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Introducción
En el bosque mesófilo de montaña (BMM) se desarrolla ca. 12% de la diversidad de las plantas del país (Rzedowski, 1996; Williams-Linera et al., 2007) y aproximadamente 34% de sus especies son endémicas (Villaseñor, 2010). De acuerdo con Williams-Linera (2015), los estudios publicados sobre BMM en Veracruz tienen un fuerte sesgo hacia la ecología de comunidades, principalmente de árboles. En el caso de un grupo tan diverso como los hongos, a pesar de conocerse el importante rol que éstos juegan en el ciclo de nutrientes de los bosques (Blair, 2009), hace falta información sobre su diversidad, ecología e interacciones dentro del BMM. La diversidad de hongos del BMM fue documentada por primera vez por Chacón y Medel (1993), quienes registraron 596 especies de varios estados de la República Mexicana (498 especies de Basidiomycota y 96 de Ascomycota), de las que 30 especies corresponden a Ascomicetos citados de Veracruz. Veinte años después, en un trabajo sobre Ascomicetos del BMM (Medel, 2013), se citaron 107 especies para México, incrementando a 69 los registros para Veracruz. Al ser un ecosistema frágil, debido a la deforestación, cambio de uso del suelo y cambio climático, la diversidad de cualquier organismo que habita en este tipo de vegetación se ve amenazada; por lo que generar información sobre las especies que aún prosperan en los remanentes de este bosque fortalecerá la conformación de estrategias para su conservación y quizás su manejo (Challenger, 2014). El objetivo de este trabajo es incrementar el conocimiento de los hongos ascomicetos en México y en particular en el BMM de Veracruz.
Materiales y Métodos
Las muestras fueron recolectadas mediante el método oportunista (Mueller et al., 2004) durante la época de lluvias entre los años 2011-2018, en fragmentos de BMM en cinco sitios: Campestre San Rafael y región de Zoncuantla, en el municipio Coatepec; El Chivizcoyo y Rancho Agüita Fría, municipio San Andrés Tlalnelhuayocan; Parque Ecológico el Haya y Santuario del Bosque de Niebla, municipio Xalapa. Todos ellos están ubicados en el centro del estado de Veracruz, México.
Los ejemplares fueron caracterizados morfológicamente en fresco y cuando fue posible, el sustrato fue identificado in situ hasta especie. El material fúngico se revisó mediante las técnicas rutinarias para el estudio de ascomicetos sugeridas por Dennis (1978) y fueron incorporados a la colección de hongos del herbario XAL del Instituto de Ecología, A.C.
En la revisión microscópica se tomaron 30 medidas de las diferentes estructuras que incluyen: ascas, ascosporas y paráfisis. Se tomaron fotografías de los apotecios en un estereomicroscopio STEMI DV4 (Carl Zeiss, Oberkochen, Alemania) y de las estructuras anatómicas en un microscopio compuesto Primo Star Iled (Carl Zeiss, Oberkochen, Alemania) con una cámara NIKON S100 (Tokio, Japón).
La identificación de las especies se realizó con el apoyo de literatura especializada, en particular de los trabajos de Korf (1951), Samuels (1973), Carpenter y Dumont (1978), Dennis (1978), Breitenbach y Kränzlin (1984), Spooner (1987), Tretiach (2002), Mo et al. (2005), Liu et al. (2006), Sogonov et al. (2008), Etayo et al. (2013) y Quijada et al. (2015).
Resultados
Se revisaron un total de 30 especímenes que correspondieron a 13 especies, ocho familias y cinco órdenes. De éstas la familia Helotiaceae fue la mejor representada con cinco especies y dos géneros. Respecto a las localidades, en el Santuario del Bosque de Niebla se encontraron la mayoría de las especies (siete). En relación a los sustratos vegetales donde estaban creciendo los ascomicetos, se mencionan cinco familias: Altingiaceae, Boraginaceae, Fabaceae, Fagaceae y Piperaceae, adscritas a cinco géneros: Inga Mill., Liquidambar L., Piper L., Quercus L. y Varronia P. Browne, la mayoría se detectaron en tallos de Piper auritum Kunth, P. lapathifolium (Kunth) Steud., Varronia sp. y helechos (Cuadro 1).
Cuadro 1 Especies estudiadas, hospedero (cuando aplica) y municipio de procedencia. * nuevos registros para México, ** nuevas citas para Veracruz.
