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Acta botánica mexicana

versión On-line ISSN 2448-7589versión impresa ISSN 0187-7151

Act. Bot. Mex  no.123 Pátzcuaro abr. 2018

http://dx.doi.org/10.21829/abm123.2018.126 

Artículo de investigación

Agaricomycetes gasteroides del bosque mesófilo de montaña de la Huasteca Alta Hidalguense, México

Gasteroid agaricomycetes of the mountain cloud forest from the Huasteca Alta Hidalguense, Mexico

Silvia Bautista-Hernández1 
http://orcid.org/0000-0001-5756-1384

Tania Raymundo1  4 
http://orcid.org/0000-0002-7525-0034

Elvira Aguirre-Acosta2 
http://orcid.org/0000-0003-1360-7859

Magdalena Contreras-Pacheco1 
http://orcid.org/0000-0001-8693-7133

Leticia Romero-Bautista3 
http://orcid.org/0000-0002-6343-4098

Ricardo Valenzuela1 
http://orcid.org/0000-0001-6596-5223

1Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Departamento de Botánica, Laboratorio de Micología, Plan de Ayala y Carpio, Col. Santo Tomás, 11340 Cd. Mx., México.

2Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Departamento de Botánica, Colección de Hongos, Ciudad Universitaria, 04510 Cd. Mx., México.

3Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Área Académica de Biología, Laboratorio de Etnobotánica, Ciudad del Conocimiento, Carretera Pachuca-Tulancingo km 4.5, 42184 Mineral de la Reforma, Hidalgo, México.

Resumen:

Antecedentes y Objetivos:

Los gasteromicetes son un grupo artificial de hongos con basidiomas gasteroides que presentan un himenio encerrado. Actualmente, se ubican en las subclases Agaricomycetidae y Phallomycetidae de la clase Agaricomycetes del Phylum Basidiomycota. Hasta ahora no existe un trabajo que los aborde específicamente en el bosque mesófilo de montaña (BMM), por lo que el presente trabajo tiene como objetivo estudiar la diversidad taxonómica de los Agaricomycetes gasteroides del BMM.

Métodos:

Se realizaron 10 exploraciones de 2012 a 2015 a los BMM de los municipios Molango de Escamilla, Tlanchinol y Zacualtipán de Ángeles en el estado de Hidalgo, México. Adicionalmente, se revisó la colección de hongos del herbario ENCB. Los especímenes se estudiaron siguiendo las técnicas tradicionales micológicas y se encuentran depositados en las colecciones micológicas ENCB y MEXU.

Resultados clave:

Se estudiaron 20 especies de Agaricomycetes gasteroides pertenecientes a 12 géneros, seis familias y cinco órdenes de las subclases Agaricomycetidae y Phallomycetidae dentro de la clase Agaricomycetes. De éstas, Aseroë rubra, Calvatia rugosa, Laternea pusilla, Lycoperdon eximium, L. juruense, L. marginatum, L. nigrescens, Mutinus bambusinus, Scleroderma michiganense y Protubera jamaicensis son nuevos registros para el estado de Hidalgo.

Conclusiones:

Al igual que otros grupos de hongos, los gasteroides presentaron una alta diversidad en los bosques mesófilos de montaña de Hidalgo. Anteriormente, se habían registrado solamente 12 especies y en este trabajo se mencionan 10 más para el estado. Se considera necesario seguir realizando exploraciones micológicas para un mejor conocimiento de los micobiota en este ecosistema.

Palabras clave: Agaricales; Boletales; Geastrales; Hysterangiales; Phallales

Abstract:

Background and Aims:

The gasteroid fungi are an artificial group of fungi with closed hymenium, placed in subclasses Agaricomycetidae and Phallomycetidae of the class Agaricomycetes in the Phylum Basidiomycota. To date, a study of this group of fungi specifically for the mountain cloud forest does not exist. Hence, the aim of this paper is to study the taxonomic diversity of gasteroid Agaricomycetes from the mountain cloud forest.

Methods:

Between 2012 and 2015, 10 exploration trips were realized to the mountain cloud forest of the municipalities of Molango de Escamilla, Tlanchinol and Zacualtipán de Ángeles in the state of Hidalgo, Mexico. Additionally, the fungal collection of the herbarium ENCB was revised. The specimens were studied following the traditional mycological techniques, and were deposited in the herbaria ENCB and MEXU.

Key results:

Twenty species of gasteroid Agaricomycetes belonging to 12 genera, six families and five orders of the subclasses Agaricomycetidae and Phallomycetidae in the class Agaricomycetes were studied. Of these, Aseroë rubra, Calvatia rugosa, Laternea pusilla, Lycoperdon eximium, L. juruense, L. marginatum, L. nigrescens, Mutinus bambusinus, Scleroderma michiganense and Protubera jamaicensisare new records for Hidalgo state.

Conclusions:

Like other groups of fungi, the gasteroids presented a high diversity in the cloud mountain forest in the state of Hidalgo. Only 12 species had been recorded before, and in this work to additional species are mentioned for this state. Hence, it is necessary to continue with mycological explorations to improve the knowledge of the mycobiota found in this ecosystem.

