Introducción

La latencia es una adaptación que impide la germinación en condiciones ambientales favorables, contribuyendo así a la dispersión de las semillas y el establecimiento de las plántulas lejos de los progenitores (^{Hilhorst, 2011}). En contraste, la germinación precoz (vivípara) implica que la semilla carece de latencia, ya que el embrión crece sin interrupción y emerge a través de la testa antes de la abscisión del fruto; esta situación limitaría la dispersión y favorecería el nodricismo coespecífico, una forma de protección materna de las plántulas después de su liberación (^{Elmqvist y Cox, 1996}; ^{Cota-Sánchez y Abreu, 2007}).

Stenocereus thurberi (Engelm.) Buxb., una cactácea del Desierto Sonorense con distribución marginal en los matorrales costeros y bosques secos de Sinaloa, México, tiene semillas bifuncionales. Una pequeña proporción, usualmente menor de 10% de las 1500-1900 semillas de cada fruto, germina precozmente sin perforar el pericarpio (son criptovivíparas). Las semillas restantes permanecen intactas y germinan después de que son liberadas. Esta característica se ha documentado en más de 50 especies de cactos, pero no se ha estudiado suficientemente su importancia en la germinación e incorporación de nuevos individuos (^{Cota-Sánchez y Abreu, 2007}; ^{Cota-Sánchez et al., 2007}; ^{Cota-Sánchez et al., 2011}; ^{Pérez-González et al., 2015}).

La “pitaya dulce”, como se conoce localmente a S. thurberi, es una de las cactáceas en las cuáles se ha estudiado repetidamente la germinación, mostrando cierta variación en los resultados experimentales (^{McDonough, 1964}; ^{Dubrovsky, 1996}; ^{Nolasco et al., 1997}; ^{Yang et al., 2003}; ^{Sánchez-Soto et al., 2010}; ^{Pérez-González et al., 2015}). Los porcentajes varían entre 66 y 97%, y los t₅₀ (tiempos medios de germinación) entre dos y seis días, a una temperatura de 25-30 °C y fotoperiodo de 12 h con luz fluorescente. Numerosos factores podrían contribuir en esta variación, probablemente el ambiente local y la edad de la planta madre, el tiempo de colecta, o el tiempo de almacenamiento previo a los experimentos; un factor adicional sería el nivel de viviparidad, advertido por ^{Cota-Sánchez et al. (2007)} en las poblaciones del norte de Sinaloa, México.

El ambiente de la planta madre, junto con el genotipo o conjunto de genes heredados, son los factores más importantes que controlan la variación en la germinación de la progenie (^{Baskin y Baskin, 2014}). Los efectos ambientales directos y maternos durante el desarrollo de las semillas se han documentado en un gran número de angiospermas (^{Fenner y Thompson, 2005}). La contribución materna es por transferencia de organelos celulares y tejidos como el endospermo y la testa de la semilla (^{Baskin y Baskin, 2014}). La temperatura, uno de los factores maternos más estudiados, es percibida directamente por el cigoto o a través de la planta madre; en este último caso, las señales térmicas son “memorizadas” en la fase vegetativa o reproductiva, y luego transmitidas a la progenie durante la maduración de las semillas (^{Penfield y MacGregor, 2016}).

En S. thurberi, las semillas recuperadas de frutos con viviparidad han mostrado mayor rapidez de germinación y establecimiento; sin embargo, existe amplia variación en la respuesta, posiblemente asociada con factores ecológicos diferentes de los que causan precocidad en la germinación (^{Pérez-González et al., 2015}). Se desconoce si la rapidez de germinación es recurrente en otras poblaciones y qué factores pueden contribuir en su predicción.

El objetivo de esta investigación es comparar la germinación entre y dentro de varias poblaciones de S. thurberi con diferentes niveles de viviparidad para determinar: 1) si existe un patrón de germinación asociado con la germinación precoz de las semillas y 2) en qué proporción contribuye el fenómeno vivíparo a la germinación de las semillas remanentes, comparada con la variación a nivel de las poblaciones, plantas y frutos de la cactácea. La hipótesis es que la viviparidad confiere ventajas a la progenie de S. thurberi, otorgándole capacidades diferentes en germinación y supervivencia, las cuales pueden manifestarse en condiciones ambientales que aún no se han precisado.

