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Acta botánica mexicana

versión On-line ISSN 2448-7589versión impresa ISSN 0187-7151

Act. Bot. Mex  no.120 Pátzcuaro jul. 2017

https://doi.org/10.21829/abm120.2017.1263 

Artículos de investigación

Nuevos registros de Hypocreales (Sordariomycetes, Ascomycota) del bosque mesófilo de montaña de la Sierra Alta Hidalguense en México

New records of Hypocreales (Sordariomycetes, Ascomycota) of the cloud forest from the Sierra Alta Hidalguense in Mexico

Tania Raymundo1 
http://orcid.org/0000-0002-7525-0034

Efraín Escudero-Leyva2 
http://orcid.org/0000-0003-4440-4296

Ricardo Soto-Agudelo3 
http://orcid.org/0000-0002-1113-048X

Jesus García-Jiménez4 
http://orcid.org/0000-0001-9290-1460

Leticia Romero-Bautista5 
http://orcid.org/0000-0002-6343-4098

Ricardo Valenzuela1  6 
http://orcid.org/0000-0001-6596-5223

1Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Departamento de Botánica, Laboratorio de Micología, 11340 Cd. Mx., México.

2Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Posgrado en Biociencias, 11340 Cd. Mx., México.

3Universidad del Quindío, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología, Herbario HUQ, Armenia, Quindío, Colombia.

4Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, Avenida E. Portes Gil 1301 Pte., 87010 Cd. Victoria, Tamaulipas, México.

5Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Área Académica de Biología, Laboratorio de Etnobotánica, Ciudad del Conocimiento, Carretera Pachuca-Tulancingo km 4.5, 42184 Mineral de la Reforma, Hidalgo, México.


RESUMEN:

Antecedentes y Objetivos:

El orden Hypocreales se distribuye ampliamente en las regiones templadas y tropicales del mundo. Se han registrado 17 especies en el bosque mesófilo de montaña para México. El objetivo de este estudio es ampliar el conocimiento taxonómico de las especies de Hypocreales en México y en particular de la Sierra Alta Hidalguense.

Métodos:

Fueron realizadas cinco exploraciones en la Sierra Alta Hidalguense entre 2011 y 2014. Fueron recolectadas ocho especies y se describieron morfológicamente siguiendo las técnicas tradicionales micológicas.

Resultados clave:

Se citan por primera vez siete especies de Hypocreales para México. Bionectria grammicospora pertenece a la familia Bionectriaceae; Hypomyces boletiphagus a Hypocreaceae, Sarcopodium flavolanatum, Thelonectria ostrina, T. veuillotiana y Viridispora alata a Nectriaceae y Valetoniella pauciornata a Niessliaciaceae. Bionectria ochroleuca se registra por vez primera para el bosque mesófilo de montaña en el estado de Hidalgo. Se presentan descripciones taxonómicas e ilustraciones de las ocho especies.

Conclusiones:

Los bosques mesófilos de montaña de México son ecosistemas con alta diversidad de especies y el orden Hypocreales no es la excepción, por lo que es necesario continuar realizando exploraciones y estudios taxonómicos de este grupo de hongos en este tipo de vegetación.

Palabras clave: fungícolas; Hidalgo; Hypocreaceae; lignícolas; Nectriaceae; Niessliaceae

ABSTRACT:

Background and Aims:

The order Hypocreales is widely distributed in the temperate and tropical regions of the world. Seventeen species have been reported from the cloud forest of Mexico. The aim of this study is to expand the taxonomic knowledge of the species of Hypocreales from Mexico and in particular of the Sierra Alta Hidalguense.

Methods:

Five explorations were carried out in the Sierra Alta Hidalguense between 2011 and 2014. Eight species were collected and described morphologically, using traditional mycological techniques.

Key results:

Seven species of Hypocreales are cited for the first time from Mexico: Bionectria gram-micospora belongs to the family Bionectriaceae; Hypomyces boletiphagus to Hypocreaceae; Sarco-podium flavolanatum, Thelonectria ostrina, T. veuillotiana and Viridispora alata to Nectriaceae and Valetoniella pauciornata to Niessliaciaceae. Bionectria ochroleuca is reported for the first time from the cloud forest of the state of Hidalgo. Taxonomic descriptions and illustrations of the eight species are presented.

Conclusions:

The cloud forests in Mexico are ecosystems with a high diversity of species, and the order Hypocreales is not an exception; hence, it is necessary to continue explorations and taxonomic studies of this group of fungi in this type of vegetation.