| Orden/Familia/Especie | Hospedero | Municipio |
|---|---|---|
| Diaporthales | ||
| Gnomoniaceae | ||
| Ambarignomonia petiolorum (Schwein.) Sogonov * | Peciolos y venas basales de hojas secas de Liquidambar styraciflua L. | San Andrés Tlalnelhuayocan, Xalapa |
| Gnomonia amoena (Nees:Fr.) Ces. & De Not. | Peciolos de hojas secas de Liquidambar styraciflua L. | San Andrés Tlalnelhuayocan, Xalapa |
| Helotiales | ||
| Dermateaceae | ||
| Belonopsis sp. | Tallos secos de Piper lapathifolium (Kunth) Steud. | San Andrés Tlalnelhuayocan |
| Helotiaceae | ||
| Bisporella citrina (Batsch) Korf & S.E. Carp. | Restos de madera sin identificar | Xalapa |
| B. discedens (P. Karst.) S.E. Carp. | Tallos secos de helecho y madera sin identificar | Coatepec, Xalapa |
| B. sulfurina (Quél.) S.E. Carp. ** | Vainas secas de Inga inicuil Schltdl.& Cham. ex G. Don. y sobre tallos secos de Piper auritum Kunth | Coatepec, San Andrés Tlalnelhuayocan |
| Hypocreales | ||
| Bionectriaceae | ||
| Hydropisphaera suffulta (Berk. & M.A. Curtis) Rossman & Samuels | Tallos secos de Piper lapathifolium (Kunth) Steud. | Xalapa |
| Niessliaceae | ||
| Niesslia aff. aemula Syd . * | Liana seca sin identificar | Xalapa |
| Orbiliales | ||
| Orbiliaceae | ||
| Hyalorbilia inflatula (P. Karst.) Baral & G. Marson * | Madera de Quercus L. y otra más no identificada | San Andrés Tlalnelhuayocan, Xalapa |
| Orbilia auricolor (A. Bloxam) Sacc. * | Vainas secas de Inga inicuil Schltdl.& Cham. ex G. Don. | Coatepec |
| Orbilia xanthostigma (Fr.) Fr. ** | Corteza de Quercus L. | Xalapa |
| Pleosporales | ||
| Massarinaceae | ||
| Helminthosporium velutinum Link .* | Tallos secos de Varronia sp. | San Andrés Tlalnelhayocan, Xalapa |
| Montagnulaceae | ||
| Letendraea helminthicola (Berk. & Broome) Weese ex Petch * | Tallos secos de Varronia sp. | San Andrés Tlalnelhayocan, Xalapa |
Taxonomía
Gnomoniaceae
Ambarignomonia petiolorum (Schwein.) Sogonov, Stud. Mycol. 62: 36. 2008. Figs. 1A-C.
Figura 1: A-C. Ambarignomonia petiolorum (Schwein.) Sogonov: A. peritecios; B. cuello del peritecio; C. ascas con ascosporas; D, E. Gnomonia amoena (Nees:Fr.) Ces. & De Not.: D. peritecios; E. cuello del peritecio y asca; F-H. Belonopsis sp.: F. apotecios; G. corte transversal del apotecio mostrando el excípulo ectal; H. ascas y ascospora; I, J. Bisporella citrina (Batsch) Korf & S.E. Carp.: I. apotecios; J. ascas con parafisas y ascospora; K-M. Bisporella discedens (P. Karst.) S.E. Carp.: K. apotecios; L. corte transversal del apotecio mostrando el excípulo ectal; M. ascosporas; N-P. Bisporella sulfurina (Quél.) S.E. Carp.: N. apotecios; O. corte transversal del apotecio mostrando el excípulo ectal; P. ascas. Fotos: Yajaira Baeza, Rosario Medel y Elvia N. Palestina.
Peritecios solitarios, piriformes, inmersos, color negro; cuellos centrales, rectos, 683 × 70-80 µm de longitud, atenuándose hacia el ápice, hasta 30-35 µm, tornándose de color más claro que la base; collar basal color blanquecino, pulverulento; ascas fusiformes, 25-30 × 6-7 µm, poro apical 2 µm de ancho, octospóricas, estípite alargado, delgado; ascosporas fusiformes, ligeramente curvadas, (9-)10-15 × 2 µm, 3-7 gútulas pequeñas, uniseptadas, apéndices hialinos, 1-3 µm de longitud.
Hábitat: sobre los peciolos y las venas basales de hojas secas de Liquidambar styraciflua L., en bosque mesófilo de montaña; 1400-1630 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio San Andrés Tlalnelhuayocan, Paraje Encinares, El Chivizcoyo, camino a Rancho Viejo, 10.I.2018, R. Medel y M. E. Belingheri 2775 (XAL); loc. cit., 14.IV.2018, R. Medel 2778 (XAL); loc. cit., 24.IV.2018, R. Medel 2798 (XAL). Municipio Xalapa, Parque Ecológico El Haya, 2.X.2015, R. Medel 2614 (XAL); loc. cit., 16.X.2015, R. Medel s.n. (XAL); loc. cit., 16.X.2015, J. Guzmán Guillermo 140 (XAL).
Notas taxonómicas: esta especie es común sobre las hojas secas de Liquidambar styraciflua, especialmente en las épocas de otoño e invierno en el este de Norte América (Sogonov et al., 2008). Los caracteres que la distinguen son: peritecios con cuellos largos de hasta 700 µm de longitud, la presencia de un collar basal blanquecino que rodea al cuello central del peritecio, las dimensiones de las ascas ((24-)27.5-29.5(-30.5) × (6.5-)8-9.5(-11)) µm, y de las ascosporas ((9-)11-12.5(-15) × 1.5-2 µm). El material estudiado coincide claramente con la descripción morfológica de esta especie (Sogonov et al., 2008). Esta es la primera cita formal para México.