Materiales y métodos

Colecta de semillas

Se seleccionaron y etiquetaron 194 plantas de cinco poblaciones de S. thurberi en el norte de Sinaloa (Fig. 1), distribuidas perpendicularmente a la costa en un gradiente climático de 213 km: 1) Plan de Guadalupe (PG), municipio Ahome (25°41'06"N, 109°50'19"O), precipitación media anual (PMA) de 313 mm, con matorral de dunas costeras; 2) Tosalibampo (TB), municipio Ahome (25º59'24.84"N, 109º7'00"O), PMA de 395 mm, con matorral espinoso; 3) Buenavista (BV), municipio El Fuerte (24º52'32"N, 107º39'17"O), PMA de 462 mm, con matorral espinoso; 4) San Felipe (SF), municipio El Fuerte (26°31'30.14"N, 108°27'16.13"O), PMA de 623 mm, con bosque caducifolio; 5) Las Cruces (LC), municipio Choix (26º14'00"N, 108º50'0.25"O), PMA de 825 mm, con bosque caducifolio. De mayo a septiembre de 2014 se colocaron registradores de precipitación y temperatura WatchDog 1000 Series (Spectrum Technologies, Aurora, EUA) en las cinco localidades, programados para almacenar datos cada hora.

Figura 1 Localización de las poblaciones de estudio (●) y ciudades más próximas (○) en el norte de Sinaloa, México. PG. Plan de Guadalupe, Ahome; TB. Tosalibampo, Ahome; BV. Buenavista, El Fuerte; SF. San Felipe, El Fuerte; LC. Las Cruces, Choix. 

Los frutos se colectaron mensualmente en cada población y se revisaron en el laboratorio para buscar evidencias de viviparidad. Las plantas se clasificaron en dos grupos, vivíparas (VV) y no vivíparas (NV), en función del hallazgo de embriones y plántulas parcial o totalmente visibles a través de la testa. Las semillas intactas, recuperadas de ambas categorías de plantas, se lavaron y conservaron embolsadas con sus datos de identidad (población, planta y fruto), hasta que fueron requeridas en el experimento de germinación.

Resultados

Se registró viviparidad en 51.5% de las plantas (n=194) y en 24.6% de los frutos (n=994). La incidencia más baja se registró en Las Cruces con 12.9% de frutos vivíparos, y la más alta en Plan de Guadalupe con 35.7%. Tosalibampo, Buenavista y San Felipe tuvieron porcentajes cercanos al promedio con 20.3-20.8%. Dentro de los frutos vivíparos fue común encontrar una a cinco y excepcionalmente hasta un máximo de 231 semillas germinadas (Cuadro 1). Los frutos colectados maduros, con espinas caedizas al contacto con la pértiga, mostraron viviparidad independientemente del color de la pulpa (Figs. 2A-E).

Figura 2 Germinación vivípara en la pitaya dulce, Stenocereus thurberi (Engelm.) Buxb. A. colecta de frutos en San Felipe, El Fuerte, Sinaloa; B. fruto sin espinas, como se observa en estado maduro; C-E. frutos de pulpa roja y blanca seccionados, con numerosas semillas germinadas precozmente. Escala en B-E: 2 cm. 

La precipitación registrada durante el periodo fue de 356 mm en Plan de Guadalupe, 403 mm en Tosalibampo, 503 mm en Buenavista, 855 mm en San Felipe y 810 mm en Las Cruces. Las temperaturas medias diarias oscilaron entre 27 y 34 ºC, muy semejantes entre poblaciones, en contraste con las temperaturas máximas, que alcanzaron más de 40 ºC durante 15 días en Plan de Guadalupe, 75-90 días en Tosalibampo y Buenavista, y 45 días en San Felipe y Las Cruces. Consecuentemente, las curvas de calor (Fig. 3) mostraron diferentes patrones durante el periodo reproductivo de 2014, con valores más bajos en Plan de Guadalupe, intermedios en San Felipe y Las Cruces y más altos en Tosalibampo y Buenavista.

Figura 3 Distribución de unidades calor por semana en las poblaciones de colecta de las semillas usadas en los experimentos. PG. Plan de Guadalupe, TB. Tosalibampo, BV. Buenavista, SF. San Felipe, LC. Las Cruces. Los datos comprenden el periodo reproductivo del 8 de mayo al 13 de agosto de 2014. La temperatura base para el cálculo fue 15 °C. 