Key words: fungicolous; Hidalgo state; Hypocreaceae; lignicolous; Nectriaceae; Niesslaceae

Introducción

El orden Hypocreales se ubica taxonómicamente en el Reino Fungi de la siguiente manera: Filum Ascomycota, Subfilum Pezizomycotina, Clase Sordariomycetes, Subclase Hypocreomycetidae (Kirk et al., 2008). Se le han descrito 2647 especies, y se caracteriza por presentar peritecios solitarios, o éstos crecen sobre, o inmersos, en estromas de colores brillantes, blancos, amarillos, anaranjados, rojos, a veces verdosos y rara vez negruzcos. Las ascosporas son hialinas a amarillentas o verdes (Kirk et al., 2008; Chaverri et al., 2011, a, b). En México, se han registrado 17 especies del orden Hypocreales para el bosque mesófilo de montaña. Aschersonia aleyrodis Webber, de la familia Clavicipitaceae, fue citada de Tamaulipas (García-Jiménez y Valenzuela, 2005). Cordyceps militaris (L.) Fr., de la familia Cordycipitaceae, se conoce de Morelos (Bautista et al., 1986), Oaxaca y Veracruz (Pérez-Silva, 1977). De la familia Hypocreaceae fueron citadas Hypomyces hyalinus (Schwein.) Tul. & C. Tul. de Tamaulipas (García-Jiménez y Valenzuela, 2005), H. lactiflourum (Schwein.) Tul. & C. Tul. de Hidalgo (Frutis y Guzmán, 1983), Michoacán (Díaz-Barriga et al., 1988) y Tamaulipas (Heredia, 1989; García-Jiménez y Valenzuela, 2005) y H. luteovirens (Fr.) Tul. & C. Tul. se registró del Estado de México, Morelos (Pérez-Silva et al., 1983) y Tamaulipas (García-Jiménez y Valenzuela, 2005). Trichoderma ceraceum P. Chaverri & Samuels y T. lixii (Pat.) P. Chaverri de la familia Hypocreaceae se mencionan de Hidalgo (Raymundo et al., 2016). De la familia Ophiocordycipitaceae se conoce a Ophiocordyceps entomorrhiza (Dicks.) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones & Spatafora, O. gracilis (Grev.) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones & Spatafora y O. dipterigena (Berk. & Broome) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones & Spatafora de Veracruz (Pérez-Silva, 1978; Guzmán et al., 2001), y a Tolypocladium capitatum (Holmsk.) Quandt, Kepler & Spatafora y Tolypocladium ophioglossoides (J.F. Gmel.) Quandt, Kepler & Spatafora, de Tamaulipas (García-Jiménez y Valenzuela, 2005 como Cordyceps capitata (Holmsk.) Link y Cordyceps ophioglossoides (J.F. Gmel.) Fr.). Recientemente, esta última especie fue citada de Hidalgo por Raymundo et al. (2016). Por último, se conoce la familia Nectriaceae con Cosmospora ustulinae (Teng) C. Herrera & P. Chaverri de Hidalgo (Raymundo et al., 2016) y Nectria cinnabarina (Tode) Fr. y N. pseudotrichia Berk. & M.A. Curtis de Veracruz (Chacón y Guzmán, 1983). El presente trabajo tiene por objetivo ampliar el conocimiento taxonómico de las especies del orden Hypocreales del bosque mesófilo de montaña de la Sierra Alta Hidalguense y del país.