Gnomonia amoena (Nees:Fr.) Ces. & De Not., Comment. Soc. Crittog. Ital. 1: 232. 1863. Figs. 1D, E.
Peritecios solitarios, piriformes, inmersos, color negro; cuellos centrales, rectos, cortos, 288 × 60 µm de longitud; collar basal color blanquecino, delgado, pulverulento; ascas fusiformes, (28-)30-35(-38) × 5-6 µm, poro apical 1.5-2 (m de ancho, octospóricas, estípite delgado; ascosporas fusiformes, ligeramente curvadas, 12-15(-18) × 2 µm, varias gútulas pequeñas, uniseptadas, apéndices hialinos en los extremos, 2-3 µm longitud.
Hábitat: sobre peciolos de hojas secas de Liquidambar styraciflua, en bosque mesófilo de montaña; 1400-1630 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio San Andrés Tlalnelhuayocan, Paraje los Encinares, El Chivizcoyo, 2.XII.2011, R. Medel y F. Lorea 2208 (XAL). Municipio Xalapa, Parque Ecológico El Haya, 10.X.2015, Y. Baeza 115 (XAL).
Notas taxonómicas: el material estudiado concuerda con Gnomonia amoena debido a la forma de los peritecios y el evidente collar de color blanquecino (Sogonov et al., 2008). Gnomonia amoena y Ambarignomonia petiolorum son géneros morfológicamente parecidos, aunque la filogenia propuesta por Sogonov et al. (2008) los ubica en clados diferentes. La literatura menciona como única diferencia entre ambos el hospedero: Carpinus L. para G. amoena y Liquidambar para A. petiolorum. Sin embargo, revisando la descripción de Cooke (1878) de Gnomonia petiolorum, se menciona que muestras inmaduras de esta especie se encontraron creciendo sobre Platanus L. y en hojas de Pyrus L. Por otra parte, G. amoena se encontró creciendo en Hevea brasiliensis (Willd. ex A. Juss.) Müll. Arg. (Seephueak et al., 2010), lo que indica que el espectro de hospederos incluye otros géneros aparte de Carpinus y Liquidambar. La revisión del material mostró que los ejemplares estudiados presentan el cuello del peritecio muy corto, hasta 288 µm, además que la medida de las ascas ((28-)30-35(-38) × 5-6 µm)) y de las esporas ((12-15(-18) × 2 µm)) son más grandes que las de A. petiolorum (11-12.5(-15) × 1.5-2 µm), de acuerdo con Sogonov et al. (2008). Estos mismos autores mencionan que puede existir colonización accidental de especies en otros hospederos, por lo que no sería extraño encontrar a G. amoena creciendo en Liquidambar, además que nuestros especímenes concuerdan más con las características de G. amoena que con las de A. petiolorum. Esta especie no se había citado de México.
Dermateaceae
Belonopsis sp. Figs. 1 F-H.
Apotecios gregarios, planos, sésiles, rugosos, 0.4-1 mm de diámetro; discos con himenio color grisáceo, margen entero, color gris oscuro, casi negro; ascas cilíndricas, 50-70 × 8 µm, pared gruesa, hialinas, octospóricas, irregularmente seriadas, amiloides; ascosporas fusiformes y curvadas, con los extremos subagudos, (25-)28-35 × 2 µm, hialinas, lisas, con 3-5 septos; paráfisis filiformes, hialinas, 1-2 (m de diámetro, aseptadas, sobrepasando el asca hasta 5-7 µm; excípulo ectal de textura isodiamétrica formado de células subglobosas, pared gruesa, color café oscuro; excípulo medular de textura intrincada, formado de hifas hialinas.
Hábitat: sobre tallos secos de Piper lapathifolium en bosque mesófilo de montaña; 1630 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio San Andrés Tlalnelhuayocan, Paraje Encinares, El Chivizcoyo, camino a Rancho Viejo, 10.VIII.2011, R. Medel y F. Lorea 2165 (XAL).
Notas taxonómicas: Belonopsis (Sacc.) Rehm, es un género que comprende alrededor de 20 especies de acuerdo con Index Fungorum (2019). Pertenece a la familia Dermateaceae y algunas especies fueron transferidas al género Mollisia (Fr.) P. Karsten, debido a que ambos son muy similares. Dennis (1978) mencionó como diferencia entre ambos géneros las esporas multiseptadas en Belonopsis y con 0-1 septo en Mollisia. Debido a que las esporas del material estudiado presentan más de un septo, se adscribe a Belonopsis. Sin embargo, al comparar las descripciones originales de las especies del género citadas en Mycobank (2019) e Index Fungorum (2019), no se encontraron coincidencias significativas, por lo que se determina como Belonopsis sp. El estatus de Belonopsis no es claro, algunos autores lo consideran sinónimo de Mollisia, mientras que otros discuten que es un género legítimo (Kirk et al., 2008). Es importante hacer notar que, en estos casos, el análisis molecular del material estudiado es necesario para confirmar su identidad precisa. Para el bosque mesófilo de Michoacán existe una cita de Belonopsis obscura (Rehm) Aebi (Chacón y Guzmán, 1983); sin embargo, actualmente es Mollisia obscura (Rehm) Baral & Gminder. Hasta ahora este género es poco conocido en México.
