Introducción

El género Coccomyces De Not. se ubica taxonómicamente en el Reino Fungi de la siguiente manera: Filum Ascomycota, Subfilum Pezizomycotina, Clase Leotiomycetes, Subclase Leotiomycetidae, Orden Rhytismatales, Familia Rhytismataceae (^{Kirk et al., 2008}). Se caracteriza por presentar ascomas subcirculares a poligonales, inmersos en hojas con un estroma pseudoparenquimatoso, negro, que al madurar deja el himenio expuesto, de color pálido amarillento hasta naranja pálido. Forma un subhimenio delgado con ascas subclavadas a cilíndricas, con poro apical inamiloide y paráfisis que crecen por arriba del asca con los ápices uncinados, enroscados, hinchados o lanceolados, con pigmentos presentes o ausentes. Las ascosporas son subclavadas a filiformes, rodeadas por una vaina mucilaginosa (^{Darker, 1966}; ^{Johnston, 1986}).

Coccomyces es uno de los géneros más grandes de la familia Rhytismataceae con 116 especies válidas hasta el momento (^{Kirk et al., 2008}). La distribución de sus especies es restringida y están asociadas a la hojarasca, por lo que se conocen como hongos foliícolas, aunque se sabe que en realidad son hongos endófitos, saprobios latentes (^{Porras-Alfaro y Bayman, 2011}).

En México, hasta el momento, solo se ha citado Coccomyces parasiticus P.R. Johnst. sobre Tillandsia imperialis E. Morren ex Mez, de Veracruz (^{Johnston, 1993}); así como C. arctostaphyloides O.M. Rico & Crous sobre Arctostaphylos pungens Kunth, del estado de Aguascalientes (^{Moreno-Rico et al., 2014}). El género es poco conocido en el país; en el presente estudio se registran Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not. y C. tumidus (Fr.) De Not. sobre fagáceas, en bosques de niebla de Hidalgo y Puebla, México.

Materiales y métodos

Durante 2016, 2017 y 2018 se realizaron muestreos en la hojarasca de las fagáceas Fagus mexicana Martínez, Quercus ilex L. y Quercus sp. en los municipios Zacualtipán de Ángeles y Acaxochitlán, en el estado de Hidalgo, y en los municipios Honey y Naupan, Puebla. Se recolectaron todos los especímenes en donde se observaba la presencia de apotecios con consistencia gelatinosa y estromas negros sobre las hojas. Los ejemplares se fotografiaron in situ con una cámara Nikon D7000 (Nikon, Tokio, Japón). Las muestras se llevaron al laboratorio de micología para su análisis y se depositaron en la colección de hongos “Dr. Gastón Guzmán Huerta” de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional (ENCB). Se realizaron cortes transverso-longitudinales de los apotecios, con navajas de doble filo, y se hicieron preparaciones temporales en alcohol de 70% y KOH al 5%. Se midieron apotecios, células del estroma, células del excípulo medular y componentes del himenio (paráfisis, ascas, ascosporas) utilizando un microscopio óptico K-7 (Zeiss, Jena, Alemania), los cuales se ilustraron en las descripciones y fotografiaron con una cámara D-7000 y un lente DX Micor 85 mm (Nikon, Tokio, Japón). El uso de los términos micológicos se basó en el diccionario Ilustrado de Micología de Ulloa y Hanlin (²⁰⁰⁶).

Resultados

Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not., Erb. critt. Ital., Ser. 1, fasc. 6: no. 256. 1859. Figs. 1, 2.

Figura 1: Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not.: A. apotecios en fresco en hoja de Fagus L.; B. apotecios cerrados deshidratados; C. apotecios en distintas etapas de desarrollo; D, E. himenio expuesto. Escala: A=20 mm; B=10 mm; C=2 mm; D=1 mm; E=2 mm. 

Figura 2: Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not.: A. corte transversal del apotecio; B. endostroma; C. células de la pared; D. células de la base adheridas al hospedero; E. asca; F. parte apical de las paráfisis; G. paráfisis; H, I. ascosporas. Escala: A=250 (m, B=100 (m, C=10 (m, D=30 (m, E=10 (m, F=10 (m, G=30 (m, H=5 (m, I=6 (m. 