Materiales y métodos

La Sierra Alta Hidalguense se encuentra en la provincia fisiográfica de la Sierra Madre Oriental y la subprovincia del Carso Huasteco. Incluye los municipios de Calnali, Huazalingo, Lolotla, Molango de Escamilla, Tepehuan de Guerrero, Tlanchinol y Zacualtipán de Ángeles. Se limita por las coordenadas 21°0'49.12"N, 20°37'34"S, 98°25'14.84"E y 99°5'19.89"O (Fig. 1). Se realizaron cinco exploraciones en el bosque mesófilo de montaña de la Sierra Alta Hidalguense entre 2011 y 2014. Los especímenes se estudiaron en fresco y se determinaron tomando las características morfológicas de la forma, tamaño y color de los peritecios y estromas. Por otro lado, se revisaron con un microscopio óptico Zeiss (K-7, Jena, Alemania) la composición de los seudotejidos del peritecio y estroma, la morfología de las ascas y ascosporas, considerándose el tamaño, forma, número de células y color en KOH 5%, así como en ácido láctico (LA). Las fotografías de las características microscópicas se realizaron en un microscopio óptico Zeiss (K-7, Jena, Alemania) con una cámara digital Nikon Coolpix S6000 (Tokio, Japón). Los ejemplares fueron fotografiados en fresco con un microscopio estereoscópico Zeiss (Jena, Alemania) con una cámara Nikon Coolpix S6000. Únicamente el espécimen de Hypomyces (Fr.) Tul & C. Tul. fue fotografiado con una cámara Nikon D-7000 (Tokio, Japón) y un lente Nikon DX Micro 85 mm. Para la determinación de los especímenes se utilizaron las obras de Samuels (1983, 1988), Brayford y Samuels (1993), Samuels y Barr (1997), Rossman et al. (1999), Schroers (2001), Guu et al. (2007, 2010), Chaverri et al. (2011a) y Salgado-Salazar et al. (2015). Todos los materiales estudiados fueron procesados y están depositados en la colección de hongos del Herbario de la Escuela Nacional Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional (ENCB). Las descripciones de las especies se presentan en orden alfabético de familias y se siguió el sistema de clasificación de Kirk et al. (2008).

Figura 1 Mapa de la zona de estudio. 

Taxonomía

Bionectria grammicospora (Ferd &Winge) Schroers & Samuels, Stud. Mycol. 46: 154. 2001. TIPO: ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. Virgin Islands, St. Thomas, on bark, 1905, C. Raunkiaer 3103 (holotipo: NY). Fig. 2A-F.

Figura 2 Bionectria grammicospora (Ferd & Winge) Schroers & Samuels: A. peritecios; B. sinemas; C. peritecios inmaduros; D. células del ostiolo; E. células de la pared del peritecio; F. ascosporas. Escala: A, B y C=1mm; D, E, F=10 μm. 

Estroma someramente desarrollado, aplanado a pulvinado, con peritecios agrupados creciendo sobre el mismo; peritecios 160-370 x 150-360 μm, gregarios, en grupos abundantes, superficiales a ligeramente embebidos en el estroma, globosos a subglobosos, de color amarillo brillante a naranja, sin cambio de color en KOH 5%, en ocasiones colapsados lateralmente al madurar, lisos cuando jóvenes y verrugosos al madurar, las verrugas blanquecinas a amarillo pálido; pared del peritecio formando textura epidermoidea, 30-45 μm de grosor, con células 16-25 x 27.5-35 μm; verrugas formadas por células 8-12(-20) μm de diámetro, globosas, de pared delgada y de hialinas a amarillentas en KOH; ascas 50-57 x 6.5-7.5 μm, octospóricas, clavadas, hialinas con un anillo apical visible en LA; ascosporas 12.8-13.6 x 4.4-4.8 μm, estrechamente elipsoidales a fusiformes, con un septo en la parte media, hialinas, con pared delgada y estriadas, biseriadas apicalmente.

Hábitat: Sobre corteza de raíz adventicia de un árbol vivo de una angiosperma en bosque mesófilo de montaña.

Distribución: Samuels (1988) y Schroers (2001) la registran de Brasil, Colombia, Ecuador, Guyana Francesa, Indonesia, Puerto Rico, Estados Unidos de América y Venezuela. Guu et al. (2010) la mencionan para Taiwan. La especie se cita por primera vez para México.

Notas taxonómicas: El anamorfo o fase asexual de esta especie es Clonostachys grammicospora Schroers & Samuels, el cual se encontró creciendo en conjunto con el teleomorfo o fase sexual. Se caracteriza por formar si-nemas 152-170 um de alto, de color blanco a amarillo pálido, con conidios 3.2-6.8 x 2.4-4.2 μm, elipsoidales a ovoidales, hialinos y sin septos. El espécimen mexicano concuerda con la descripción de Samuels (1988), Schroers (2001) y Guu et al. (2010). Schroers (2001) señala que B. grammicospora es muy parecida a B. grammicosporopsis y B. subquaternata en sus peritecios, pero se separan por el tamaño de las ascosporas que son más anchas en B. grammicosporopsis y más largas en B. subquaternata que las de B. grammicospora.

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera México - Laredo, 21°01'39.8"N, 98°38'34.1"O, 1495 m s.n.m., 22.VIII.2011, R. Valenzuela 14311 (ENCB).

Bionectria ochroleuca (Schwein.) Schroers & Samuels, Z. Mykol. 63(2): 151. 1997. TIPO: ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. North Carolina, Salem, on bark, 1821, L. D. Schweinitz 1418 (holotipo: PH, Collins Set no. 169). Fig. 3A-G.