Helotiaceae
Bisporella citrina (Batsch) Korf & S.E. Carp., Mycotaxon 1(1): 58. 1974. Figs. 1I-J.
Apotecios gregarios, planos a cupulados, lisos, 0.3-0.5 mm diámetro; discos con himenio color amarillo limón, margen grueso, entero, color blanquecino a amarillento; ascas cilíndricas a clavadas, 55-65(-70) × 5 µm, pared delgada, hialinas, octospóricas, uniseriadas, amiloides; ascosporas elipsoides, (7-)10-14 × 3-4 µm, hialinas, bigutuladas en los extremos, uniseptadas; paráfisis filiformes, engrosadas en el ápice, sobrepasando el asca por 3-5 µm; excípulo ectal de textura globosa, hifas de color ligeramente amarillentas; excípulo medular de hifas intrincadas, 2-4 (.6) µm, hialinas.
Hábitat: sobre restos de madera sin identificar, en bosque mesófilo de montaña; 1385 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio Xalapa, Santuario del Bosque de Niebla, 16.IV.2015, R. Medel 2553 (XAL); loc. cit., 15.V.2015, R. Medel y F. Lorea 2561 (XAL).
Notas taxonómicas: los especímenes revisados coinciden con Bisporella citrina, ya que presentan apotecios de color amarillo limón, esporas elípticas de 9-14 × 3-5 µm, lisas y hialinas (Dennis, 1978; Breitenbach y Kränzlin, 1984; Medel y Calonge, 2004; Méndez-Mayboca et al., 2007). Esta especie se conocía de Veracruz (Medel y Calonge, 2004), Sonora (Méndez-Mayboca et al., 2007) y Durango (Raymundo et al., 2012). Se confirma nuevamente su presencia en bosque mesófilo de montaña de Veracruz.
Bisporella discedens (P. Karst.) S.E. Carp., Mycotaxon 2(1): 124. 1975. Figs. 1K-M.
Apotecios gregarios, planos a cupulados, lisos, 0.5-1 mm de diámetro; discos con himenio color amarillo pálido a amarillo anaranjado pálido, margen grueso, entero, color pálido amarillento; ascas cilíndricas a clavadas, 59-65 × 5-6 µm, pared delgada, hialinas, octospóricas, biseriadas, inamiloides, estipitadas; ascosporas elipsoides, (7-)7.5-10 × 2 µm, hialinas, unicelulares o uniseptadas; paráfisis filiformes, simples, sobrepasando el asca hasta por 5 µm, contenido amarillento en el ápice, formando un epitecio; excípulo ectal de textura globosa, hialina; excípulo medular de hifas intricadas, 2-5 µm de diámetro, hialinas.
Hábitat: sobre tallos de helecho y madera sin identificar, en bosque mesófilo de montaña; 1385-1430 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio Coatepec, Campestre San Rafael, región de Zoncuantla, 12.VIII.2012, R. Medel 2228 (XAL). Municipio Xalapa, Santuario del Bosque de Niebla, Instituto de Ecología, 6.II.2015, R. Medel 2521 (XAL).
Notas taxonómicas: Carpenter y Dumont (1978) mencionan a Bisporella discedens con apotecio sésil y disco de color blanquecino a amarillento, siendo la forma blanquecina menos frecuente que la forma amarilla (Carpenter, 1975). Caracteres importantes en las especies de Bisporella Sacc. son la presencia de un septo y medida de las ascosporas. Para esta especie la medida de ascosporas es (6-)8-10(-11) × (1-)1.5-2.0(-2.5) µm, con un septo y ascas de 65-75 × 5-6 (m (Carpenter y Dumont, 1978). Las esporas del material estudiado presentan un septo, aunque algunas carecen de él, probablemente debido al estado de madurez del material, la medida de ascosporas coincide con las citadas por los autores arriba mencionados. Esta especie fue citada de Veracruz por Welden et al. (1979) y no se había registrado nuevamente, por lo que aquí se adiciona la descripción del material encontrado en bosque mesófilo de montaña de Veracruz.
Bisporella sulfurina (Quél.) S.E. Carp., Mycotaxon 1(1): 59. 1974. Figs. 1N-P.
Apotecios gregarios, planos a cupulados, lisos, 0.8-1 mm de diámetro; discos con himenio color amarillo azufre brillante, margen grueso, entero, concoloro con el himenio; ascas cilíndricas, (60-)75-85 × 5-6 µm, pared delgada, octospóricas, biseriadas, inamiloides, largamente estipitadas; ascosporas elipsoides a fusiformes, ligeramente curvadas, 8-10 × 1.5-2 µm, hialinas, uniseptadas, 4 gútulas pequeñas, dos en cada extremo; paráfisis filiformes, simples, sobrepasando el asca por 10-12 µm; excípulo ectal de textura globosa; excípulo medular de hifas intricadas, 2-5 µm de diámetro, hialinas.