Las diferencias entre categorías reproductivas y poblaciones contribuyeron de manera significativa en la varianza de las cuatro variables (Prueba F, P≤0.03; Cuadro 2); las diferencias entre plantas dentro de categorías contribuyeron en la varianza del tiempo medio (P<0.001) y la velocidad de germinación (P=0.044).

Las semillas tuvieron respuestas de germinación diferentes entre categorías reproductivas en cuatro de las cinco poblaciones (P≤0.05, prueba t-Student), con márgenes de diferencia variables. En Plan de Guadalupe, las semillas del grupo VV germinaron 78% más que las NV (34.5 vs 19.4%, P<0.01), y en San Felipe 26% más que las NV (91.4 vs 72.3, P<0.01; Fig. 4A). El tiempo medio de germinación fue aproximadamente 27% (1.6 días) menor en el grupo VV de Plan de Guadalupe (5.9 vs 7.5, P<0.01) y 18% (0.44 días) menor en Buenavista (2.2 vs 2.6, P<0.05) (Fig. 4B). La velocidad de germinación fue tres veces mayor en las vivíparas de Plan de Guadalupe (1.5 vs 0.5, P<0.01) y 46% mayor en San Felipe (7.9 vs 5.4, P<0.01; Fig. 4C). Las semillas del grupo VV germinaron con mayor sincronía que las NV, con márgenes de 300% en la población Plan de Guadalupe (0.28 vs 0.09, P<0.01), 28% en Las Cruces (0.68 vs 0.53, P<0.05) y 36% en Buenavista (0.76 vs 0.56, P<0.01; Fig. 4D).

Figura 4 Medias de mínimos cuadrados (+1 error estándar) de las categorías reproductivas de Stenocereus thurberi (Engelm.) Buxb. (VV: vivíparas, NV: no-vivíparas), para cuatro variables de germinación: A. PGF: porcentaje de germinación final; B. TMG: tiempo medio de germinación; C. VG: velocidad de germinación; D. SG: sincronía de germinación. Se observan diferencias en las poblaciones Plan de Guadalupe (PG), San Felipe (SF), Buenavista (BV) y Las Cruces (LC), pero no en Tosalibampo (TB). Las diferencias son significativas con * P<0.05 y ** P<0.01 (prueba t-Student de una celda). 

La población Plan de Guadalupe tuvo los valores más bajos de germinación (20.5%), velocidad (0.8±1.2 semillas/día) y sincronía (0.19±0.03), y también el TMG más alto (6.7±1.03 días) que las demás poblaciones (Cuadro 3). Los valores más altos se registraron en Buenavista y Tosalibampo, con PGF de 99.1±10.4 y 99.2±12.2%, VG de 10.5±1.3 y 8.3±1.3 semillas/día, y SG de 0.66±0.04 y 0.86±0.05; el TMG más bajo se presentó en Buenavista con 2.4±1.03 días.

Los contrastes de medias de mínimos cuadrados con las variables PGF, TMG y VG separaron las poblaciones en tres grupos (t de Student, P≤0.05; Cuadro 3). Buenavista y Tosalibampo germinaron 99.1 y 99.2%, Las Cruces y San Felipe 84.6 y 85.6%, y Plan de Guadalupe 20.5%. El TMG fue de 2.4 días en Buenavista, 3.0-3.2 días en el grupo Tosalibampo-Las Cruces-San Felipe (TB-LC-SF), y 6.7 días en Plan de Guadalupe. La VG separó los mismos grupos, con 10.5 semillas/día en Buenavista, 6.5-8.3 en el grupo SF-LC-TB y 0.8 en Plan de Guadalupe. La sincronía de germinación (SG) separó las poblaciones en cuatro grupos: Tosalibampo 0.86, Las Cruces-Buenavista 0.61-0.66, San Felipe 0.43 y Plan de Guadalupe 0.19.

Las diferencias entre poblaciones contribuyeron a la varianza de la germinación con 63-86% (Prueba F, P<0.0001), los tipos reproductivos 4.8-11%, las plantas dentro de categorías 0-3.8% y los frutos 5.4-26% (Fig. 5). La sincronía (SG) y el porcentaje final de germinación (PGF) no mostraron variabilidad significativa entre plantas, pero tuvieron mayor variación entre frutos (26 y 17%) y entre categorías reproductivas (11 y 6.3%); estas variables también mostraron mayor variación entre poblaciones, en comparación con la velocidad y el tiempo medio de germinación (63 y 77% vs 84 y 86%).