Apotecio 600-1000 μm de diámetro, 300-350 μm de alto, redondeado a estelado, inmerso en hojas muertas, creciendo en zona axial y abaxial, cuando jóvenes capa superficial formada por cutícula de las hojas, cubriendo al himenio, después abriendo en cuatro hendiduras de color negro, radiales, esteliforme; color pálido amarillento en la parte central; endostroma 5-8 μm de grosor, formado por células pseudoparenquimatosas, globosas a irregulares, 5-10 μm de diámetro, color negro verdosas en KOH al 5%; excípulo medular 10 μm de grosor, ensanchándose hacia el margen, textura angularis, formado por células pseudoparenquimatosas, subhialinas a amarillentas en KOH al 5%, 5-7 μm de diámetro; subhimenio 10-15 μm de grosor, angular, con células 2-2.4 μm de diámetro, subhialinas en KOH al 5%; himenio 100-150 μm de grosor, flabeliforme, hialino; paráfisis 120-148 μm de largo y 2-4 μm de grosor, filiformes, con el ápice capitado (hasta 4 μm de ancho), con un contenido amarillento brillante, creciendo más allá de las ascas; ascas 120-140 × 5-6 μm, claviformes, octosporadas, hialinas en KOH al 5%; ascosporas 70-85(-90) × 2-2.5 μm, filiformes, lisas, de pared delgada, hialinas en KOH al 5%, con una capa de mucilago muy delgada rodeando la espora, disolviéndose en KOH.

Hábitat: esta especie se encontró sobre hojas de Fagus mexicana en descomposición en Hidalgo y sobre hojas caídas de Quercus sp. en Puebla; se ha citado en Berberis L., Betula L., Fagus L., Gaultheria L., Ledum L., Quercus L., Rhododendron L., Sarracenia L. y Vaccinium L. (^{Sherwood, 1980}; ^{Farr et al., 1989}).

Distribución: Coccomyces coronatus es ampliamente citada de Norteamerica y Europa (^{Sherwood, 1980}; ^{Farr et al., 1989}). En este trabajo se cita por primera vez para México.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, La Mojonera, sobre la desviación a Tlahuelompa, bosque El Hayal, 2145 m, 20°37'41.6"N, 98°36'58.4''O, 17.VII.2012, D. Castro 294 (ENCB); loc. cit., 26.VIII.2014, T. Raymundo 5264 (ENCB); loc. cit., 8.V.2015, T. Raymundo 5666 (ENCB); loc. cit., 7.IV.2016, T. Raymundo 5964 (ENCB); loc. cit., 12.XI.2017, T. Raymundo 6990 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 15669 (ENCB), 16097 (ENCB), 16108 (ENCB); loc. cit., 10.III.2018, R. Valenzuela 18060 (ENCB). Puebla, municipio Honey, Cascadas Arcoíris, 2140 m, 20°15'32.4''N, 98°14'41''O, cañada de bosque de niebla con Pinus y Quercus, 26.II.2018, T. Raymundo 7374 (ENCB).

Notas taxonómicas: Coccomyces coronatus se caracteriza por los apotecios estelados con himenio expuesto de color amarillo translúcido en condiciones de humedad, ascas claviformes y ascosporas filiformes, y se ha mencionado que produce líneas negras incospicuas y crece en hojas muy degradadas (^{Sherwood, 1980}). Una especie afín es Coccomyces dentatus (J.C. Schmidt) Sacc., que se diferencia porque presenta el apotecio triangular a cuadrangular y las ascosporas son más pequeñas (45-65 × 1.5-2.0 μm), las paráfisis tienen el ápice menos ensanchado (hasta 2 μm) y la especie crece en hojas menos degradadas o más intactas, con la línea negra bien definida (Sherwood, 1980).

Coccomyces tumidus (Fr.) De Not., G. bot. ital. 2(2): 39. 1847. Figs. 3, 4.

Figura 3: Coccomyces tumidus (Fr.) De Not.: A. apotecios en fresco en hoja de Quercus L.; B. apotecios en distintas etapas de desarrollo; C. apotecios; D, E. himenio expuesto. Escala: A=5 mm; B=4 mm; C=2 mm; D=4 mm; E=5 mm. 

Figura 4: Coccomyces tumidus (Fr.) De Not.: A. corte transversal del apotecio; B. endostroma; C. células de la pared; D. células de la pared; E. asca; F. ascas y paráfisis; G. paráfisis; H, I. ascosporas. Escala: A=500 (m, B=100 (m, C=10 (m, D=20 (m, E=25 (m, F=40 (m, G=20 (m, H=6 (m, I=8 (m. 