Hábitat: sobre restos de vainas de Inga inicuil Schltdl. & Cham. ex G. Don y sobre Piper auritum Kunth, en bosque mesófilo de montaña; 1430 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio Coatepec, Campestre San Rafael, región de Zoncuantla, 6.VII.2011, R. Medel y F. Lorea 2358 (XAL); loc. cit., 6.VII.2011, R. Medel y F. Lorea 2359 (XAL); loc.cit., 12.VII.2015, R. Medel y F. Lorea 2576 (XAL).
Notas taxonómicas: el material estudiado concuerda con la descripción de Bisporella sulfurina por presentar apotecios gregarios, de color amarillo sulfuroso, ascosporas con 4 gútulas en su interior no mayores de 8-10(-12) × 1.5--2 µm y ascas inamiloides (Dennis, 1978; Breintenbach y Kränzlin, 1984). Es afín a B. citrina, pero difieren en que los apotecios son más grandes, las esporas no presentan 4 gútulas constantes y son mayores (hasta 14 µm). Este es el primer registro de esta especie para Veracruz en bosque mesófilo de montaña sobre Inga inicuil. Anteriormente fue citada de Morelos (Chacón y Guzmán, 1983).
Bionectriaceae
Hydropisphaera suffulta (Berk. & M.A. Curtis) Rossman & Samuels, Stud. Mycol. 42: 32. 1999. Figs. 2A-D.
Figura 2: A-D. Hydropisphaera suffulta (Berk. & M.A. Curtis) Rossman & Samuels: A. peritecios; B. ascosporas ornamentadas; C. hifas de Acremonium Link sobre un peritecio de H. suffulta; D. conidióforo; E, F. Niesslia aff. aemula Syd.: E. peritecios; F. ascosporas; G H. Hyalorbilia inflatula (P. Karst.) Baral & G. Marson: G. apotecio y ascosporas; H. corte transversal del apotecio donde se observa el excípulo ectal; I-K. Orbilia auricolor (A. Bloxam) Sacc.: I. apotecios; J. corte transversal del apotecio mostrando el excípulo ectal; K. ascas, parafisas y ascosporas; L-N. Orbilia xanthostigma (Fr.) Fr.: L. apotecios; M. parafisas; N. ascas y ascospora; O. conidióforo y conidio de Helminthosporium velutinum Link; P. peritecios y ascas con ascosporas de Letendraea helminthicola (Berk. & Broome) Weese ex Petch. Fotos: Yajaira Baeza, Rosario Medel y Elvia N. Palestina.
Peritecios gregarios, sésiles, con un poro pequeño, globosos a cupulados cuando secos, color anaranjado brillante, 0.3-0.4 mm de diámetro, escasos pelos gruesos alrededor del margen, color amarillento, base del peritecio rodeada por hifas escasas de color amarillento; pared peritecial gruesa, de dos capas, hasta 45 µm la más externa, células globosas a isodiamétricas, 10-15 µm de diámetro; base del peritecio rodeada por hifas escasas color amarillento; ascas cilíndricas, (55)70-90 × 5-7 µm, con pared muy delgada, hialinas, octospóricas, inamiloides; ascosporas elipsoides, 10-18 × 5-6 µm, hialinas, ornamentadas con finas estrías a lo largo de la espora, bigutuladas, 0-1 septo, pared gruesa; paráfisis con o sin ramificaciones, hialinas, inmersas en un mucílago difícil de separar; pelos formados por agregaciones de hifas, 95-110 µm, escasos, pequeños gránulos a lo largo de su superficie.
Hábitat: sobre tallos secos de Piper lapathifolium, en bosque mesófilo de montaña; 1385 m s.n.m.
Anamorfo: Acremonium sp. Figs. 2C-D.
Conidióforos erectos, hasta 270 µm de longitud, una cabezuela formada por la agregación de los conidios, 16 × 7-10 µm; conidios globosos a elípticos, 9-11 × 7-7.5 (-8) µm. Acremonium sp. es el estado asexual de Hydropisphaera suffulta de acuerdo con Samuels (1976b).
Hábitat: sobre restos de Piper lapathifolium, en bosque mesófilo de montaña; 1385 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio Xalapa, Santuario del Bosque de Niebla, 14.VI.2014, R. Medel y F. Lorea 2515 (XAL).
Notas taxonómicas: el material estudiado concuerda con Hydropisphaera suffulta por los peritecios globosos a cupulados de color anaranjado, ascosporas mayores a 12 µm y por la presencia de pelos triangulares que llegan a caerse en ejemplares secos, quedando reminiscencia de estos en las paredes alzadas del apotecio de acuerdo con Samuels (1976a; b). Rossman et al. (1999) mencionaron que las esporas de Hydropisphaera Dumort. pueden ser ornamentadas con estriaciones muy finas o gruesas, lisas o espinuladas; en este caso las esporas presentaron finas estriaciones. La especie es afín a H. peziza (Tode) Dumort, de la que se distingue porque ésta última carece de pelos triangulares, se distribuye en zonas templadas y aparentemente el ascoma es de paredes lisas o con pelos muy escasos y visibles sólo a mucho aumento. La especie fue citada de Motzorongo cerca de Córdoba en Veracruz en 1910 como Nectria setosa Ferd. & Winge, (Samuels, 1976a). Esta es la segunda vez que se cita de Veracruz.
