto Progreso, Yucatán
UAMIZ-457 Puerto Morelos, Quintana Roo
UAMIZ-458 Puerto Morelos, Quintana Roo
UAMIZ-957 Isla del Carmen, Campeche
Crassiphycus usneoides (C. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq


UAMIZ-1284 Puerto Telchac, Yucatán
UAMIZ-1339 Puerto Morelos, Quintana Roo
UAMIZ-1340 Sabancuy, Campeche
UAMIZ-563 Playa del Carmen, Quintana Roo
UAMIZ-458 Puerto Morelos, Quintana Roo
UAMIZ-456 Puerto Morelos, Quintana Roo
UAMIZ-970 Playa Bonita, Campeche
UAMIZ-988 Playa Bonita, Campeche
UAMIZ-1283 Puerto Morelos, Quintana Roo

Se extrajeron tres fragmentos de aproximadamente 4 mm de longitud de 20 ejemplares de C. corneus y 20 de C. usneoides, uno de la porción apical, otro de la porción media y el ultimo de la porción basal (Fig. 1A). Estos fueron hidratados con agua corriente durante 30 minutos y fijados en FAA (formaldehído-alcohol-acético-agua) por tres días, con la finalidad de que el tejido se endureciera lo suficiente y no sufriera deformaciones en las siguientes manipulaciones. Posteriormente, en un micrótomo de ultracongelación Leica CM 1510-3 (Leica Microsystems, Wetzlar, Alemania), se realizaron sobre cada fragmento cortes transversales de 10 µm de ancho, que fueron colocados en un portaobjetos y sometidos al siguiente tren de tinción y montaje: 1) hidratación con etanol al 95, 80, 75 y 50% durante cinco minutos por cada porcentaje, 2) tinción con verde rápido concentrado durante 2 horas, 3) deshidratación con etanol al 30%, 50%, 75% y 100% durante cinco minutos por porcentaje y un minuto en alcohol terbutílico al 100%, 4) por último las muestras fueron montadas en Entellan (López-Curto et al., 2005).

Figura 1: A. representación esquemática de los sitios en que fueron extraídos los fragmentos a analizar a lo largo del talo (modificada de Dreckmann, 2012); B. corte transversal donde se pueden distinguir los tipos de células a las que se hace referencia en este estudio: 1. células medulares, 2. células subcorticales, 3. células corticales, 4. diámetro menor del talo, 5. diámetro mayor del talo. 

Análisis morfométrico

En un microscopio Leica DM LB (Leica Microsystems, Wetzlar, Alemania) equipado con un ocular micrométrico, se realizaron las siguientes mediciones en cada uno de los cortes: diámetro mayor y menor del talo en las porciones apical (Fig. 1B), media y basal, y largo y ancho promedio (medición promedio de 5 células) de las células corticales, subcorticales y medulares en cada porción. El tipo de células se ilustra en la Figura 1B. Los 24 caracteres cuantitativos fueron estandarizados y sometidos a un análisis de componentes principales (ACP) usando el programa PAST versión 2.17 (Hammer et al., 2001), con la intención de reducir las dimensiones del conjunto de datos. En el mismo programa y con los componentes principales (CP) resultantes, se realizó un NP-MANOVA con distancia euclidiana, esta última utilizada como medida que evalúa la diferencia entre las especies. La significancia de la separación de los grupos se evaluó mediante la permutación de la pertenencia a un grupo con 9999 repeticiones. Se utilizó la corrección de Bonferroni para comparaciones múltiples (Sokal y Rohlf, 1995) para el cálculo de los valores resultantes de p. Es importante mencionar que el análisis multivariante de la varianza (MANOVA) fue descartado para el análisis, ya que no se cumplieron los supuestos, como, por ejemplo, la normalidad multivariante. Adicionalmente, se graficó la media aritmética e intervalos de confianza al 95%, para los caracteres que mostraron mayor peso para la discriminación de las especies del complejo.

Finalmente, la matriz original con los 24 caracteres cuantitativos se sometió a un análisis de agrupamiento en el programa PAST versión 2.17 (Hammer et al., 2001), bajo el índice de disimilitud de distancia euclidiana y el algoritmo por ligamiento promedio no ponderado (UPGMA, por sus siglas en ingles); el análisis resumió los resultados en un dendograma.

