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Acta botánica mexicana

On-line version ISSN 2448-7589Print version ISSN 0187-7151

Act. Bot. Mex  n.126 Pátzcuaro  2019

http://dx.doi.org/10.21829/abm126.2019.1432 

Artículos de investigación

Nuevos registros de Coccomyces (Rhytismatales, Ascomycota) para México

New records of Coccomyces (Rhytismatales, Ascomycota) for Mexico

1Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Departamento de Botánica, Laboratorio de Micología, 11340 Cd. Mex., México.

Resumen:

Antecedentes y Objetivos:

Coccomyces presenta ascomas subcirculares a poligonales inmersos en hojas con un estroma negro que al madurar deja el himenio expuesto y errumpente. Las ascas son subclavadas a cilíndricas y las paráfisis filiformes con ápices uncinados, enroscados, hinchados a lanceolados. Las ascosporas varían de subclavadas a filiformes rodeadas por una vaina mucilaginosa. Este género es endófito, mejor conocido como foliícola, por formar fructificaciones sobre hojarasca en regiones templadas. Se han descrito alrededor de 116 especies. En México, sólo se han registrado Coccomyces arctostaphyloides y C. parasiticus. El objetivo principal de este estudio es contribuir al conocimiento taxonómico del género en los bosques de niebla de los estados de Hidalgo y Puebla, México.

Métodos:

Se revisó el material depositado en la colección de hongos del herbario ENCB; además se recolectaron especímenes en fresco en los municipios Zacualtipán de Ángeles y Acaxochitlán, Hidalgo y en los de Honey y Naupan, Puebla. Las especies se determinaron y describieron morfológicamente siguiendo las técnicas micológicas tradicionales.

Resultados clave:

Se citan por primera vez para México Coccomyces coronatus y C. tumidus (Rhytismataceae). La primera se caracteriza por presentar apotecios poligonales inmersos en hojas de Fagus mexicana en el municipio Zacualtipán de Ángeles, Hidalgo y hojas de Quercus sp. en el municipio Honey, Puebla, mientras que la segunda forma apotecios superficiales sobre hojas de Quercus ilex en el municipio Acaxochitlán, Hidalgo y en Naupan, Puebla. Se presentan descripciones taxonómicas e ilustraciones de ambas especies foliícolas del bosque de niebla.

Conclusiones:

Los hongos endófitos foliícolas de la familia Rhytismataceae son pobremente conocidos en México, por lo que es necesario continuar haciendo exploraciones y estudios taxonómicos que lleven a enriquecer el conocimiento de estos hongos en el país.

Palabras clave: bosque de niebla; endófitos; Hidalgo; hongos foliícolas; Puebla

Abstract:

Background and Aims:

Coccomyces presents subcircular to polygonal ascomata, which are immersed in leaves with black stroma, leaving upon maturity the hymenium exposed and eruptive. The asci are subclavate to cilindrical, and filiform paraphyses with uncinated, coiled, swollen, lanceolated apices. The ascospores are subclavate to filiform and surrounded by a mucilaginous sheath. This genus is endophytic, better known as foliicolous fungi, by forming fructifications on leaf litter in temperate regions. About 116 species have been described. In Mexico, only Coccomyces arctostaphyloides and C. parasiticus have been registered. The main objective of this study is to contribute to the taxonomic knowledge of the genus in the cloud forests from the states of Hidalgo and Puebla, Mexico.

Methods:

The material deposited in the collection of fungi of the ENCB herbarium was revised, and fresh specimens were collected in the municipalities Zacualtipán de Ángeles and Acaxochitlán, Hidalgo, and those of Honey and Naupan, Puebla. The species were determined and described morphologically, following the traditional mycological techniques.

Key results:

Coccomyces coronatus and C. tumidus (Rhytismataceae) are registered for the first time for Mexico. The first one is characterized by polygonal apothecia immersed in leaves of Fagus mexicana in the municipality Zacualtipan de Ángeles, Hidalgo, and leaves of Quercus sp. in that of Honey, Puebla, while the second species forms superficial and circular apothecia on leaves of Quercus ilex in the municipalities Acaxochitlán, Hidalgo and Naupan, Puebla. Taxonomic descriptions and illustrations of both foliicolous species from the cloud forest are presented.