Niessliaceae
Niesslia aff. aemula Syd., Ann. Mycol. 38(5/6): 462 1940. Figs. 2E-F.
Peritecios gregarios, sésiles, globosos que colapsan y dan la apariencia de ser cupulados, color negro, 0.3-0.5 mm de diámetro, setas abundantes color negro a rojizo oscuro, multiseptadas, 130-250 × 5-7 µm; ascas clavadas, pared muy delgada, tetraspóricas, inamiloides, al madurar se rompen fácilmente y las esporas son liberadas; esporas elipsoides, (20-)25-28(-30) × 8-10 µm, finamente verrucosas, cuando están maduras presentan una gútula grande que abarca casi toda la espora, se observan restos de la pared del asca alrededor de las ascosporas.
Hábitat: sobre una liana no identificada, en bosque mesófilo de montaña; 1385 m s.n.m
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio Xalapa, Santuario del Bosque de Niebla, 21.IX.2015, R. Medel y F. Lorea 2606 (XAL).
Notas taxonómicas: el apotecio provisto de espinas de color oscuro y ascas con 4 esporas son caracteres diagnósticos de esta especie (Gams et al., 2019), a excepción del tamaño de las setas y esporas que son más largos en el material estudiado; algunas especies similares a Niesslia aemula son N. globospora Etayo, que también presenta 4 esporas oramentadas por asca, pero es una especie liquenícola, y N. echinoides Etayo, Flakus & Kukwa que tiene setas más cortas que las del espécimen estudiado que además es saprobio (Etayo et al., 2013). Tretiach (2002) describe a N. aemula como un hongo saprobio que crece sobre hojas en descomposición de varias plantas, incluyendo Artocarpus J.R. Forst. & G. Forst., Canna L., Yucca L. y Typha latifolia L. El material revisado se ajusta más a la descripción de esta especie; sin embargo, como se mencionó, el tamaño de las setas y las esporas no coincide, por lo que se considera como affinis, ninguna especie de Niesslia Auersw. se ha registrado de México.
Orbiliaceae
Hyalorbilia inflatula (P. Karst.) Baral & G. Marson, Micologia 2000 (Trento): 44. 2001. Figs. 2G-H.
Apotecios gregarios, planos a cóncavos, sésiles, lisos, superficiales, 0.5-1.0 mm de diámetro, parte basal rodeada de hifas, cortas y blancas a manera de subículo; discos con himenio color blanquecino casi transparente a color amarillento pálido en seco, margen entero a crenulado; ascas cilíndricas a clavadas, 25-30 × 4-5 µm, pared delgada, hialinas, octospóricas, biseriadas, no amiloides; ascosporas filiformes, ligeramente más anchas hacia los extremos, curvadas, (5-)6-7 × 0.8-1 µm, hialinas, lisas; paráfisis filiformes, ápices engrosados, 0.8-1.5 µm diámetro, hialinas, inmersas en un epitecio gelatinoso; excípulo ectal de textura angular, 2-20 µm diámetro, pared delgada, hialinas.
Hábitat: sobre restos de corteza de Quercus sp. y madera no identificada, en bosque mesófilo de montaña; 1385-1630 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio San Andrés Tlalnelhuayocan, Rancho Agüita Fría, 6.IV.2007, R. Medel 1352 (XAL). Municipio Xalapa, Santuario del Bosque de Niebla, 9.IX.2014, R. Medel y F. Lorea 2414 (XAL).
Notas taxonómicas: esta especie está ampliamente distribuida en Asia y Europa (Baral y Marson, 2001; Liu et al., 2006; Quijada et al., 2015). Hyalorbilia inflatula se caracteriza porque los ápices de las paráfisis no son tan engrosados, como normalmente sucede con las especies de Orbilia Fr. y están inmersos en un epitecio gelatinoso. Quijada et al. (2015) mencionaron que H. inflatula es afín a H. juliae (Velen.) Baral, Priou & G. Marson y H. polypori (Velen.) Baral & E. Weber por la morfología de las esporas. Sin embargo, ambas difieren en la medida de las ascosporas: más largas en H. juliae y más anchas en H. polypori. Hyalorbilia inflatula es una especie común en este tipo de vegetación, pero no se había citado de México.
Orbilia auricolor (A. Bloxam) Sacc., Syll. Fung. (Abellini) 8: 625. 1889. Figs. 2I-K.
Apotecios gregarios, planos a ligeramente cupulados, superficiales, subsésiles, 0.2-1 mm de diámetro; discos con himenio color amarillento translúcido a casi hialino en fresco a amarillo anaranjado en seco, margen entero a crenulado; ascas cilíndricas, 30-40 (-44) × (3-)4-5 µm, pared delgada, hialinas, octospóricas, biseriadas, inamiloides, en ocasiones furcadas en la base; ascosporas elongadas, más estrechas hacia un extremo, curvadas, (8-)9-10(-10.5) × 1 µm, hialinas, lisas; paráfisis filiformes a capitadas, septadas, con el ápice engrosado hasta 3.5 µm, sobrepasando el asca hasta 1.9 µm, hialinas; excípulo ectal de textura angular a globosa, pared delgada, con contenido amarillento.