Figura 3 Bionectria ochroleuca (Schwein.) Schroers & Samuels: A. peritecios; B. peritecios deshidratados; C. peritecio; D. células de la pared del peritecio; E. esporodoquio; F. ascas; G. ascosporas. Escala: A y B=1 mm; C=100 μm; E=1 mm; D, F y G=10 μm. 

Estroma aplanado a pulvinado, difícil de observar cuando los peritecios son abundantes; peritecios 308-423 x 346.5-392.7 μm, gregarios, en grupos 5 a 10, superficiales, globosos a subglobosos, naranja cuando fresco, sin cambio de color al secarse, sin reacción en KOH 5%, deprimido lateralmente al secarse, lisos a ligeramente rugosos; pared del peritecio formando textura epidermoidea, 35-40 μm de grosor, formada de dos capas visibles, células externas 10-13 x 4-6 μm, con gotas de color naranja, 4 de diámetro, células internas 7-16 x 2.1-3.4 μm, formando textura prismática; ascas 52-70 x 12-15 μm, octospóricas, clavadas, hialinas en KOH 5%, con un anillo apical ligeramente visible con azul de algodón y LA, biseriadas; ascosporas 8.5-11.2(-14) x 3.2-4.8 μm, elipsoides, con un septo en la parte media, hialinas en KOH 5%, de pared delgada, rugosas.

Hábitat: Sobre ramas muertas de Fagus mexicana Martínez, en bosque mesófilo de montaña, a una altitud de 2078 m, ocasionando una pudrición blanda en la madera. Schroers (2001) la registra de ramas muertas de varios géneros de dicotiledóneas y monocotiledóneas. Guu et al. (2010) la reportan de ramas y troncos e inclusive sobre hojas de Sphaeropteris lepifera (J. Sm. ex Hook.) R.M. Tryon.

Distribución: Esta especie es de amplia distribución en el mundo. Schroers (2001) la menciona para Brasil, Ecuador, Estados Unidos de América, Francia, Guyana, Jamaica, Japón, México, Nueva Zelanda, Panamá, Sudafrica y Venezuela, mientras que Samuels et al. (2014) la han registrado de China, Nueva Zelanda, Hawaii, Panamá, Estados Unidos de América, Chaverri et al. (2011a) de Costa Rica y Guu et al. (2010) de Taiwan. En este trabajo se cita por primera vez de un bosque mesófilo de montaña del estado de Hidalgo, ya que fue reportada por Rossman et al. (1999) y Schroers (2001) de Laguna Verde en el estado de Veracruz creciendo sobre hojas de Yucca L.

Notas taxonómicas: Bionectria ochroleuca es una especie común de regiones tropicales y templados (Schroers y Samuels, 1997; Schroers, 2001; Guu et al., 2010; Samuels et al., 2014). El espécimen recolectado se encontró con su anamorfo Clonostachys rosea (Link) Schroers, Samuels, Seifert & W. Gams, formando esporodoquios, con conidios 4 x 2.4 μm, ligeramente curvados. Rossman et al. (1999) y Schroers (2001) mencionan que las ascosporas son espinulosas, mientras que Schroers y Samuels (1997) y Guu et al. (2010) las describen como rugosas. Dichas diferencias se deben a que en microscopio óptico es difícil diferenciarlas por la naturaleza transparente de las ascosporas.

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Zacualtipán de Ángeles, La Mojonera, sobre la desviación a Tlahuelompa, 20°37'41.6"N, 98°36'58.4"O, 16.V.2014, E. Escudero-Leyva 410 (ENCB).

Hypomyces boletiphagus Rogerson & Samuels, Mycologia 81(3): 421. 1989. TIPO: ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. North Carolina, Henderson Co., Green Cove, South of Tuxedo, 20.IX.1980, C. T. Rogerson 80-103 (holotipo: NY). Fig. 4A-H.

Figura 4 Hypomyces boletiphagus Rogerson & Samuels: A. peritecios sobre Leccinum Gray; B-E. peritecios; F. células de la pared del peritecio; G. células del ostiolo; H. ascospora. Escala: A=10 mm; B=1 mm; C=0.5 mm; D=100 μm; E=50 μm; F=25 μm; G=15 μm; H=5 μm. 