Key words: Agaricales; Boletales; Geastrales; Hysterangiales; Phallales

Introducción

El bosque mesófilo de montaña (BMM) en la Huasteca Alta Hidalguense se caracteriza por ser un bosque denso, compuesto por dos o tres estratos arbóreos, que alcanzan alturas de hasta 35 m. Existe una gran abundancia de árboles de hoja decidua que, aunque tiran las hojas, durante el invierno nunca se ven completamente desprovistos de follaje. Los árboles perennifolios dominan casi siempre los estratos inferiores. Entre los árboles más distintivos del BMM se encuentran Liquidambar styraciflua L., Carya palmeri W.E. Manning, Fagus mexicana Martínez, Magnolia dealbata Zucc., M. schiedeana Schldl. y Taxus globosa Schltdl. En el noreste de Hidalgo aún persisten áreas relativamente extensas de BMM en buen estado de conservación o con niveles relativamente bajos de degradación, como en los municipios Molango, Tianguistengo, Tlahuiltepa, Tlanchinol, Xochicoatlán y Zacualtipán de Ángeles (León y Paniagua et al., 2010).

Los gasteromicetes son un grupo artificial de hongos con basidiomas gasteroides o gastroides que presentan un himenio encerrado o en cavidades (Ulloa y Hanlin, 2006). Actualmente, los hongos gasteroides se ubican dentro de las subclases Agaricomycetidae y Phallomycetidae de la clase Agaricomycetes del Phylum Basidiomycota, distribuidos en los órdenes Agaricales y Boletales (Kirk et al., 2008). Con respecto al conocimiento de estos hongos en este tipo de biomas, no existe un trabajo que los aborde específicamente. No obstante, los estudios de Welden y Guzmán (1978) y López et al. (1980, 1982) mencionan algunas especies de este grupo en los BMM de Oaxaca y Veracruz. Para Hidalgo se cuenta con los trabajos de Varela y Cifuentes (1979) quienes mencionan siete especies del BMM: Calostoma cinnabarinum Desv., Colonnaria columnata (Bosc) E. Fisch. (actualmente el nombre válido es Clathrus columnatus Bosc), Crucibulum laeve (Huds.) Kambly, Lycoperdon perlatum Pers., Scleroderma areolatum Ehrenb., S. citrinum Pers. y S. verrucosum (Bull.) Pers. Frutis y Guzmán (1983) consideraron 11 especies sumándose solamente a la lista anterior Calvatia bovista var. hungarica (Hollós) Smarda, Cyathus olla (Batsch) Pers., Phallus ravenelii Berk. & M.A. Curtis, Scleroderma cepa Pers. y S. texense Berk., dando un total de 12 para el bosque mesófilo de montaña de esta entidad. A pesar de la fragmentada distribución del BMM, la diversidad de especies vegetales es alta y los hongos no son la excepción, por lo que es necesario realizar estudios sobre la micobiota existente en estos tipos de vegetación. Este trabajo representa una aportación sobre la diversidad de Agaricomycetes gasteroides que crecen en estos biomas, incrementándose así el número de especies conocidas para el estado de Hidalgo.

Materiales y métodos

Se realizaron exploraciones durante los años 2012 a 2015, recolectándose especímenes de hongos gasteroides en los BMM y bosque de Fagus mexicana dentro del BMM, de los municipios Molango de Escamilla, Tlanchinol y Zacualtipán de Ángeles, Hidalgo. Además, se revisó la colección de hongos del herbario ENCB. Los ejemplares se recolectaron de acuerdo a las técnicas usuales de micología. Las descripciones macromorfológicas están basadas en ejemplares en fresco, los colores de algunos son de acuerdo con la guía de colores de Kornerup y Wanscher (1978) y también se tomaron fotografías in situ de algunos especímenes. Para el estudio micromorfológico, se utilizó un microscopio óptico (MO) (Primo Star, Carl Zeiss, Göttingen, Alemania) y un microscopio electrónico de barrido (MEB) (Hitachi Su 1510, Hitachi, Japón), se realizaron preparaciones en alcohol al 70% y KOH al 10%. Para la determinación de las especies se utilizaron las contribuciones de Zeller y Smith (1964), Guzmán (1970; 1973), Brodie (1975), León-Gómez y Pérez-Silva (1988), Calderón-Villagómez y Pérez-Silva (1989), Sunhede (1989), Calonge (1998), Pérez-Silva et al. (1999) y Guzmán et al. (2013). Los especímenes se encuentran depositados en las colecciones de hongos del Herbario de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del IPN (ENCB) y del Herbario Nacional de México del Instituto de Biología, UNAM (MEXU). El significado y escritura de algunos términos se basó en Ulloa y Hanlin (2006).

Se consideran las especies previamente citadas para México, por crecer en bosque mesófilo de montaña, tipo de vegetación no considerado en estudios anteriores, pero sólo se mencionan algunos comentarios taxonómicos, incluyendo fotografías y caracteres microscópicos. Para los nuevos registros se da una caracterización completa y se señalan con un asterisco (*).

Resultados

Se determinaron 104 especímenes de hongos gasteroides pertenecientes a 20 especies, 12 géneros, seis familias y cinco órdenes de la clase Agaricomycetes: Agaricales con la familia Agaricaceae, Boletales con Calostomataceae y Sclerodermataceae, Geastrales con Geastraceae, Hysterangiales con Phallogastraceae, y Phallales con Phallaceae (Kirk et al., 2008).

Agaricomycetidae

Agaricales

Agaricaceae

*Calvatia rugosa (Berk. & M.A. Curtis) D.A. Reid, Kew Bull. 31(3): 671. 1977.

Basidioma 80 × 78 mm, turbinado; seudoestípite 45 × 25 mm, de color marrón; gleba color amarillo-olivácea; subgleba celular; exoperidio de apariencia fibrilosa, color marrón, formado por esferocistos, 23-43 × 9-23 µm, ovoides a elipsoides, color marrón-amarillento en KOH al 5%, endoperidio liso, papiráceo, formado por hifas septadas, 4-7 µm de diámetro, paredes delgadas, color amarillo pálido; esporas globosas, color amarillo pálidas en KOH, equinuladas, conectadas por un subretículo, verrucosas al MO y equinuladas al MEB, sin pedicelo; capilicio tipo Lycoperdon Pers., 3-4 µm de diámetro, con septos aislados y poros circulares 1-3 µm de diámetro, color marrón-amarillento.