Figura 5 Componentes de varianza de la germinación en Stenocereus thurberi (Engelm.) Buxb. Las diferencias entre poblaciones contribuyeron con 63-86% de la varianza (Prueba F, P<0.0001) y las categorías reproductivas 4.8-11% (P<0.001). Las plantas explicaron 0-3.8% y los frutos 5.4-26%, significativas para el TMG y la VG (P<0.04). PGF: porcentaje de germinación final, TMG: tiempo medio de germinación, VG: velocidad de germinación, SG: sincronía de germinación. 

Discusión

La variación de la germinación a diferentes tiempos y niveles de organización (frutos, individuos, poblaciones, etc.) puede afectar la dispersión de las semillas, el desempeño de las plántulas, la competencia, la depredación, y otras interacciones que determinan la supervivencia y distribución de una especie en mayor o menor amplitud de condiciones ambientales (^{Violle et al., 2009}; ^{Ortmans et al., 2016}). La germinación vivípara en cactáceas, así como la variación concomitante de las semillas remanentes, pueden contribuir en la supervivencia de estados juveniles, considerados los más importantes en el crecimiento de la población (^{Valiente-Banuet y Godínez-Álvarez, 2002}).

Más de 60 especies tienen viviparidad facultativa, pero sólo se ha documentado germinación diferencial asociada con viviparidad en Stenocereus thurberi (^{Pérez-González et al., 2015}) y Echinocactus platyacanthus Link & Otto (^{Aragón-Gastélum et al., 2017}). La hipótesis de esta investigación, de que la viviparidad confiere ventajas de germinación y supervivencia a la progenie de semillas de S. thurberi, es apoyada por los datos de las poblaciones de Sinaloa. Se concuerda con ^{Pérez-González et al. (2015)} que las semillas de fenotipos vivíparos germinan con mayor rapidez. Además, tienen en general mayor vigor que los no vivíparos, dado que requieren menor tiempo para germinar y tienen mayor sincronía de germinación. Este patrón es consistente también en otra cactácea arborescente de Oaxaca, México, Cephalocereus apicicephaliumE.Y. Dawson (^{Bárcenas-Argüello et al., 2013}), donde se documentó circunstancialmente el fenómeno. Las semillas de la cactácea, extraídas de frutos que contenían algunas con la radícula expuesta, iniciaron a germinar al día siguiente de la siembra, a una velocidad de 5-24 semillas por día. De hecho, C. apicicephalium supera en rapidez a la mayoría de las cactáceas columnares, cuya germinación inicia a los 2-6 días después de la siembra (^{Loza-Cornejo et al., 2003}; ^{Ayala-Cordero et al., 2004}; ^{Loza-Cornejo et al., 2008}; ^{Sánchez-Soto et al., 2010}).

Otras evidencias que muestran germinación diferencial asociada con viviparidad provienen de una revisión de ^{Parsons (2012)} y ^{Parsons et al. (2014)}. Los autores citados identificaron 51 especies de ocho familias botánicas que germinan muy rápido (<24 h), la mayoría de Amaranthaceae (28) y Cactaceae (7), principalmente de ambientes secos y algunas de hábitat húmedos o inundables. En las cactáceas se menciona a C. apicicephalium (= Cephalocereus nizandensis (Bravo y T. MacDoug.) Buxb. = Cephalocereus totolapensis (Bravo y T. MacDoug.) Buxb. (^{ITIS, 2017})), Cephalocereus columna-trajani (Karw.) K. Schum. (= Cephalocereus hoppenstedtii (Roezl ex Rümpler) K. Schum. (^{ITIS, 2017})), Ferocactus histrix (DC.) G.E. Linds., Hylocereus undatus (Haw.) Britton y Rose y Stenocereus pruinosus (Otto ex Pfeiff.) Buxb. Con excepción de la primera especie, no se tienen registros de viviparidad en estas cactáceas, pero la probabilidad de que tengan es alta, de acuerdo con los resultados de esta investigación.

Las especies de germinación muy rápida presentan embriones muy desarrollados, algunos expuestos, con tejido fotosintético (^{Liu et al., 2013}), entre otras características compartidas con las cactáceas criptovivíparas. La inclusión de las cactáceas en este grupo se había anticipado por ^{Parsons (2012)} considerando otras semejanzas con las semillas de la subfamilia Salsoloideae (Amaranthaceae), como son: semillas pequeñas (1-2 mm), sin endospermo, con embriones curvos o en espiral, sin latencia en un gran número de especies. Además de su rapidez para germinar, debe subrayarse que los embriones-plántulas de Salsoloideae pueden permanecer viables, quiescentes en un ambiente seco. Según ^{Liu et al. (2013)}, esta es la mejor estrategia adaptativa para estas especies de ambientes desérticos.