Subículo blanco a crema cuando joven, cambiando a marrón pálido en la madurez cubriendo el píleo, himenóforo y estípite, desaparece con la edad; peritecios 210260 x 150-200 μm, cespitosos, inmersos en el subículo sobresaliendo el ostiolo a superficiales en la madurez, globosos a ovoides, de color naranja rojizo o marrón rojizo, en KOH 5% cambia a amarillo brillante o rojo; pared del peritecio de textura epidermoidea, 15-24 μm de grosor, con células subglobosas, elipsoidales a oblongas, de color amarillo-anaranjado a anaranjado rojizas en KOH, 3.2-6.4 um de diámetro; papila peritecial cónica, 50-80 μm de alto y 50-100 μm de ancho; ascas 75-95 x 4-5.6 um, octospóricas, cilíndricas, hialinas en KOH, uniseriadas a parcialmente biseriadas; ascosporas 8.8-12.8(-13.6) x 2.4-3.2 μm, naviculares a fusiformes, bicelulares, con el septo en la parte media o submedia, con la célula distal, 5.6-7.2 x 2.4-3.2 μm, más ancha y larga que la célula proximal, 3.2-6.4 x 1.6-2.4 μm, lisas a finamente verrugosas, no apiculadas.

Hábitat: Esta especie se encontró sobre un basidioma de Leccinum Gray, cubriéndolo en su totalidad. Se ha mencionado sobre Austroboletus gracilis (Peck) Wolfe, Gyroporus castaneus (Bull.) Quél., Pulveroboletus ravenelii (Berk. & M.A. Curtis) Murrill y Strobilomyces strobilaceus (Scop.) Berk por Rogerson y Samuels (1989).

Distribución: Hypomyces boletiphagus se conoce de Estados Unidos de América, Indonesia y Nueva Zelanda (Rogerson y Samuels, 1989) y se registra por primera vez para México.

Notas taxonómicas: Esta especie se caracteriza por formar los peritecios pequeños de menos de 300 μm, globosos, de color naranja-rojizo a marrón-rojizo, por las ascosporas bicelulares y pequeñas, menos de 14 μm (Rogerson y Samuels, 1989). Es afín a Hypomyces badius Rogerson & Samuels, H. chrysospermus Tul. & C. Tul. y H. microspermus Rogerson & Samuels por tener peritecios anaranjados, rojizos a marrón rojizos, y las ascosporas son bicelulares, pero éstas se separan de H. boletiphagus por tener las ascosporas más grandes (Rogerson y Samuels, 1989). Hypomyces chlorinigenus Rogerson & Samuels es otra especie afín que tiene ascosporas pequeñas 9-12 de largo, pero sus peritecios son de color ámbar y no cambian con KOH (Rogerson y Samuels, 1989).

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera México - Laredo, 21°01'39.8"N, 98°38'34.1"O, 1495 m s.n.m., 22.VIII.2011, R. Valenzuela 14314 (ENCB).

Sarcopodium flavolanatum (Berk. & Broome) L. Lombard & Crous, Stud. Mycol. 80: 220. 2015. TIPO: SRI LANKA. Sin localidad, 1868, G. H. K. Thwaites 239B (holotipo: K). Fig. 5A-H.

Figura 5 Sarcopodium flavolanatum (Berk. & Broome) L. Lombard & Crous: A. peritecios; B. peritecios deshidratados; C. peritecio; D. ostiolo; E. células de la pared del peritecio; F. pelos micelioides periteciales; G. asca; H. ascosporas. Escala: A y B=1 mm; C, D, y E=50 μm; F=8 μm; G y H=16 mn. 

Estroma errumpente en la corteza, inconspicuo, no visible cuando están maduros los peritecios, usualmente se forman primero los sinemas y después en la base de éstos los peritecios, o están separados ambos; peritecios 250-420 x 200-300 μm, solitarios a gregarios, cuando gregarios formando grupos 5 a 15, superficiales, globosos a obpiriformes, rojos en fresco, cambiando a rojo oscuro en KOH, se obscurecen al secarse, sobre todo el ostiolo (Fig. 4B), rugosos por una cubierta vilosa a tomentosa, formada por pelos micelioides filamentosos, amarillo dorados; pared peritecial 25-40 μm de grosor, textura angular con células poligonales, rojizas en KOH, 12-16 x 8-14.2 μm con paredes engrosadas, hasta 2.4 μm de grosor; pelos micelioides periteciales 40-90 x 4-4.8 μm, flexuosos, no ramificados, rectos, ligeramente curvados en el ápice a ganchudos, con septos simples y frecuentes, pared ligeramente engrosada, fuertemente espinulosa; células del cuello del peritecio obscureciéndose en seco y hialinas en KOH, angulares, a epidermoides, 6-7 x 4-6 μm; ascas 48-64 x 9.6-10.4 μm, octospóricas, clavadas, hialinas en KOH, biseriadas; ascosporas 15-20 x 4.8-6.4 μm, oblongas a fusiformes, bicelulares, con septo en la parte media, no constreñidas en el septo, hialinas en KOH, de pared delgada, estriadas.