Distribución: en el país se ha reportado de Sonora (Esqueda et al., 1990) con uso medicinal en la sierra de Álamos (Esqueda et al., 1999).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, a 1 km de la entrada del poblado, sobre la carretera Pachuca - Tampico, 17.VII.2012, S. Bautista-Hernández 100 (ENCB).

Observaciones: las características del basidioma, la ornamentación de la espora y la forma y tamaño de los poros del capilicio permitieron la identificación de esta especie, coincidiendo con lo reportado por Cortez et al. (2012). Calvatia rugosa es terrícola y de hábito solitario.

Cyathus striatus (Huds.) Willd., Fl. Berol. Prodr.: 399. 1787.

Distribución: se ha citado de Chiapas, Ciudad de México, Coahuila, Estado de México, Hidalgo, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Tabasco, Tamaulipas y Veracruz (Guzmán y Herrera, 1973; Frutis y Guzmán, 1983; Urista et al., 1985; León-Gómez y Pérez-Silva, 1988; Calonge et al., 2004).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, km 168, carretera Pachuca - Tampico, camino a Lontla, 19.VII.2012, T. Raymundo 4336 (ENCB), 4355 (ENCB).

Observaciones: Cyathus striatus se distingue por sus basidiomas infundibuliformes y endoperidio estriado (León-Gómez y Pérez-Silva, 1988).

*Lycoperdon eximium Morgan, J. Cincinnati Soc. Nat. Hist. 14: 15. 1892.

Distribución: Lycoperdon eximium se ha reportado de Chihuahua (Moreno et al., 2010), Estado de México (Herrera, 1963), Nuevo León (Urista et al., 1985) y Veracruz (Calonge et al., 2004).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, 1 km antes de Tlanchinol, km 161 sobre la carretera Pachuca - Tampico, 18.VII.2012, E. Aguirre III-36 (MEXU 27503); loc. cit., S. Bautista-Hernández 99 (ENCB); loc. cit., T. Raymundo 4332 (ENCB).

Observaciones: esta especie presenta un basidioma piriforme y subgleba celular; capilicio tipo Lycoperdon, ramificado, con septos poco frecuentes, con poros de menos de µm, color marrón amarillento; basidiosporas ovoides, 5-6 × 3-4 µm, verrugosas, con pedicelo, 1 µm. Lycoperdon eximium se puede confundir con Bovista longispora Kreisel (citado como B. oblongispora var. longispora (Kreisel) A. Ortega & Buendía por Bautista-Hernández et al., 2011). Sin embargo, la presencia de la subgleba celular es la pauta para diferenciarlas.

*Lycoperdon juruense Henn., Hedwigia 43(3): 184. 1904. Figs. 1A-E.

Figura 1 Lycoperdon juruense Henn: A. basidioma; B, C. micoesclereidas; D. capilicio; E. esporas. Escalas: B, C: 25 µm, D: 100 µm, E: 20 µm. 

Basidioma piriforme, 30 × 24 mm; seudoestípite 15 × 15 mm; gleba color marrón-grisáceo; exoperidio formando espinas dando un aspecto granuloso-asperulado, color marrón-grisáceo y espinas setiformes color negruzco, siendo más evidentes en el seudoestípite; microscópicamente está formado por micoesclereidas con disposición piramidal, 13.6-40 × 16-25 µm, globosas, subglobosas a alargadas, color marrón-anaranjado, de paredes delgadas a gruesas, 1.6-2.4 µm; endoperidio liso, papiráceo, color marrón amarillento, formado por hifas, 2.4-4.8 µm de diámetro, con seudoseptos, de pared delgada, hialinas; basidiosporas 5.6-6.4 µm, globosas, equinuladas al MO y con procesos columnares unidos por un retículo al MEB, con pedicelos caedizos, 16-32 × 1.2 µm, hialinos, quedando con un pedicelo corto 0.8-1.6 µm de largo; cordones miceliales color blanquecino; capilicio tipo Lycoperdon, hifas 6.4-10.4 µm de diámetro, poco ramificadas, color marrón, seudoseptos presentes, sin poros; paracapilicio ausente.

Distribución: a nivel mundial Lycoperdon juruense se ha reportado de Brasil y Costa Rica (Calonge et al., 2005; Cortez et al., 2013); en México, Calonge et al. (2004) la citaron de Veracruz; sin embargo, no incluyeron una descripción de la especie. Este representa el segundo registro para el país.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, ejido La Mojonera, desviación a Tlahuelompa, 2.XI.2012, S. Bautista-Hernández 339 (ENCB).

Observaciones: Lycoperdon juruense se distingue por presentar pequeñas espinas constituidas por micoesclereidas de pared gruesa, con disposición piramidal y espinas setiformes color negruzco (Calonge et al., 2000; Kasuya, 2004), observándose claramente en la parte del seudoestípite. Otra de las características importantes es la ornamentación esporal al MEB, debido a que el episporio forma pequeñas columnas de menos de 1 µm, unidas mediante un retículo, coincidiendo con lo reportado por Cortez et al. (2013). Podría confundirse con L. umbrinoides Dissing & M. Lange, porque presenta esporas equinuladas y pediceladas, diferenciándose por los basidiomas con un exoperidio fuertemente espinoso constituido de esferocistos de pared gruesa (Cortez et al., 2013). Esta especie es humícola y de hábito solitario, crece entre musgo en bosque de Fagus mexicana con Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham.