Apotecio 2000-2500 µm de diámetro, 600-700 µm de alto, circulares, creciendo superficialmente en zona axial y abaxial de las hojas, cuando jóvenes con 5-8 triángulos cubriendo el himenio, después abren mostrando la superficie himenial, color amarillo pálido cuando fresco y marrón oscuro cuando seco, quedando el margen dentado a lacerado, color negro, errumpentes y se desprenden cuando viejos, línea negra de perímetro ausente; el estroma que lo cubre está formado por cinco hendiduras, esteliforme; endostroma 15-20 µm de grosor, formado por células pseudoparenquimatosas irregulares, 10-20 µm de diámetro, color negro en KOH al 5%; excípulo medular 50 µm de grosor, textura globosa, formado por células pseudoparenquimatosas, color marrón claro en KOH al 5%, 5-8 µm de diámetro; subhimenio 25-50 µm de grosor, ensanchándose hacia el centro, angular, con células de forma poliédrica a irregular, hasta 5 µm de diámetro, hialinas en KOH al 5%; himenio 260-270 µm de grosor, flabeliforme, con apariencia hialina; paráfisis 200-220 µm de largo y hasta 1 µm de grosor, circinadas, con el ápice curvado, filiformes, hialinas en KOH al 5%; ascas 180-195 × 5-6 µm, adelgazadas hacia la base, claviformes, estipitadas, octosporadas, hialinas en KOH al 5%; ascosporas 30-40 × 4-5 µm, ensanchadas hacia la base, filiformes a claviformes, lisas, de pared delgada, hialinas en KOH al 5%, no presentan capa de mucilago.

Hábitat: esta especie crece sobre hojas en descomposición de Quercus ilex; se ha citado comúnmente en hojas de Quercus y Fagus, pero se registra también sobre hojas de Acer L., Amelanchier Medik., Betula, Gaultheria y Populus L. (^{Sherwood, 1980}; ^{Farr et al., 1989}).

Distribución: Coccomyces tumidus es común en Europa y Norteamérica (^{Sherwood, 1980}; ^{Farr et al., 1989}). En este trabajo se cita por primera vez para México.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Acaxochitlán, límites de Acaxochitlán y Naupan, sobre la desviación a Huauchinango, 2440 m, 20°09'30"N, 98°12'08''O, bosque de niebla con Pinus y Quercus, 25.IX.2016, T. Raymundo 6288 (ENCB); 6289 (ENCB); 6296 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 16908 (ENCB). Puebla, municipio Naupan, límites de Acaxochitlán y Naupan sobre la desviación a Huauchinango, 2520 m, 20°14'12"N, 98°09'39.9''O, 26.IX.2016, T. Raymundo 6257 (ENCB).

Notas taxonómicas: esta especie se caracteriza por los apotecios superficiales, errumpentes con himenio expuesto de color pálido amarillento a crema en condiciones de humedad, ascas y ascosporas claviformes. Se distingue fácilmente de C. coronatus y C. dentatus por tener las esporas más pequeñas, los apotecios sobresalen de la epidermis de la hoja, y de las demás especies del género por presentar un crecimiento errumpente atípico y visible.

Discusión

Coccomyces coronatus y C. tumidus pueden confundirse por su parecido en especímenes deshidratados; sin embargo, C. coronatus se diferencia por la presencia de ascomas inmersos, cuadrangulares a poligonales, mientras que C. tumidus presenta ascomas superficiales más grandes y con un margen lacerado. A nivel microscópico las paráfisis tienen el ápice capitado y con pigmentos naranjas en C. coronatus vs. filiformes, circinadas y hialinas en C. tumidus. Las especies de Coccomyces están íntimamente relacionados con su hospedero; en este estudio se citan dos creciendo sobre hojas de Fagaceae. Posiblemente es una asociación no obstructiva, asintomática y transitoria, definida por su localización, ya que los hongos pueden habitar espacios intracelulares e intercelulares en segmentos de la hoja y cuando éstas caen al suelo, el hongo se vuelve saprótrofo y es cuando produce los apotecios que emergen de la hoja para reproducirse y entrar al hospedero nuevamente como endófito (^{Porras-Alfaro y Bayman, 2011}). Esta asociación se considera importante por el alto grado de especificidad de estos hongos con los árboles. El género cuenta ahora con cuatro especies conocidas para México.