Habitat: Sobre corteza de un arbusto vivo de una angiosperma en un bosque mesófilo de montaña a una altitud de 1600 m, ocasionando una pudrición blanda.

Distribución: Pantropical, se ha mencionado de Sri Lanka y Guyana Francesa por Rossman et al. (1999) y de Taiwan por Guu et al. (2007), creciendo sobre corteza de angiospermas y de Colombia, Costa Rica, Ecuador, Estados Unidos de América, India, Islas Cook, Nueva Zelandia, Panamá, Perú, Sri Lanka, Trinidad y Tobago, y Venezuela, y creciendo sobre madera y herbáceas muertas por Samuels y Dumont (1982). Se registra por primera vez para México.

Notas taxonómicas: La presencia de pelos micelioides que rodean al peritecio, la fase anamórfica que forma sinemas, generalmente presente junto con los peritecios, y el tamaño y ornamentación de las ascosporas son caracteres diagnósticos de esta especie. Especies afines son Sarcopodium mammiforme (Chardón) L. Lombard & Crous, Sarcopodium raripilum (Penz. & Sacc.) L. Lombard & Crous, L. flocculenta (Henn. & E. Nyman) Samuels & Rossman, las cuales presentan peritecios muy similares, pero se separan por el tamaño de las ascosporas, las dos primeras por presentar ascosporas más grandes (25-30 um) y la última teniéndolas más pequeñas (10-13 μm de largo) (Rossman et al., 1999). Samuels y Dumont (1982) describieron esporas 13-18 x 4-5 μm, mientras que Rossman et al. (1999) las citan 13.5-18(-21) x 4-6(-7.5) μm y Guu et al. (2007) las menciona 15-20 x 5-5.5 μm, por lo que el espécimen mexicano entra dentro del rango del tamaño de esporas (15-20 x 4.8-6.4 μm), siendo un poco más grande que las registradas por Samuels y Dumont (1982) y más anchas que las descritas por Guu et al. (2007).

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Molango, Laguna Atezca, km 232 de la carretera México - Laredo, 20°47'4"N, 98°43'3"O, 16.VII.2012, T. Raymundo 4270 (ENCB).

Thelonectria ostrina Salgado & P. Chaverri, Fungal Diversity 70: 1-29. 2015. TIPO: PUERTO RICO. Caribbean National Forest, Luquillo Mountains, Rio Grande, trail to El Toro from Rt. 186, 650-750 m, on bark of unidentified recently dead tree, 24.II.1996, G. J. Samuels et al. (holotipo: BPI 745542). Fig. 6A-F.

Figura 6 Thelonectria ostrina Salgado fe P. Chaverri: A-C. peritecios; D. células del ostiolo; E. células de la pared del peritecio; F. ascosporas. Escala: A=1 mm; B=500 μπι; C=100 μm, D=20 μm; E=10 μm; F=12 μm. 

Peritecios 300-600 x 250-400 μm de ancho, solitarios, gregarios a cespitosos, formando grupos pequeños (hasta 10 peritecios) a más 30, superficiales en el sustrato, o inmersos ligeramente en un estroma, globosos, no colapsado en seco, superficie brillante o lustrosa, lisa a rugosa, rojizo a rojo obscuro cambiando a carmín en KOH; ostiolo con una pequeña papila, pero no llega a ser mameliforme, más obscuro que el resto del peritecio; células de la pared del ostiolo bien definidas e irregulares en forma 2-5 μm de diámetro; pared del peritecio 25-40 μm, con células no definidas; ascas 64-96 x 8.8-9.6 μm, octosporadas, cilíndricas a clavadas, con un anillo apical refringente, uniseriadas; ascosporas 9.6-12(-13.2) x 4.4-4.8(-5.6) μm, bicelulares, elipsoidales, algunas ligeramente curvadas, con un septo en el centro, no constreñido, hialinas, espinulosas, de pared delgada.

Habitat: Sobre corteza de raíz adventicia de un árbol vivo de una angiosperma en bosque mesófilo de montaña.

Distribución: Se ha encontrado esta especie en Puerto Rico, Venezuela y Japón y probablemente esté ampliamente distribuida en los trópicos y subtrópicos del mundo (Salgado-Salazar et al., 2015).