* Lycoperdon marginatum Vittad., Monogr. Lycoperd.: 185. 1842.

Distribución: previamente se conocía de Aguascalientes, Baja California Norte, Chihuahua y Veracruz (Pardavé, 1991; Ochoa et al., 2000; Esqueda et al., 1998; Calonge et al., 2004). Se amplía la distribución de L. marginatum para el país.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, ejido La Mojonera, desviación a Tlahuelompa, 3.XI.2012, A. D. Gay-González 13 (ENCB).

Observaciones: especie con un exoperidio formado por escamas piramidales, que al desprenderse expone un endoperidio liso. Las esporas se observan lisas al MO pero en el MEB presentan pequeñas verrugas, coincidiendo con lo reportado por Cortez et al. (2013). Se puede confundir macroscópicamente con Lycoperdon perlatum; sin embargo, las características que las separan son el endoperidio reticulado debido al desprendimiento del exoperidio equinulado y microscópicamente las esporas equinuladas al MEB. Crece en bosque de Fagus mexicana.

*Lycoperdon nigrescens Pers., Neues Mag. Bot.1: 87. 1794.

Distribución: se ha citado de Chiapas, Jalisco, Oaxaca (Calderón-Villagómez y Pérez-Silva, 1989) y Veracruz (López y García, 2010).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, Las Fosas Tlanchinol, 6.VI.2009, L. González y A. López 29 (ENCB).

Observaciones: esta especie se distingue macroscópicamente por el color negruzco del exoperidio formado por escamas piramidales, que, al caerse, dejan una apariencia reticulada en el endoperidio. Microscópicamente están constituidas por esferocistos subglobosos a elipsoides, color amarillo-ocráceo, 16-32 × 17.6-21.6 µm. Terrícola y de hábito solitario.

Lycoperdon perlatum Pers., Observ. mycol. (Lipsiae) 1: 4. 1796.

Distribución: es una especie de amplia distribución, citada de Chiapas, Chihuahua, Hidalgo (citada como Lycoperdon perlatum var. albidum Alb. & Schwein., var. bonordenii (Massee) Perdeck y var. excoriatum (Lloyd) F. Šmarda por Calderón-Villagómez y Pérez-Silva, 1989), Jalisco, México, Morelos, Oaxaca, Sonora, Tlaxcala y Veracruz (Welden y Guzmán, 1978; Frutis y Guzmán, 1983; Pérez-Silva y Aguirre-Acosta, 1986; Pérez-Silva et al., 1994; Calonge et al., 2004; Moreno et al., 2010).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, ejido La Mojonera, desviación a Tlahuelompa, 18.X.2013, S. Bautista-Hernández 294 (ENCB), 300 (ENCB); loc. cit., 2.XI.2012, L. Morales y D. Nicolás 20 (ENCB).

Observaciones: esta especie se caracteriza por el exoperidio equinulado, que al caerse deja el endoperidio con una apariencia reticulada, característica que facilita su reconocimiento en el campo. Crece en bosque de Fagus mexicana con Pinus patula.

Lycoperdon purpurascens Berk. & M.A. Curtis, Proc. Amer. Acad. Arts & Sci. 4: 124. 1860. (1858). Fig. 2A.

Figura 2: Basidiomas. A. Lycoperdon purpurascens Berk. & M.A. Curtis × 2.5; B. Lycoperdon pyriforme Schaeff. × 1; C. Calostoma cinnabarinum Desv. × 1; D. Scleroderma citrinum Pers. × 1; E. Scleroderma michiganense (Guzmán) Guzmán × 1; F. Geastrum fimbriatum Fr. × 1; G. Protubera jamaicensis (Murrill) Zeller × 1; H. Aseroë rubra Labill. × 0.3; I. Clathrus columnatus Bosc. × 1; J. Laternea pusilla Berk. & M.A. Curtis × 1; K. Mutinus bambusinus (Zoll.) E. Fisch. × 0.75. 

Distribución: se ha citado de Hidalgo, Oaxaca y Veracruz (Calderón-Villagómez y Pérez-Silva, 1989).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, 1 km antes de Tlanchinol, km 161 de la carretera Pachuca - Tampico. 18.VII.2012, S. Bautista-Hernández 100 (ENCB); El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico, 5.V.2013, S. Bautista-Hernández 209 (ENCB); loc. cit., 25.V.2013, S. Bautista-Hernández 221 (ENCB); loc. cit., 19.X.2013, S. Bautista-Hernández 307 (ENCB); loc. cit., 3.XI.2012, Y. Brito y D. Hernández 31 (ENCB); loc. cit., 20.IV.2014, U. Cruz et al. 20 (ENCB); loc. cit., D. Gay-González y L. Rosas 37 (ENCB); loc. cit., 26.V.2012, A. Juárez y L. Toledo 45 (ENCB); loc. cit., G. López-Sánchez e I. Carbot 6 (ENCB); loc. cit., A. Peña 59A (ENCB); loc. cit., 22.VIII.2011; R. Valenzuela 14658 (ENCB); loc. cit., 11.X.2008, Vargas-Enciso y Juárez-García 28 (ENCB); Fosas Tlanchinol, 5.V.2013, S. Bautista-Hernández 209; loc. cit., 20.IV.2014, S. Bautista-Hernández 388 (ENCB). Municipio Zacualtipán de Ángeles, ejido La Mojonera, desviación a Tlahuelompa, 20.VI.2014, O. Ayala 343 (ENCB); loc. cit., 18.X.2013, S. Bautista-Hernández 305 (ENCB).