Resultados

El ACP arrojó 24 componentes, los primeros tres explicaron 88.6% de la varianza. En el Cuadro 2 se muestran los eigenvalores para cada medida. El primer CP acumuló 59.12% de la varianza total, y la variable que mejor la explicó fue el diámetro mayor del talo en la porción media (Fig. 2), que de acuerdo con la figura 3A, fue considerablemente mayor en Crassiphycus usneoides que en C. corneus, midiendo en promedio 286.5 y 182.2 µm, respectivamente. El segundo CP explicó 19.18% de la varianza total y la variable que mejor la explicó fue el diámetro menor del talo en la porción apical (Fig. 2), el cual, en promedio, fue mayor en C. usneoides (122.4 µm) que en C. corneus (55.2 µm), de acuerdo con la figura 3B. El tercer componente acumuló 10.3% de la varianza total; la variable que mejor la explicó fue el diámetro mayor del talo en la porción apical; este carácter fue en promedio más grande en C. usneoides (134.3 µm) que en C. corneus (96.6 µm, Fig. 3C).

Cuadro 2: Eigenvalores obtenidos del análisis de componentes principales (CP) a partir de 24 medidas lineales de las especies Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq y C. usneoides (C. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq. 

Medidas Porción CP1 CP2 CP3
Diámetro mayor del talo Apical 0.335 0.407 0.545
Diámetro menor del talo Apical 0.337 -0.723 0.340
Diámetro mayor del talo Media 0.615 0.090 -0.349
Diámetro menor del talo Media 0.370 0.004 -0.355
Diámetro mayor del talo Basal 0.256 0.422 0.342
Diámetro menor del talo Basal 0.436 -0.350 0.194
Largo células corticales Apical 0.006 0.012 0.004
Ancho células corticales Apical 0.006 0.011 0.005
Largo células subcorticales Apical 0.009 0.016 0.009
Ancho células subcorticales Apical 0.008 0.013 0.018
Largo células medulares Apical -0.001 -0.013 0.040
Ancho células medulares Apical 0.001 0.003 0.025
Largo células corticales Media 0.005 0.010 0.005
Ancho células corticales Media 0.005 0.010 0.004
Largo células subcorticales Media 0.023 0.018 0.011
Ancho células subcorticales Media 0.017 0.023 0.014
Largo células medulares Media 0.005 0.003 -0.038
Ancho células medulares Media 0.002 0.006 -0.015
Largo células corticales Basal 0.018 0.027 0.012
Ancho células corticales Basal 0.013 0.021 0.012
Largo células subcorticales Basal 0.011 -0.008 -0.005
Ancho células subcorticales Basal 0.007 0.000 0.000
Largo células medulares Basal 0.013 0.006 -0.025
Ancho células medulares Basal 0.023 0.009 -0.001

Figura 2: Diagrama de los dos primeros componentes principales, obtenidos a partir de 24 variables morfométricas para la discriminación de las especies Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq (□) y C. usneoides (C. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq (▲). 

Figura 3: Diagrama comparativo de la media aritmética e intervalos de confianza al 95%, de los caracteres que resultaron con mayor peso para la discriminación de las especies del complejo C. corneus/C. usneoides. A. diámetro mayor del talo porción media; B. diámetro menor del talo porción apical; C. diámetro mayor del talo en la porción apical. Los cuadros negros representan la media aritmética y los bigotes los intervalos de confianza.  

El NP-MANOVA evidenció que las medidas de los caracteres mencionados anteriormente mostraron diferencias significativas entre las especies comparadas mostrando un valor de p<0.005 y un valor de F de 5.18.

El dendograma basado en la matriz original de caracteres mostró dos grupos (Fig. 4). El primero involucró a todos los ejemplares de Crassiphycus corneus y el segundo los de C. usneoides, robusteciendo, de este modo, los resultados del ACP descrito anteriormente.

Figura 4: Dendograma resultado del análisis de agrupamiento bajo el índice de disimilitud de distancia euclidiana y el algoritmo UPGMA, basado en 24 caracteres cuantitativos tomados de 40 ejemplares de: A. Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq; B. C. usneoides (C. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq. 