Conclusions:

The endophytic and foliicolous fungi of the Rhytismataceae family are poorly known in Mexico; hence, it is necessary to continue explorations and taxonomic studies that will enrich the knowledge of these fungi in the country.

Key words: cloud forest; endophytes; foliicolous fungi; Hidalgo; Puebla

Introducción

El género Coccomyces De Not. se ubica taxonómicamente en el Reino Fungi de la siguiente manera: Filum Ascomycota, Subfilum Pezizomycotina, Clase Leotiomycetes, Subclase Leotiomycetidae, Orden Rhytismatales, Familia Rhytismataceae (Kirk et al., 2008). Se caracteriza por presentar ascomas subcirculares a poligonales, inmersos en hojas con un estroma pseudoparenquimatoso, negro, que al madurar deja el himenio expuesto, de color pálido amarillento hasta naranja pálido. Forma un subhimenio delgado con ascas subclavadas a cilíndricas, con poro apical inamiloide y paráfisis que crecen por arriba del asca con los ápices uncinados, enroscados, hinchados o lanceolados, con pigmentos presentes o ausentes. Las ascosporas son subclavadas a filiformes, rodeadas por una vaina mucilaginosa (Darker, 1966; Johnston, 1986).

Coccomyces es uno de los géneros más grandes de la familia Rhytismataceae con 116 especies válidas hasta el momento (Kirk et al., 2008). La distribución de sus especies es restringida y están asociadas a la hojarasca, por lo que se conocen como hongos foliícolas, aunque se sabe que en realidad son hongos endófitos, saprobios latentes (Porras-Alfaro y Bayman, 2011).

En México, hasta el momento, solo se ha citado Coccomyces parasiticus P.R. Johnst. sobre Tillandsia imperialis E. Morren ex Mez, de Veracruz (Johnston, 1993); así como C. arctostaphyloides O.M. Rico & Crous sobre Arctostaphylos pungens Kunth, del estado de Aguascalientes (Moreno-Rico et al., 2014). El género es poco conocido en el país; en el presente estudio se registran Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not. y C. tumidus (Fr.) De Not. sobre fagáceas, en bosques de niebla de Hidalgo y Puebla, México.

Materiales y métodos

Durante 2016, 2017 y 2018 se realizaron muestreos en la hojarasca de las fagáceas Fagus mexicana Martínez, Quercus ilex L. y Quercus sp. en los municipios Zacualtipán de Ángeles y Acaxochitlán, en el estado de Hidalgo, y en los municipios Honey y Naupan, Puebla. Se recolectaron todos los especímenes en donde se observaba la presencia de apotecios con consistencia gelatinosa y estromas negros sobre las hojas. Los ejemplares se fotografiaron in situ con una cámara Nikon D7000 (Nikon, Tokio, Japón). Las muestras se llevaron al laboratorio de micología para su análisis y se depositaron en la colección de hongos “Dr. Gastón Guzmán Huerta” de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional (ENCB). Se realizaron cortes transverso-longitudinales de los apotecios, con navajas de doble filo, y se hicieron preparaciones temporales en alcohol de 70% y KOH al 5%. Se midieron apotecios, células del estroma, células del excípulo medular y componentes del himenio (paráfisis, ascas, ascosporas) utilizando un microscopio óptico K-7 (Zeiss, Jena, Alemania), los cuales se ilustraron en las descripciones y fotografiaron con una cámara D-7000 y un lente DX Micor 85 mm (Nikon, Tokio, Japón). El uso de los términos micológicos se basó en el diccionario Ilustrado de Micología de Ulloa y Hanlin (2006).

Resultados

Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not., Erb. critt. Ital., Ser. 1, fasc. 6: no. 256. 1859. Figs. 1, 2.

Figura 1: Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not.: A. apotecios en fresco en hoja de Fagus L.; B. apotecios cerrados deshidratados; C. apotecios en distintas etapas de desarrollo; D, E. himenio expuesto. Escala: A=20 mm; B=10 mm; C=2 mm; D=1 mm; E=2 mm. 