Observaciones: esta especie se caracteriza por sus basidiomas de color violáceo a rojo-violáceo, gleba de color lila y la presencia de cordones miceliales color blanquecino. Crece siempre sobre madera y de forma solitaria a gregaria, en BMM y bosque de Fagus mexicana con Pinus patula.

Lycoperdon pyriforme Schaeff., Fung. Bavar. Palat. Nasc. (Ratisbonae) 4: 128 (1774). Fig. 2B.

Distribución: se ha reportado de Baja California, Baja California Sur, Chiapas, Chihuahua, Coahuila, Colima, Hidalgo, Morelos, Oaxaca, Sonora y Veracruz (Herrera, 1963, 1964; Rodríguez y Herrera, 1970; Welden y Guzmán, 1978; Guzmán-Dávalos y Guzmán, 1979; Frutis y Guzmán, 1983; Laferriére y Gilbertson, 1992; Pérez-Silva et al., 1994; Calonge et al., 2004; Moreno et al., 2010).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, km 161, a 1 km de Tlanchinol sobre la carretera Pachuca - Tampico. 18.VII.2012, S. Bautista-Hernández 99 (ENCB).

Observaciones: es una especie que se identifica fácilmente en campo por crecer en madera y porque los basidiomas son color blanquecino con exoperidio que forma pequeñas espinas (Calonge, 1998; Moreno et al., 2010).

Boletales

Calostomotaceae

Calostoma cinnabarinum Desv., J. Bot. (Desvaux) 2: 94. 1809. Fig. 2C.

Distribución: se encuentra mejor representada en comparación con las otras dos especies citadas para México: Calostoma lutescens (Schwein) Burnap y C. ravenelii (Berk.) Massee (Guzmán, 1973), reportándose para los estados de Hidalgo, México, Oaxaca, Puebla y Veracruz (Guzmán, 1973; Welden y Guzmán, 1978; Varela y Cifuentes, 1979; Frutis y Guzmán, 1983; Calonge et al., 2004; Bautista-Nava y Moreno-Fuentes, 2009). Estos últimos autores la mencionan como comestible del municipio de Tenango de Doria, Hidalgo.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, ejido La Mojonera, desviación a Tlahuelompa, 18.X.2013, S. Abaunza y E. Reséndiz 5 (ENCB); loc. cit., 17.VII.2012, E. Aguirre II-15 (MEXU); loc. cit., 2.XI.2012, S. Bautista-Hernández 297 (ENCB); s.n. (ENCB); loc. cit., Y. Brito y D. Hernández 15 (ENCB); loc. cit., L. Callejas y A. Soto 16 (ENCB); loc. cit., B. Caporal y V. Perdomo 2 (ENCB); loc. cit., A. Juárez y L. Toledo 29 (ENCB); loc. cit., L. Morales y D. Nicolás 6 (ENCB); loc. cit., R. Morales et al. 22 (ENCB); loc. cit., N. Pérez-Rodríguez 5 (ENCB); loc. cit., M. Ramírez e Y. Espinosa 15 (ENCB); loc. cit., L. Rosas-Soto 10 (ENCB); loc. cit., L. Torres 6 (ENCB).

Observaciones: macroscópicamente se identifica por el color anaranjado-rojizo del endoperidio, cuando joven se encuentra cubierto por un exoperidio de consistencia gelatinosa y transparente que desaparece en la madurez, ostiolo apical de bordes levantados, formando una cruz y estípite retículo-alveolado. Microscópicamente, presenta esporas elipsoides a oblongas, color amarillo pálido, (12-)13.6-18 × 6.4-10 µm, con apariencia crenulada en el MO, coincidiendo con lo reportado por Guzmán (1973), Castro-Mendoza et al. (1983) y Calonge et al. (2005). Bajo el MEB se observa la pared formada por dos membranas constituyendo un retículo (Castro-Mendoza et al., 1983). Crece en bosque de Fagus mexicana con Pinus patula.

Sclerodermataceae

Pisolithus arhizus (Scop.) Rauschert, Z. Pilzk. 25(2): 50. 1959.

Distribución: ampliamente citada en los estados de Chihuahua, Coahuila, Estado de México, Hidalgo, Jalisco, Nuevo León, Oaxaca, Sonora y Veracruz (Guzmán y Herrera, 1969; 1973; Welden y Guzmán, 1978; Frutis y Guzmán, 1983; Esqueda et al., 1990; Pérez-Silva et al., 1994; Nava y Valenzuela, 1997; Calonge et al., 2004; Rodríguez et al., 2010; Moreno et al., 2010). En algunas de estas referencias, la especie fue citada como Pisolithus tinctorius.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Molango, Laguna de Atezca, 16.VII.2012, S. Bautista-Hernández 54 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 14719 (ENCB).

Observaciones: esta especie crece en el ecotono de bosque de pino-encino con BMM.

Scleroderma citrinum Pers., Syn. Meth. Fung. (Göttingen) 1: 153. 1801. Fig. 2D.

Distribución: se ha reportado de Aguascalientes, Chihuahua, Estado de México, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Puebla y Veracruz (Guzmán, 1970; Pérez-Silva et al., 1970; Varela y Cifuentes, 1979; Frutis y Guzmán, 1983; Herrera et al., 1989; Guzmán et al., 1997, 2013; Pardavé-Díaz et al., 2006).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico. 18.VII.2012, E. Aguirre III-40 (MEXU); loc. cit., S. Bautista-Hernández 104 (ENCB); loc. cit., 19.X.2013, S. Bautista-Hernández 320 (ENCB); loc. cit., A. Juárez y L. Toledo 33 (ENCB); loc. cit., Quiroz y Pérez 17 (ENCB); loc. cit., T. Raymundo 4337 (ENCB); Parador La Montaña, 6.X.1991, Montes-Rodríguez y Casales-Gómez 18 (ENCB).