Notas taxonómicas: Thelonectria discophora (Mont.) P. Chaverri & Salgado es una especie afín por tener los peritecios de color rojizo, lustrosos, lisos a ligeramente rugosos y cambia a rojo carmin en KOH, pero se separa por sus esporas más grandes (11.5-15.5 x 5-6.5 μm) y crece en regiones templadas del continente americano y europeo, a diferencia de la especie aquí tratada (Salgado-Salazar et al., 2015).

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera México - Laredo, 21°01'39.8"N, 98°38'34.1"O, 1495 m s.n.m., 22.VIII.2011, R. Valenzuela 14306 (ENCB).

Thelonectria veuillotiana (Roum. & Sacc.) P. Chaverri & C. Salgado, Stud. Mycol. 68: 77. 2011. TIPO: FRANCIA. Lyon, Hieme 1879, in cortice putrescente de Gleditsia triacanthos L., J. Therry 1076 legit. (isotipo: BPI). Fig. 7A-G.

Figura 7 Thelonectria veuillotiana (Roum. fe Sacc.) P. Chaverri fe C. Salgado: A. peritecios; B. peritecios; D, E. células del ostiolo; F. células de la pared del peritecio; G. ascosporas. Escala: A y B=1 mm; C=100 μm; D=50 μm, E y F=10 μm; G=8 μm. 

Peritecios 396-414 x 284-360 μm, solitarios, gregarios, superficiales en el sustrato, globosos con un anillo apical, de color rojo intenso cambiando a magenta en KOH, liso y brillante; ostilo formado por un anillo apical 179-196 x 51-68 μm, con células alargadas, obpiriformes a cordiformes, 28-48 x 20-26.4 μm, de pared gruesa hasta 4 μm de grosor; células de la pared del peritecio de textura epidermoidea, globosas a irregulares 20-21.6 x 13.621.6 μm de diámetro; ascas octosporadas, clavadas 76-96 x 9-12 μm; ascosporas 13.6-16.8 x 5.6-7.2 μm, uniseriadas, bicelulares, con un septo en el centro no constreñido, hialinas, elipsoidales de pared delgada y espinulosa a verrugosa.

Habitat: Esta especie crece gregario sobre corteza de ramas en descomposición de árboles de angiospermas en bosque mesófilo de montaña.

Distribución: Cosmopolita (Chaverri et al., 2011a, b). Ha sido registrada de Alemania, Ecuador, Escocia, Francia, India, Inglaterra, Irlanda, Jamaica, Japón, Puerto Rico y República Dominicana (Brayford y Samuels, 1993). Se menciona por primera vez para México.

Notas taxonómicas: Esta especie se distingue por que en el cuello de los peritecios se forma un collar de células alrededor del ostiolo obpiriformes a cordiformes que junto con las células de la pared cambian de color rojo a magenta en KOH. Especies afines son Thelonectria acrotyla (Brayford & Samuels) C. Salgado & P. Chaverri, T. coronata (Penz. & Sacc.) P. Chaverri & C. Salgado y T. platycephala (Brayford & Samuels) C. Salgado & P. Chaverri, por formar el anillo apical en el ostiolo. Sin embargo, se separan las primeras dos por tener esporas más grandes y en la última son más pequeñas que la especie aquí estudiada (Brayford y Samuels, 1993). El material mexicano concuerda con la descripción dada por Brayford y Samuels (1993), aunque el tamaño de esporas es ligeramente más pequeño al mencionado por estos autores, pero está dentro del rango ((12.4-)14.7-19.3(-25) x (5-)6.5-7.8(-9.3) μm).

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera México - Laredo, 21°01'39.8"N, 98°38'34.1"O, 1495 m s.n.m., 27.VI.2012, S. Bautista-Hernández 31 (ENCB).

Valetoniella pauciornata Samuels & M.E. Barr, Can. J. Bot. 75(12): 2175. 1997. TIPO: VENEZUELA. Departamento de Rio Negro, Neblina base camp, along Rio Mawarinuma, 4.V.1984, G. J. Samuels 1907 (isotipo: NY). Fig. 8A-G.

Figura 8 Valetoniellapauciornata Samuels & M.E. Barr: A. peritecio; B. peritecios; C, D. setas; E. células de la pared del peritecio; F. aseas; G. asca con ascosporas. Escala: A=100 μm y B=1 mm; C y D=10 μm; E y F=20 μm; G=8 μm. 