Figura 2: Coccomyces coronatus (Schumach.) De Not.: A. corte transversal del apotecio; B. endostroma; C. células de la pared; D. células de la base adheridas al hospedero; E. asca; F. parte apical de las paráfisis; G. paráfisis; H, I. ascosporas. Escala: A=250 (m, B=100 (m, C=10 (m, D=30 (m, E=10 (m, F=10 (m, G=30 (m, H=5 (m, I=6 (m. 

Apotecio 600-1000 μm de diámetro, 300-350 μm de alto, redondeado a estelado, inmerso en hojas muertas, creciendo en zona axial y abaxial, cuando jóvenes capa superficial formada por cutícula de las hojas, cubriendo al himenio, después abriendo en cuatro hendiduras de color negro, radiales, esteliforme; color pálido amarillento en la parte central; endostroma 5-8 μm de grosor, formado por células pseudoparenquimatosas, globosas a irregulares, 5-10 μm de diámetro, color negro verdosas en KOH al 5%; excípulo medular 10 μm de grosor, ensanchándose hacia el margen, textura angularis, formado por células pseudoparenquimatosas, subhialinas a amarillentas en KOH al 5%, 5-7 μm de diámetro; subhimenio 10-15 μm de grosor, angular, con células 2-2.4 μm de diámetro, subhialinas en KOH al 5%; himenio 100-150 μm de grosor, flabeliforme, hialino; paráfisis 120-148 μm de largo y 2-4 μm de grosor, filiformes, con el ápice capitado (hasta 4 μm de ancho), con un contenido amarillento brillante, creciendo más allá de las ascas; ascas 120-140 × 5-6 μm, claviformes, octosporadas, hialinas en KOH al 5%; ascosporas 70-85(-90) × 2-2.5 μm, filiformes, lisas, de pared delgada, hialinas en KOH al 5%, con una capa de mucilago muy delgada rodeando la espora, disolviéndose en KOH.

Hábitat: esta especie se encontró sobre hojas de Fagus mexicana en descomposición en Hidalgo y sobre hojas caídas de Quercus sp. en Puebla; se ha citado en Berberis L., Betula L., Fagus L., Gaultheria L., Ledum L., Quercus L., Rhododendron L., Sarracenia L. y Vaccinium L. (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989).

Distribución: Coccomyces coronatus es ampliamente citada de Norteamerica y Europa (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989). En este trabajo se cita por primera vez para México.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, La Mojonera, sobre la desviación a Tlahuelompa, bosque El Hayal, 2145 m, 20°37'41.6"N, 98°36'58.4''O, 17.VII.2012, D. Castro 294 (ENCB); loc. cit., 26.VIII.2014, T. Raymundo 5264 (ENCB); loc. cit., 8.V.2015, T. Raymundo 5666 (ENCB); loc. cit., 7.IV.2016, T. Raymundo 5964 (ENCB); loc. cit., 12.XI.2017, T. Raymundo 6990 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 15669 (ENCB), 16097 (ENCB), 16108 (ENCB); loc. cit., 10.III.2018, R. Valenzuela 18060 (ENCB). Puebla, municipio Honey, Cascadas Arcoíris, 2140 m, 20°15'32.4''N, 98°14'41''O, cañada de bosque de niebla con Pinus y Quercus, 26.II.2018, T. Raymundo 7374 (ENCB).

Notas taxonómicas: Coccomyces coronatus se caracteriza por los apotecios estelados con himenio expuesto de color amarillo translúcido en condiciones de humedad, ascas claviformes y ascosporas filiformes, y se ha mencionado que produce líneas negras incospicuas y crece en hojas muy degradadas (Sherwood, 1980). Una especie afín es Coccomyces dentatus (J.C. Schmidt) Sacc., que se diferencia porque presenta el apotecio triangular a cuadrangular y las ascosporas son más pequeñas (45-65 × 1.5-2.0 μm), las paráfisis tienen el ápice menos ensanchado (hasta 2 μm) y la especie crece en hojas menos degradadas o más intactas, con la línea negra bien definida (Sherwood, 1980).