Observaciones: esta especie ha sido descrita ampliamente en los trabajos de Guzmán (1970) y Guzmán et al. (2013). Se distingue fácilmente en campo por el color crema de los basidiomas y la presencia de escamas areoladas, color marrón amarillento, carácter diagnóstico del taxon. Crece en BMM.

*Scleroderma michiganense (Guzmán) Guzmán, Darwiniana 16(1-2): 356. 1970. Fig. 2E.

Basidiomas globosos a subglobosos, sésil a seudoestipitado, 25 × 33 mm, color amarillo mostaza a anaranjado-marrón; escamas aplanadas cuspidadas, color marrón; gleba color oliváceo; peridio color blanquecino, 2 mm de grosor, dehiscencia esteliforme; cordones miceliales color blanquecino; hifas con fíbulas; esporas de 13.6-20 µm, globosas, retículo-equinuladas, con espinas 1.6-2.4 µm de alto, color marrón en KOH.

Distribución: solo se ha reportado de Jalisco (Guzmán et al., 2013), por lo que representa el segundo registro para México y nuevo registro para Hidalgo.

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico, 3.XI.2012, S. Bautista-Hernández 195 (ENCB); loc. cit., M. Contreras-Pacheco 572 (ENCB).

Observaciones: siguiendo la clasificación propuesta por Guzmán et al. (2013), Scleroderma michiganense se ubica en la sección Reticulataeporque las esporas presentan un retículo bien definido y continuo. Macroscópicamente se caracteriza por los basidiomas color marrón-anaranjado a amarillo-mostaza y microscópicamente las esporas miden hasta 20 µm de diámetro, coincidiendo con lo reportado por Guzmán (1970) y Guzmán et al. (2013). Tomando en cuenta estos caracteres, se separa fácilmente del resto de las especies que integran a dicha sección. Esta especie es lignícola y crece solitaria en BMM.

Scleroderma verrucosum (Bull.) Pers., Syn. Meth. Fung. (Göttingen) 1: 154. 1801.

Distribución: reportada de Aguascalientes, Chiapas, Chihuahua, Estado de México, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, San Luis Potosí, Sonora y Veracruz (Guzmán, 1970; Frutis y Guzmán, 1983; Guzmán-Dávalos y Guzmán, 1985; Urista et al., 1985; Díaz-Barriga et al., 1988; Herrera et al., 1989; Cifuentes et al., 1993; Pérez-Silva et al., 1994; Esqueda et al., 2000; Pardavé-Díaz et al., 2006; Moreno et al., 2010; Guzmán et al., 2013; Piña-Paéz et al., 2013).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico, 26.V.2012, S. Bautista-Hernández 21 (ENCB); loc. cit., 18.VII.2012, S. Bautista-Hernández 103 (ENCB); loc. cit., 12.X.2008, S. Bautista-Hernández s.n. (ENCB); loc. cit., 3.XI.2012, D. Carmona 72 (ENCB); loc. cit., 15.XI.2013, Espinosa y Ramírez 34 (ENCB); loc. cit., 22.VIII.2011, A. Hernández 27 (ENCB); loc. cit., G. López-Sánchez e I. Carbot 2 (ENCB); loc. cit., C. Nava 16 (ENCB); loc. cit., J. Navarro 45 (ENCB); loc. cit., 9.VII.2012, T. Raymundo 4357 (ENCB), 4366 (ENCB), 4372 (ENCB); loc. cit., E. Rodríguez y O. Romero 64 (ENCB); loc. cit., Y. Tepetate y V. Olguín 7 (ENCB); loc. cit., A. Tolentino y A. Cobos 38 (ENCB); Las Fosas Tlanchinol, 27.V.2012, S. Bautista-Hernández 48 (ENCB). Municipio Zacualtipán, ejido La Mojonera, km 93 de la carretera Pachuca - Tampico, desviación a Tlahuelompa, 3.XI.2012, D. Cano y M. de Luna 23 (ENCB); loc. cit., 21.VIII.2011, N. Martínez-Alonso 41 (ENCB); loc. cit., T. Raymundo 2570 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela 6733 (ENCB), 14784 (ENCB).

Observaciones: especie descrita previamente por Guzmán (1970) y Guzmán et al. (2013), de amplia distribución. Crece en BMM y bosque de Fagus.

Phallomycetidae

Geastrales

Geastraceae

Geastrum fimbriatum Fr., Syst. Mycol. (Lundae) 3(1): 16. 1829. Fig. 2F.

Distribución: se ha reportado de Chiapas, Ciudad de México, Durango, Estado de México, Hidalgo, Jalisco, Nayarit, Nuevo León, Puebla, Sonora, Veracruz, Zacatecas (Pérez-Silva et al., 1999; Esqueda et al., 2003), Quintana Roo (Guzmán, 2003) y Campeche (Herrera et al., 2005).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico, 19.X.2013, S. Bautista-Hernández 321 (ENCB), 331 (ENCB); loc. cit., 3.XI.2012, L. Callejas y A. Soto 23 (ENCB); loc. cit., D. Carmona 51 (ENCB); loc. cit., Espinosa-Alvarado 14 (ENCB); loc. cit., M. García-Najar 53 (ENCB); loc. cit., K. Guzmán-Flores 11 (ENCB); loc. cit., A. Juárez y L. Toledo 39 (ENCB); loc. cit., L. Morales y D. Nicolás 49 (ENCB); loc. cit., N. Pérez-Rodríguez 14 (ENCB); loc. cit., J. Santiago-Martínez 10 (ENCB).