La tolerancia a desecación fue demostrada también en los embriones de fenotipos vivíparos de S. thurberi, capaces de germinar después de almacenar las semillas por seis meses (^{Pérez-González et al., 2015}). Asimismo, las semillas de progenitores vivíparos de la cactácea epífita Epiphyllum phyllanthus (L.) Haw. se mantienen viables después de 12 meses (^{Simão et al., 2010}), y las plántulas vivíparas recuperadas de sus frutos sobreviven independientemente del sustrato y de las condiciones ambientales (^{Cota-Sánchez y Abreu, 2007}). Esto último es comparable también con la “germinación” de los embriones-plántulas criptovivíparas de Salsoloideae, relativamente independientes de la temperatura (^{Liu et al., 2013}). Por lo tanto, está indicado esclarecer cuáles son los factores genéticos y fisiológicos que intervienen en el control de este raro modo de reproducción (^{Cota-Sánchez y Abreu, 2007}).

Las plántulas vivíparas de S. thurberi tienen capacidad para sobrevivir de una estación lluviosa a otra y establecerse, lo mismo que las plántulas germinadas en el laboratorio a partir de semillas remanentes de frutos con viviparidad; estas últimas sobreviven mayor tiempo en comparación con las plántulas de progenitores no vivíparos (Pérez-González, sin publicar). Sus implicaciones demográficas son claramente positivas; sin embargo, hay vacíos de información sobre el tránsito de las plántulas y semillas de los frutos al suelo, hipotéticamente limitado por depredadores antes y después de la absición (^{Ortega-Baes et al., 2010}). Esta información es fundamental para evaluar la contribución de la germinación precoz y de las semillas remanentes en la dinámica poblacional de la cactácea. La variabilidad de la germinación asociada a las categorías reproductivas (5-11%) es relativamente baja en S. thurberi, comparada con 63-86% explicado por las diferencias entre las poblaciones. Sus efectos demográficos pueden ser significativos en las poblaciones de Plan de Guadalupe, Buenavista y San Felipe, donde los fenotipos de germinación precoz mostraron mayor vigor que los no precoces. En este aspecto, es importante notar que la reproducción natural de la pitaya es por vía sexual y difiere considerablemente entre zonas ecológicas, de tal modo que las poblaciones de montaña (Las Cruces) y de valle (Buenavista) producen 24 y 41% de los frutos que producen las poblaciones de la costa (Plan de Guadalupe). La menor capacidad reproductiva de esas poblaciones se explica porque tienen menor número de tallos por planta, 40 y 55% de los que tiene la última, pero también supone procesos más intensos de competencia, depredación y aborto que causan el abatimiento de las estructuras reproductivas (^{Salomón-Montijo et al., 2016}). Cabe resaltar que la población costera de Plan de Guadalupe presentó 35.7% de frutos con germinación precoz, lo que supondría un mayor impacto en la incorporación de nuevos individuos, comparado con 20.8% registrado en Tosalibampo y San Felipe, 20.3% en Buenavista, y 12.9% en la población de montaña de Las Cruces.

^{Cota-Sánchez et al. (2011)} sugieren que la germinación vivípara está asociada con nodricismo coespecífico y protección materna. Las plántulas de S. thurberi, como las de la mayoría de las cactáceas, son altamente vulnerables a la radiación solar y a las altas temperaturas del suelo (^{Valiente-Banuet y Godínez-Álvarez, 2002}). En medios secos o desérticos la radiación suele alcanzar 1683-2200 mmol m^-2 s^-1 y la temperatura hasta 70 ºC (^{Nolasco et al., 1997}; ^{Nobel, 2002}), de ahí la importancia fundamental del dosel de plantas nodriza y objetos que dan sombra para asegurar la germinación y el establecimiento. Un cambio de sombreo de 97 a 87% reduce la germinación de S. thurberi 30% y la nulifica bajo radiación directa (^{Nolasco et al., 1997}). El nodricismo vegetal se ha documentado en S. thurberi por varios autores (^{Parker, 1987}, ¹⁹⁸⁹; ^{Arriaga et al., 1993}; ^{Reyes-Olivas et al., 2002}), tanto en matorrales interiores y costeros, como en bosque caducifolio. La superioridad de los fenotipos vivíparos y sus semillas es previsible porque dan lugar a plántulas de mayor tamaño y tienen mayor vigor para desarrollarse y establecerse. Sin embargo, aunque hay evidencia de nodricismo coespecífico en cactos (^{Zepeda et al., 2017}), faltan datos de campo sobre su contribución en la incorporación de fenotipos criptovivíparos; esta es una evaluación necesaria debido a la dispersión limitada que implica la germinación precoz (^{Cota-Sánchez et al., 2007}).