Coccomyces tumidus (Fr.) De Not., G. bot. ital. 2(2): 39. 1847. Figs. 3, 4.

Figura 3: Coccomyces tumidus (Fr.) De Not.: A. apotecios en fresco en hoja de Quercus L.; B. apotecios en distintas etapas de desarrollo; C. apotecios; D, E. himenio expuesto. Escala: A=5 mm; B=4 mm; C=2 mm; D=4 mm; E=5 mm. 

Figura 4: Coccomyces tumidus (Fr.) De Not.: A. corte transversal del apotecio; B. endostroma; C. células de la pared; D. células de la pared; E. asca; F. ascas y paráfisis; G. paráfisis; H, I. ascosporas. Escala: A=500 (m, B=100 (m, C=10 (m, D=20 (m, E=25 (m, F=40 (m, G=20 (m, H=6 (m, I=8 (m. 

Apotecio 2000-2500 µm de diámetro, 600-700 µm de alto, circulares, creciendo superficialmente en zona axial y abaxial de las hojas, cuando jóvenes con 5-8 triángulos cubriendo el himenio, después abren mostrando la superficie himenial, color amarillo pálido cuando fresco y marrón oscuro cuando seco, quedando el margen dentado a lacerado, color negro, errumpentes y se desprenden cuando viejos, línea negra de perímetro ausente; el estroma que lo cubre está formado por cinco hendiduras, esteliforme; endostroma 15-20 µm de grosor, formado por células pseudoparenquimatosas irregulares, 10-20 µm de diámetro, color negro en KOH al 5%; excípulo medular 50 µm de grosor, textura globosa, formado por células pseudoparenquimatosas, color marrón claro en KOH al 5%, 5-8 µm de diámetro; subhimenio 25-50 µm de grosor, ensanchándose hacia el centro, angular, con células de forma poliédrica a irregular, hasta 5 µm de diámetro, hialinas en KOH al 5%; himenio 260-270 µm de grosor, flabeliforme, con apariencia hialina; paráfisis 200-220 µm de largo y hasta 1 µm de grosor, circinadas, con el ápice curvado, filiformes, hialinas en KOH al 5%; ascas 180-195 × 5-6 µm, adelgazadas hacia la base, claviformes, estipitadas, octosporadas, hialinas en KOH al 5%; ascosporas 30-40 × 4-5 µm, ensanchadas hacia la base, filiformes a claviformes, lisas, de pared delgada, hialinas en KOH al 5%, no presentan capa de mucilago.

Hábitat: esta especie crece sobre hojas en descomposición de Quercus ilex; se ha citado comúnmente en hojas de Quercus y Fagus, pero se registra también sobre hojas de Acer L., Amelanchier Medik., Betula, Gaultheria y Populus L. (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989).

Distribución: Coccomyces tumidus es común en Europa y Norteamérica (Sherwood, 1980; Farr et al., 1989). En este trabajo se cita por primera vez para México.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Acaxochitlán, límites de Acaxochitlán y Naupan, sobre la desviación a Huauchinango, 2440 m, 20°09'30"N, 98°12'08''O, bosque de niebla con Pinus y Quercus, 25.IX.2016, T. Raymundo 6288 (ENCB); 6289 (ENCB); 6296 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 16908 (ENCB). Puebla, municipio Naupan, límites de Acaxochitlán y Naupan sobre la desviación a Huauchinango, 2520 m, 20°14'12"N, 98°09'39.9''O, 26.IX.2016, T. Raymundo 6257 (ENCB).

Notas taxonómicas: esta especie se caracteriza por los apotecios superficiales, errumpentes con himenio expuesto de color pálido amarillento a crema en condiciones de humedad, ascas y ascosporas claviformes. Se distingue fácilmente de C. coronatus y C. dentatus por tener las esporas más pequeñas, los apotecios sobresalen de la epidermis de la hoja, y de las demás especies del género por presentar un crecimiento errumpente atípico y visible.