Observaciones: esta especie se caracteriza por la presencia de un ostiolo fimbriado, no delimitado; microscópicamente presenta esporas 5 µm, globosas, con procesos columnares de menos de 1 µm, capilicio 4-5 µm de diámetro y endoperidio con micoesclereidas, coincidiendo con lo reportado por Sunhede (1989). Crece en humus en BMM.

Hysterangiales

Phallogastraceae

*Protubera jamaicensis (Murrill) Zeller, Mycologia 40(6): 644. 1948. Fig. 2G.

Basidioma epigeo, globoso a subgloboso, 27-45 × 22-45 mm, superficie cerebriforme, color paja a marrón amarillento; gleba dispuesta en cámaras, con disposición radial, consistencia gelatinosa, color verde-oliváceo con columela; peridio menos de 1 mm de grosor; cordones miceliales color blanquecino, hasta 150 mm de largo, escasamente ramificados; basidiosporas 3.5-4 × 1.5-2 µm, cilíndricas, lisas, hialinas.

Distribución: solo se ha citado de Oaxaca (Valenzuela et al., 1981).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico, entrada a Lontla, 19.X.2013, S. Abaunza y E. Reséndiz 35 (ENCB); loc. cit., 3.XI.2012, S. Bautista-Hernández 182 (ENCB), 306 (ENCB); loc. cit., Y. Brito y D. Hernández 32 (ENCB); loc. cit., D. Cano y M. de Luna 33 (ENCB); loc. cit., L. Hernández y D. Robles 20 (ENCB); loc. cit., 3.VIII.1988, P. López-Rayón 54 (ENCB); P. Quiroz y G. Pérez 16 (ENCB); loc. cit., E. Rodríguez-Fabela 10 (ENCB); loc. cit., R. Valenzuela s.n. (ENCB).

Observaciones: esta especie se caracteriza por sus basidiomas cerebriformes, con gleba dispuesta en cámaras y la presencia de cordones miceliales. Se encontró creciendo en troncos de helecho arborescente en BMM.

Phallales

Phallaceae

*Aseroë rubra Labill., Bull. Murith. Soc. Valais. Sci. Nat. 1: 145. 1800. Fig. 2H.

Distribución: se ha reportado de Veracruz (López et al., 1980).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, 1 km antes de Tlanchinol, km 161 de la carretera Pachuca - Tampico, 18.VII.2012, R. Valenzuela 14757 (ENCB).

Observaciones: especie que se caracteriza por la presencia de un receptáculo con ocho brazos, bifurcados, largos, terminaciones en punta, esporas cilíndricas, lisas, 5.6-6.4 × 1.6 µm, con un extremo truncado, coincidiendo con lo mencionado por López et al. (1980) y Sáenz y Nassar (1982). Creciendo en tierra, solitario, en BMM perturbado.

Clathrus columnatus Bosc, Mag. Gesell. Naturf. Freunde, Berlin 5: 85. 1811. Fig. 2I.

Distribución: especie conocida del Estado de México (Nava y Valenzuela, 1997), reportada como Colonnaria columnata de Hidalgo (Varela y Cifuentes, 1979; Frutis y Guzmán, 1983) y Veracruz (Welden y Guzmán, 1978; López et al., 1980), Jalisco (Rodríguez et al., 2010) y Sonora (Esqueda et al., 1998, citada como Linderia columnata (Bosc) G. Cunn.).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, 1 km antes de Tlanchinol, km 161 sobre la carretera Pachuca - Tampico, 18.VII.2012, S. Bautista-Hernández 96 (ENCB).

*Laternea pusilla Berk. & M.A. Curtis, in Berkeley, J. Linn. Soc., Bot. 10(46): 343. 1868. Fig. 2J.

Basidioma formado por un receptáculo de tres a cuatro columnas, formando un arco, color rojo, con los bordes crestados, gleba color pardo-oliváceo disponiéndose en la bóveda formada por las columnas; volva color blanquecino con escamas de color marrón pálido; basidiosporas 4(-4.5) × (1.0-)1.6 µm, cilíndricas a ligeramente baciliformes, lisas, color verde pálido.

Distribución: se ha reportado de Veracruz (López et al., 1982; Calonge et al., 2004).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico, 3.XI.2012, S. Bautista-Hernández 198 (ENCB); loc. cit., 20.IV.2014, S. Bautista-Hernández y E. Saldaña 387 (ENCB); loc. cit., 27.V.2012, S. Bautista-Hernández s.n. (ENCB); Las Fosas Tlanchinol, km 167 de la carretera Pachuca - Tampico, 5.V.2013, S. Bautista-Hernández 208 (ENCB); Santa María Tepetzintla km 169 de la carretera Pachuca - Tampico, 7.VI.2015, S. Bautista-Hernández s.n. (ENCB).

Observaciones: especie caracterizada por la presencia de columnas, con los bordes crestados. Microscópicamente coincide con lo citado por Sáenz (1976), López et al. (1982) y Calonge et al. (2005). Laternea pusilla se puede confundir con L. triscapa Turpin; sin embargo, se diferencia de ésta porque el borde de las columnas es entero o liso (Sáenz y Nassar, 1982; Calonge et al., 2005; Gomes-Leite et al., 2007). Crece sobre humus, solitario, en BMM.