La ventaja esencial, ecológica, que tiene la germinación rápida es que el establecimiento depende del aprovechamiento rápido de condiciones favorables efímeras (^{Grime et al., 1981}). La rapidez de captación de agua es crítica en medios secos porque los periodos de lluvia son de corta duración y las capas superiores del suelo tienen alta evaporación (^{Bregman y Graven, 1997}). Además, un reducido número de semillas alcanza un sitio seguro para la germinación, debido a las altas tasas de depredación por aves, roedores y hormigas (^{Valiente-Banuet et al., 2002}). Las pocas plántulas que emergen sufren episodios de alta mortalidad en el periodo de estiaje, cuando las temperaturas son extremas y tienen mayor riesgo de depredación. En consecuencia, otra ventaja de la germinación y crecimiento rápidos es el aprovechamiento más eficaz de la estación de crecimiento y la posibilidad de transitar en menor tiempo a estados de desarrollo menos vulnerables.

Las diferencias de germinación entre las poblaciones de S. thurberi contribuyeron con 63-86% de la varianza, semejante a la que se ha registrado en angiospermas no vivíparas (^{Markham, 2002}; ^{Narbona et al., 2006}; ^{Mendes-Rodrigues et al., 2010}). Estos porcentajes son cinco a ocho veces mayores que las diferencias entre categorías reproductivas y 16-22 veces mayores que las diferencias entre individuos. Una parte de esa varianza puede estar relacionada con la diferenciación genética que han sufrido las poblaciones de pitaya en el sur de Sonora y Baja California, donde interactúan con diversos polinizadores de menor movilidad que los murciélagos (^{Hamrick et al., 2002}; ^{Bustamante et al., 2016}). Otra parte, quizá de mayor cuantía, estaría determinada por efectos materno-ambientales, donde la precipitación y la temperatura parecen tener un papel importante. En 2014, las poblaciones de pitaya recibieron precipitaciones comparables a la normal de 40 años (^{SMN, 2010}), excepto que San Felipe recibió 230 mm más que aquella. Las trayectorias de las curvas de calor difieren y forman tres patrones: 1) Plan de Guadalupe tiene niveles de calor bajos en mayo y junio y más altos en julio; 2) San Felipe y Las Cruces tienen mayor calor en la primera mitad de junio y menor en fechas posteriores, comparadas con las demás poblaciones; 3) Tosalibampo y Buenavista reciben ligeramente más calor que las otras poblaciones en la segunda mitad de junio y en julio. Los altos porcentajes de germinación, velocidad y sincronía de las semillas de pitaya en las poblaciones de Tosalibampo y Buenavista concuerdan con la tendencia general observada en otras angiospermas (^{Fenner y Thompson, 2005}; ^{Penfield y MacGregor, 2016}), de mayor capacidad germinativa, asociada con ambientes maternos más cálidos y secos. La población de Plan de Guadalupe, aunque parece concordar en lo general con esta premisa, tuvo indicadores de germinación menos vigorosos, debido probablemente a las temperaturas más frescas y a la salinidad del suelo costero.