Hábitat: sobre restos de frutos de Inga inicuil en bosque mesófilo de montaña; 1430 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio Coatepec, Campestre San Rafael, región de Zoncuantla, 30.X.2013, R. Medel 2315 (XAL); loc. cit., 30.X.2011, R. Medel 2318 (XAL), 2320 (XAL); loc. cit., 4.XI.2013, R. Medel y F. Lorea 2325 (XAL).
Notas taxonómicas: Orbilia auricolor es una especie ampliamente distribuida, caracterizada por presentar un apotecio anaranjado pálido y translúcido y margen crenulado a entero (Spooner, 1987). Mo et al. (2005) describen a O. auricolor con un apotecio color beige pálido y ascas bifurcadas en la base, de 30-45 × 3.5-5.0 µm, ascosporas alantoides y curvadas. Se asemeja a O. curvatispora Boud. por las esporas alantoides, pero en esta especie son más pequeñas (10-12 × 5 µm). Para México existe un registro de Arthrobotrys oligospora Fresen, el anamorfo de O. auricolor, citado del canal de Santa Cruz en Xochimilco (Chavarría et al., 2010), pero el teleomorfo no se había citado de México.
Orbilia xanthostigma (Fr.) Fr., Summa Veg. Scand., Sectio Post. (Stockholm): 357. 1849. Figs. 2L-N.
Apotecios solitarios o gregarios, planos, superficiales, sésiles, 0.8-1 mm de diámetro; discos con himenio color anaranjado intenso, translúcido, margen irregular; ascas cilíndricas a clavadas, 25-30(-33) × 3-4 µm, pared delgada, hialinas, octospóricas, uniseriadas, inamiloides, bifurcadas de la base; ascosporas reniformes, 3-4 × 1 µm, hialinas, con diminutas verrugas en la superficie dorsal de la espora, cuerpos esporales pequeños, uno en cada extremo; paráfisis filiformes, ápice globoso, sobrepasando el asca hasta 2 µm, hialinas; excípulo ectal de textura angular a globosa, pared delgada con contenido amarillento.
Hábitat: sobre corteza de Quercus sp., en bosque mesófilo de montaña; 1400 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio Xalapa, Parque Ecológico El Haya, 22.IX.2015, J. Guzmán Guillermo 148 (XAL).
Notas taxonómicas: el material estudiado coincide con el concepto de O. xanthostigma de Boudier (1906) y Quijada et al. (2016), por presentar esporas reniformes con verrugas pequeñas en la parte dorsal de las ascosporas; Spooner (1987) citó a O. delicatula (P. Karst.) P. Karst. como sinónimo de esta especie citando ascosporas reniformes de 2.5-3 × 1 µm, medida que se ajusta más a las del material estudiado. Por otro lado, Quijada et al. (2016) citaron esporas de 2.2-2.4 µm. En seco presenta dos gútulas en los extremos, como lo refirió Dennis (1978), pero en fresco se observa un solo cuerpo esporal en un extremo (Quijada et al., 2016). De acuerdo con Spooner (1987), no hay material autentico preservado de O. xanthostigma Fr., por lo que se ha seguido el concepto de Boudier (1906) y de la mayoría de los autores europeos, que coincide con la descripción arriba citada. Es una especie de amplia distribución que abarca Europa, Norte América, el hemisferio sur en África y Nueva Zelanda (Quijada et al., 2016). Crece sobre diversos sustratos de angiospermas y gimnospermas, entre otros el género Quercus L. como la especie aquí estudiada. Anteriormente fue citada del Estado de México (Zarco, 1986). Constituye el primer registro para Veracruz.
Massarinaceae
Helminthosporium velutinum Link (as 'Helmisporium'), Mag. Neuesten Entdeck. Gesammten Naturk. Ges. Naturf. Freunde Berlin 3(1-2): 10. 1809. Fig. 2O..
Conidióforos erectos, rectos o flexuosos, (314-)447-590(-805) × (7-)7.5-9(-11) µm, base hasta 35 µm de ancho, color café oscuro con el ápice más claro, casi hialino, septados, cicatrices alternadas en la parte superior donde se originan los conidios; conidios solitarios, obclavados, 25-78(-80) × 7.4-11 µm, atenuándose el ápice, 2.5-4(-4.5) µm de ancho, color café, con una cicatriz basal de color café oscuro a casi negro, 4-10 distoseptos.
Hábitat: sobre tallos secos de Varronia sp., en bosque mesófilo de montaña; 1385-1600 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio San Andrés Tlalnelhuayocan, El Chivizcoyo, entrando por Rancho Viejo, 24.IV.2018, R. Medel 2791 (XAL). Municipio Xalapa, Santuario del Bosque de Niebla, camino del Santuario, 15.V.2015, R. Medel y F. Lorea 2560 (XAL).