*Mutinus bambusinus (Zoll.) E. Fisch., Ann. Jard. Bot. Buitenzorg 6: 30, tab. 4, 5, figs. 26-31. 1886. Fig. 2K.

Basidioma faloide, 117 mm de longitud, cilíndrico, curvado, con el ápice atenuado y orificio apical; seudoestípite 60 × 10 mm, color salmón, consistencia esponjosa, con los alveolos hexagonales; gleba color oliváceo, con pocos restos sobre el receptáculo; volva saculiforme, 30 × 20 mm, color amarillo blanquecino; receptáculo 57 × 11 mm, terminación aguda, color rojo-rosado, consistencia esponjosa; cordones miceliales, color blanquecino; basidiosporas 4-4.5 × 1.2-1.6 µm, cilíndricas, lisas, color verdoso en KOH, con dos pequeñas gútulas ubicadas en los extremos de la espora.

Distribución: se ha citado de Veracruz (López et al., 1980).

Material examinado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera Pachuca - Tampico, 25.V.2013, S. Bautista-Hernández 216 (ENCB). Municipio Zacualtipán de Ángeles, ejido La Mojonera, desviación a Tlahuelompa, 20.VI.2014, A. de Aquino 20 (ENCB).

Observaciones: esta especie crece en humus, solitario, en BMM y de bosque de Fagus mexicana con Pinus patula.

Discusión

De las 20 especies determinadas, 10 son nuevos registros para el estado de Hidalgo. De éstas, siete corresponden a la subclase Agaricomycetidae y son Calvatia rugosa, Laternea pusilla, Lycoperdon eximium, L. juruense, L. marginatum, L. nigrescens y Scleroderma michiganense, mientras que tres pertenecen a la subclase Phallomycetidae y son Aseroë rubra, Mutinus bambusinus y Protubera jamaicensis. La alta diversidad de especies de hongos que tienen los bosques mesófilos de montaña de la Sierra Alta Hidalguense y particularmente los gasteroides se observa claramente en este trabajo. Para Hidalgo solo se habían registrado 12 especies de Agaricomycetes gasteroides de BMM, y en este estudio, a pesar de su estado de conservación crítico, se determinaron 20 especies, el doble de lo reportado anteriormente. Por otro lado, la mayoría de las especies encontradas son saprobias y solo Pisolithus arhizus y las especies del género Scleroderma son micorrizógenas, lo que les da especial importancia para este ecosistema para futuros programas de conservación del BMM. Por todo esto, se considera que es prioritario continuar con el estudio de la micobiota que se encuentra en este ecosistema, coincidiendo con lo mencionado por Raymundo et al. (2017).

Contribución de autores: SBH, TR, EAA, MCP y RV llevaron a cabo las recolecciones del material en las áreas de muestreo. SBH y EAA realizaron la revisión del material de herbario, la elaboración de preparaciones, la toma de medidas, así como la identificación y descripciones de los ejemplares. SBH, TR, EAA y RV corroboraron la identificación taxonómica. SBH, TR y RV tomaron las fotografías de los ejemplares en campo. SBH escribió el manuscrito con el apoyo de TR, EAA, MCP, LRB y RV. Todos los autores contribuyeron a la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.

Financiamiento: Este estudio fue apoyado por el Instituto Politécnico Nacional a través de los proyectos SIP-20180244, SIP-20170846 de TR y los proyectos SIP-20180243, SIP 20170845 de RV. Además, TR, RV y EAA agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología el apoyo recibido por el proyecto “Hongos mexicanos: filogenia y biogeografía aplicadas a la valoración y conservación de especies mexicanas endémicas, con énfasis en aquellas distribuidas en bosques templados húmedos de montaña” clave 2015-01-207 de la convocatoria Desarrollo Científico para atender Problemas Nacionales 2015. LRB, TR y RV agradecen también al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología en los proyectos “Diversidad Biológica del Estado de Hidalgo, Fondos Mixtos Conacyt-Gobierno del Estado de Hidalgo (clave 95828)” y “Empoderamiento económico de las hongueras del municipio Acaxochitlán, Hidalgo, a través de procesos organizativos para la elaboración de productos alimenticios a base de hongos silvestres y cultivo orgánico de plantas” (clave S0005-2012-2-198333) de la convocatoria Inmujeres-Conacyt” por el apoyo recibido.

Agradecimientos

Los autores agradecen a las autoridades del ejido La Mojonera las facilidades que dieron para realizar los estudios en el bosque El Hayal. A Berenit Mendoza Garfias del Laboratorio de Microscopía y Fotografía de la Biodiversidad del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México (IBUNAM), por la toma de fotografias al MEB. A Samuel Aguilar, del IBUNAM, la edición de las láminas. TR y RV agradecen al Instituto Politécnico Nacional (IPN) y a la Comisión de Operación y Fomento de Actividades Académicas (COFAA) del IPN el apoyo para la realización de sus investigaciones.

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1Citar como: Bautista-Hernández, S., T. Raymundo, E. Aguirre-Acosta, M. Contreras-Pacheco, L. Romero-Bautista y R. Valenzuela. 2018. Agaricomycetes gasteroides del bosque mesófilo de montaña de la Huasteca Alta Hidalguense, México. Acta Botanica Mexicana 123: 21-36. DOI: http://dx.doi.org/ 10.21829/abm123.2018.1266

Recibido: 04 de Julio de 2017; Revisado: 23 de Agosto de 2017; Aprobado: 18 de Octubre de 2017

4Autor para la correspondencia: raymundot.tr@gmail.com

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