La variabilidad entre individuos de S. thurberi anidados en categorías reproductivas y poblaciones sugiere una influencia significativa del genotipo de los individuos, particularmente en la velocidad y el tiempo medio de germinación. En cambio, la variación intra-planta puede estar asociada con efectos maternos. Este tipo de variación está bien documentada en unas 200 especies “heteromórficas”, llamadas así por tener semillas morfológica y funcionalmente diferenciadas dentro de un mismo individuo (^{Imbert, 2002}). Algunas especies de este grupo pertenecen a la subfamilia Salsoloideae (Amaranthaceae) y tienen formas criptovivíparas (“semejantes a criptovivíparas”, según ^{Liu et al., 2013}). La heterogeneidad fisiológica sin diferenciación morfológica de las semillas, llamada “heteromorfismo encriptado”, se supone que es muy común en angiospermas, pero hay pocos estudios y no se había documentado previamente en cactáceas. Con fines de comparación, se citan datos del peso de semillas de Pachycereus schottii (Engelm.) D.R. Hunt (^{Holland et al., 2009}) que muestran 21-23% de la varianza por diferencias individuales, mientras que las diferencias entre y dentro de frutos contribuyen con 76-77%. En S. thurberi las diferencias entre individuos explicaron 0-3.8%, y a nivel sub-individual 5.6-26%, lo que da proporciones comparables con las de P. schottii (ca. 1:6), también muy comunes en angiospermas (^{Herrera, 2009}). Es posible que las diferencias intra-planta, seis veces mayores que las diferencias genéticas entre individuos de S. thurberi, se deban a efectos maternos ligados con la variación de recursos y la competencia entre tallos y frutos.

Por lo visto, la diferenciación de la germinación entre fenotipos vivíparos y no vivíparos de S. thurberi puede variar entre años, entre poblaciones y entre tratamientos experimentales. Los TMG de 2.2-5.9 días en la categoría VV y 2.6-7.6 en la categoría NV concuerdan en general con los dos y cuatro días registrados en una población de Tosalibampo por ^{Pérez-González et al. (2015)}. Los tiempos son menores en los fenotipos vivíparos, pero sólo alcanzaron significancia estadística en las poblaciones de Plan de Guadalupe (5.9 vs 7.6) y Buenavista (2.2 vs 2.7). La ventaja de germinación de los fenotipos vivíparos está claramente asociada con estrés ambiental, y puede haber más de un factor involucrado. En la población de Plan de Guadalupe el factor más probable es la salinidad, y quizá los efectos osmóticos en la germinación sean más severos que los iónicos, como sucede en Hylocereus undatus (^{Ortiz et al., 2014}). Sin embargo, su ventaja para germinar en ambiente salino no afecta su respuesta en suelos no salinos, donde germina igual que los fenotipos no vivíparos. Asimismo, en Echinocactus platyacanthus, el estrés hídrico inducido con PEG 6000 reveló diferencias entre fenotipos que no eran visibles con Y_w=0 (^{Aragón-Gastélum et al., 2017}).

La variación en las respuestas de las semillas de diferentes sitios de procedencia confirma también la necesidad ya señalada por otros autores (p. ej. ^{Narbona et al., 2006}), de analizar datos de varias poblaciones y años para entender la germinación de una especie. Las ventajas de la viviparidad y sus correlaciones ecológicas se apreciarán con más claridad al explorar diversas poblaciones y ambientes, y probar diversas variables en los experimentos de germinación.

Conclusiones

El vigor germinativo de las semillas asociado con la viviparidad y confirmado en Stenocereus thurberi se presenta en numerosas especies de diferentes familias de hábitats muy cambiantes; en cactáceas existen evidencias crecientes de este fenómeno. La ventaja esencial de esta característica es el aprovechamiento rápido de condiciones favorables de corta duración que permiten a las plántulas alcanzar estados de desarrollo menos vulnerables en menor tiempo. El vigor de las semillas se incrementa hacia el extremo más seco y cálido del gradiente climático; sin embargo, la diferenciación de los fenotipos está asociada a condiciones de estrés como la salinidad y el déficit hídrico durante la germinación. Debido a su potencial para apoyar la supervivencia de estados juveniles y contribuir en la dinámica poblacional, es necesario ampliar las investigaciones para resolver interrogantes sobre la generalidad del fenómeno y su valor adaptativo, así como elucidar los factores genéticos y fisiológicos que controlan este raro tipo de reproducción.

Contribución de autores PCA, ARO y GALG concibieron y diseñaron el estudio y realizaron el trabajo de campo. PCA, GALG, EGM, RMSH y BHSS, en colaboración con ARO, realizaron el análisis e interpretación de los datos. PCA redactó el manuscrito con ayuda de ARO, GALG, EGM, RMSH y BHSS. Todos los autores contribuyeron con la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.

Financiamiento: Este estudio fue apoyado por la Universidad Autónoma de Sinaloa, con fondos de PROMEP otorgados a uno de los autores (ARO) para el proyecto “Viviparidad facultativa en Stenocereus thurberi (Cactaceae), patrones de variación en las características de la progenie” y por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca de doctorado (302153) otorgada a PCA.