Discusión

Los análisis realizados indican que los caracteres morfométricos más importantes para la discriminación de Crassiphycus corneus y C. usneoides se encuentran localizados en la porción apical y media del talo. Estos fueron el diámetro mayor del talo en la porción media y el diámetro menor y mayor en la porción apical. Las medidas registradas en la porción basal no aportaron suficiente información discriminatoria entre las especies, esto se debe a que, las estructuras en esta porción tienden a deformarse dada su proximidad al pie de fijación, el cual soporta los fuertes movimientos del agua, además de que son las estructuras de mayor edad a lo largo del talo, recordando que estos organismos presentan un crecimiento uniaxial (Coomans y Hommersand, 1990; Dreckmann, 2012).

Núñez-Resendiz et al. (2015), como se mencionó anteriormente, integraron dentro de un complejo de especies a Crassiphycus corneus y C. usneoides, debido a su gran parecido morfológico (Fig. 5). Además, evidenciaron mediante un análisis morfométrico que el grosor del talo no es un carácter discriminante entre ambas especies como lo menciona Dreckmann (2012), ya que es posible encontrar ejemplares de C. corneus y C. usneoides con talos gruesos y delgados. Sin embargo, en el presente estudio, estos caracteres resultaron los más importantes para la discriminación. La diferencia entre ambos resultados probablemente esté en el manejo de los datos, ya que Núñez-Resendiz et al. (2015) consideraron estas medidas como el diámetro (mayor y menor) promedio de tres cortes transversales realizados en porciones diferentes del talo (apical, medio y basal), mientras que en este trabajo dichas medidas fueron consideradas separadamente, una por cada porción. Lo anterior evidencia que, para la discriminación de C. corneus y C. usneoides, es de suma importancia considerar la porción a lo largo del talo en la que se deben tomar las medidas.

Figura 5: Ejemplares de Crassiphycus corneus (J. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq y C. usneoides (C. Agardh) Gurgel, J.N. Norris et Fredericq. A1. C. usneoides de Puerto Morelos, Quintana Roo; A2. C. corneus de Puerto Morelos, Quintana Roo; A3. C. usneoides de Puerto Morelos, Quintana Roo; B. C. corneus de Puerto Morelos, Quintana Roo; C. C. usneoides de Puerto Progreso, Yucatán; D. C. corneus de Puerto Progreso, Yucatán, México. Escala: 4 cm. 

El análisis morfométrico realizado demostró ser eficiente para la segregación de las especies del complejo Crassiphycus corneus-C. usneoides, lo cual resulta trascendental si se toma en cuenta que, hasta el momento, los caracteres morfológicos no brindan información suficientemente robusta para su diferenciación taxonómica, problema que es atribuido a la baja plasticidad fenotípica entre ambas especies, resultado de su distribución simpátrica, al ser especies sujetas a las mismas presiones de selección. Estos resultados, además, son relevantes debido a que C. corneus es considerada una fuente importante de agar, polisacárido usado ampliamente en la industria alimentaria, farmacéutica, biotecnológica y médica (Dreckmann 2012; Núñez-Resendiz et al., 2015).

En este sentido, resultaría necesario continuar con estudios morfométricos, incorporando la perspectiva geométrica, la cual complementaria los resultados obtenidos, con la geometría o forma de las estructuras, permitiendo hallar nuevos caracteres que diferencien a ambas especies. Dichos estudios podrán servir como punto de referencia para la delimitación taxonómica de otras especies con la misma problemática, no solo dentro de la familia Gracilariaceae, si no de muchos géneros y familias de algas rojas.

Agradecimientos

El primer autor agradece a Jiri Neustupa (Charles University of Prague) por sus valiosos comentarios y sugerencias sobre la parte metodológica, así como a Oscar Hernández y Daniel Sánchez por la asistencia técnica.

Literatura citada

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Contribución de autores

MIV y KMD concibieron y diseñaron el estudio. MIV realizó los análisis y su interpretación, así como la redacción del manuscrito, AQ y AS contribuyeron a la adquisición y procesamiento de muestras. Todos los autores contribuyeron con la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final

Financiamiento

Este estudio fue apoyado parcialmente por los proyectos: (UAMI-CBS 2019-2022: sesión 17.18-281118 y UAMI-CA-117, PRODEP-SEP) y por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología a través de la beca otorgada para realizar los estudios de posgrado (No. 302024) a MIV.

Recebido: 01 de Agosto de 2019; Revisado: 09 de Setembro de 2019; Aceito: 21 de Outubro de 2019; : 29 de Novembro de 2019

4Autor para la correspondencia: miva.uam@gmail.com

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