Discusión

Coccomyces coronatus y C. tumidus pueden confundirse por su parecido en especímenes deshidratados; sin embargo, C. coronatus se diferencia por la presencia de ascomas inmersos, cuadrangulares a poligonales, mientras que C. tumidus presenta ascomas superficiales más grandes y con un margen lacerado. A nivel microscópico las paráfisis tienen el ápice capitado y con pigmentos naranjas en C. coronatus vs. filiformes, circinadas y hialinas en C. tumidus. Las especies de Coccomyces están íntimamente relacionados con su hospedero; en este estudio se citan dos creciendo sobre hojas de Fagaceae. Posiblemente es una asociación no obstructiva, asintomática y transitoria, definida por su localización, ya que los hongos pueden habitar espacios intracelulares e intercelulares en segmentos de la hoja y cuando éstas caen al suelo, el hongo se vuelve saprótrofo y es cuando produce los apotecios que emergen de la hoja para reproducirse y entrar al hospedero nuevamente como endófito (Porras-Alfaro y Bayman, 2011). Esta asociación se considera importante por el alto grado de especificidad de estos hongos con los árboles. El género cuenta ahora con cuatro especies conocidas para México.

Contribución de autores

TR y RV concibieron y diseñaron el estudio, realizaron las determinaciones de las especies y contribuyeron a la adquisición de datos importantes para el trabajo. Las fotos de las láminas fueron tomadas por ambos. TR escribió el manuscrito con la ayuda de RV. Los dos autores contribuyeron a la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.

Agradecimientos

A las autoridades de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas (ENCB) del Instituto Politécnico Nacional (IPN), por las facilidades otorgadas para realizar el presente estudio. RV agradece a la Comisión de Operación y Fomento de las Actividades Académicas del IPN y a la Secretaria de Posgrado e Investigación del IPN el apoyo recibido por las becas de exclusividad (SIBE y EDI) para realizar sus investigaciones. Se agradece también al comisariado del ejido La Mojonera del municipio Zacualtipán de Ángeles, Hidalgo, por el permiso para recolectar los especímenes en el bosque El Hayal.

Literatura citada

Darker, G. D. 1966. A revision of the genera of the Hypodermataceae. Canadian Journal of Botany 45(8): 1399-1444. DOI: https://doi.org/10.1139/b67-145 [ Links ]

Farr, D. F., G. F. Billis, G. P. Chamuris y A. Y. Rossman. 1989. Fungi on plants and plant products in The United States (Contributions from the U.S. National Fungus Collections, No. 5). American Phytopathological Society. St. Paul, USA. 1509 pp. [ Links ]

Johnston, P. R. 1986. Rhytismataceae in New Zeland. 1. Some foliicolous species of Coccomyces de Notaris and Propolis (Fries) Corda. New Zealand Journal of Botany 24(1): 89-124. DOI: https://doi.org/10.1080/0028825X.1986.10409723 [ Links ]

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Ulloa, M. y R. T. Hanlin . 2006. Nuevo Diccionario Ilustrado de Micología. American Phytopathological Society. St. Paul, USA. 672 pp. [ Links ]

Citar como:

Valenzuela, R. y T. Raymundo. 2018(2019). Nuevos registros de Coccomyces (Rhytismatales, Ascomycota) para México. Acta Botanica Mexicana 126: e1432. DOI: 10.21829/abm126.2019.1432

Financiamiento

Este estudio fue apoyado por el Instituto Politécnico Nacional a través de la Secretaría de Investigación y Posgrado en los proyectos SIP: 20180243, 20180244, 20195221, 20195222. El Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología otorgó apoyo financiero mediante el proyecto “Hongos mexicanos: filogenia y biogeografía aplicadas a la valoración y conservación de especies mexicanas endémicas, con énfasis en aquellas distribuidas en bosques templados húmedos de montaña” clave 2015-01-207 de la convocatoria Desarrollo Científico para atender Problemas Nacionales 2015.

Received: July 18, 2018; Revised: October 23, 2018; Accepted: September 12, 2018

2Autor para la correspondencia: traymundoo@ipn.mx

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