Notas taxonómicas: la relación entre Letendraea helminthicola (Berk. & Broome) Weese ex Petch y Helminthosporium velutinum fue originalmente sugerida por Richon (1881), quien supuso que Helminthosporium Link era la fase asexual de Letendraea Sacc. Posteriormente, esta relación fue estudiada y aclarada por Samuels (1973), quien indicó que ambos micelios eran diferentes y que el de Letendraea se desarrolla sobre el de Helminthosporium. Por otra parte, Akulov (2015) hizo notar que Letendraea se desarrolla sobre los conidióforos de Helminthosporium, por lo que no hay duda de que se trata de una relación de micoparasitismo, raras veces documentada. Letendraea helminthicola y H. velutinum no se habían citado de México.
Montagnulaceae
Letendraea helminthicola (Berk. & Broome) Weese ex Petch, Trans. Brit. Mycol. Soc. 21(3-4): 277. 1938. Fig. 2P.
Peritecios globosos o piriformes, papilados, solitarios o en pequeños grupos, color blanquecino a amarillo pálido, 0.1 mm de diámetro, pared lisa; pared peritecial hasta 10 µm de ancho, células pseudoparenquimatosas, 4-5 µm de diámetro, pared 1 µm ancho, color café amarillento; ascas cilíndricas-clavadas, 65-75 (-80) × 10-12 µm, bitunicadas, color café pálido, octospóricas, irregularmente biseriadas; ascosporas fusiformes, (12-)15-17(-20) × 5 µm, pared gruesa, color café, bigutuladas, ocasionalmente una gútula es más pequeña que la otra, uniseptadas, constreñidas a nivel del septo; paráfisis filiformes, 1-1.5 µm de ancho; peritecios desarrollándose entre los conidióforos de Helminthosporium velutinum.
Hábitat: sobre tallos secos de Varronia en bosque mesófilo de montaña; 1385-1630 m s.n.m.
Material examinado: MÉXICO. Veracruz, municipio San Andrés Tlalnelhuayocan, El Chivizcoyo, entrando por Rancho Viejo, 24.IV.2018, R. Medel 2791 (XAL). Municipio Xalapa, Santuario del Bosque de Niebla, camino del Santuario, 15.V.2015, R. Medel y F. Lorea 2560 (XAL).
Notas taxonómicas: de acuerdo al análisis morfológico, el material estudiado coincide con Letendraea helminthicola (Samuels, 1973; Dennis, 1978) por el tamaño y forma de los peritecios (globosos y menores a 0.2 mm diámetro) y el tamaño de las ascas y ascosporas, éstas últimas acordes con las medidas citadas por Samuels (1973): 60-85(-103) × 10-13 µm para las ascas y 13-15(-17) × 4-5 µm para ascosporas. Dennis (1978) citó medidas menores para ambas estructuras (70 × 14 µm ascas y 12-15 × 4.5-6 µm las ascosporas). Voglmayr y Jaklitsch (2017) mencionaron que Letendraea helminthicola crece asociada a Helminthosporium velutinum, son especies poco frecuentes y ninguna de las dos se había citado del país.
Discusión
El bosque mesófilo de montaña es un reservorio importante de la diversidad de hongos ascomicetos en México y en este caso, para el estado de Veracruz. En el presente trabajo se citan especies de hongos de dos familias, Montagnulaceae y Niessliaceae, que hasta ahora no se habían registrado en este tipo de vegetación. Se encontraron siete especies que son nuevos registros para México, dos son nuevas citas para Veracruz, se reafirma la presencia de tres más para este bosque y se registra una especie al parecer no descrita del género Belonopsis (Cuadro 1).
Es de llamar la atención el ascomiceto Hydropisphaera suffulta que se encontró creciendo con el género Acremonium Link el cual es su anamorfo, siendo una especie pocas veces citada como holomorfo en la literatura mexicana. Se registra el caso de micoparasitismo entre Letendraea helminthicola la cual crece asociada a conidióforos de Helminthosporium velutinum (Samuels, 1973; Akulov, 2015). Ambas especies se han encontrado habitando árboles y arbustos diversos, en este caso estaban sobre restos de Varronia (Boraginaceae). Los hongos folícolas Ambarignomonia petiolorum y Gnomonia amoena son específicos de peciolos de hojas de Liquidambar styraciflua, especie típica del BMM. Los géneros Belonopsis, Bisporella e Hydropisphaera se encontraron en restos de Piper auritum, especie de valor culinario conocida comúnmente como acuyo, y en P. lapathifolium. Los géneros Bisporella y Orbilia se encontraron sobre vainas de Inga inicuil. A excepción del caso de micoparasitismo, todas las especies fueron saprobias y lignícolas. En relación a los sustratos vegetales donde se encontraron creciendo los ascomicetos, se mencionan cinco géneros, Inga, Liquidambar, Piper, Quercus y Varronia adscritos a cinco familias: Altingiaceae, Boraginaceae, Fabaceae, Fagaceae y Piperaceae.
Debido a lo anterior es interesante continuar con la recolecta de especímenes, dado que especies raras o interesantes pueden aparecer, como el caso de Hidropisphaera suffulta, la cual no se había colectado en Veracruz desde 1910, encontrándose el holomorfo (ambos estados del hongo sexual y asexual) y el caso de micoparasitismo pocas veces mencionado en la literatura.