Peritecios gregarios a dispersos, esféricos 170-250 um de diámetro, pardo oscuro casi negro a veces cupulados o colapsados cuando se secan; setas abundantes, superficiales, ventricosas en la base y bifurcadas con el ápice agudo 38-50 x 12-15 μm; células del peridio angulares 6-10 μm de diámetro, de color marrón claro a marrón obscuro hacia la base; aseas 25-30 x 6-8 μm, octosporadas, clavadas biseriadas; ascosporas 7-10 x 2.5-3 μm, bicelulares, oblongo elipsoides, hialinas, lisas y no dextrinoides.

Habitat: Parásito de Bionectria grammicospora (R. Valenzuela 14311) que estaba sobre corteza de raíz adventicia de un árbol vivo de angiosperma en bosque mesófilo de montaña. Ha sido mencionada como parásito de Hae-matonectria haematococca (Ver. & Broome) Samuels & Rossman y de Nectria sp. (Samuels y Barr, 1997).

Distribución: Ha sido citada de Venezuela y Puerto Rico (Samuels y Barr, 1997). Se registra por vez primera para México.

Notas taxonómicas: Los peritecios globosos de color marrón oscuro y setas ramificadas en el ápice, ascosporas hialinas, lisas y no dextrinoides son los caracteres diagnósticos de esta especie (Samuels y Barr, 1997). Especies afines son Valetoniella claviornata Samuels & M.E. Barr. y V. crucipila Höhn. por tener las setas ramificadas en el ápice y ser micoparásitos. La primera se distingue por esporas cilíndrico-fusoides y muy grandes (hasta 30 μm de largo), y la segunda porque, aunque tiene el mismo largo de esporas, son más anchas (3.5-5 μm), están fuertemente estriadas y son dextrinoides (Samuels, 1983; Samuels y Barr, 1997).

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera México - Laredo, 21°01'39.8"N, 98°38'34.1"O, 1495 m s.n.m., 22.VIII.2011, R. Valenzuela 14315 (ENCB).

Vridispora alata (Samuels) Samuels & Rossman, Stud. Mycol. 42: 166. 1999. TIPO: VENEZUELA. Departamento de Bolivar, 118 km al sur de El Dorado sobre la carretera El Dorado - Santa Elena, 5.VIII.1972, K.P. Dumont VE6960 (holotipo: VEN, isotipo: NY). Fig. 9A-G.

Figura 9 Viridispora alata (Samuels) Samuels & Rossman: A. peritecios; B, C. peritecios; D, E. ornamentaciones de la pared; F. ascas; G. ascosporas. Escala: A=200 μm; B=1 mm; C=400 μm; D y E =100 μm; F y G=20 μm. 

Peritecios de 270-450 x (160-)240-270 μm, globosos, piriformes a ovoides, no estromaticos, de color anaranjado, anaranjado rojizo o rojo, no se colapsan cuando secos, con un disco ostiolar plano no papilado, ligeramente más oscuro que las paredes periteciales, ornamentado con prominentes verrugas cónicas, de amarillentas a anaranjado rojizas, de hasta 150-180 μm de alto; estructura de las paredes periteciales no observada, por la dificultad de hacer cortes a navaja por los peritecios muy pequeños y solitarios; sólo se observó la estructura de las escamas o verrugas que presentan células de hasta 100 μm de largo, perpendiculares a la pared de las células periteciales; ascas 60-85 x 12-25 μm, biseriadas, clavadas; ascosporas (16-)19-23 x 7-9.2 μm, bicelulares, elipsoides a ampliamente ovoides, verde pálido en KOH, lisas, de pared delgada.

Hábitat: Sobre corteza de raíz adventicia de un árbol vivo de angiosperma en bosque mesófilo de montaña y asociado a otros Hypocreales.

Distribución: Se ha descrito de Costa Rica, Ecuador, Guyana, Guyana Francesa y Venezuela (Samuels, 1989). También ha sido mencionado del Este de Estados Unidos de América y Japón (Samuels et al., 2014), así como de Centroamérica por Chaverri et al. (2011a).

Notas taxonómicas: La presencia de peritecios de color rojo brillante con verrugas prominentes y ascospo-ras verde oliváceas en KOH son los caracteres diagnósticos para determinar la especie (Samuels, 1989). Una especie afín es Viridospora penicilliferi por que presenta verrugas en el peritecio y ascosporas verde pálido, pero se separa por tener las verrugas más cortas (hasta 65 μm) y las esporas más pequeñas (13-17 x 5-7 μm). Las demás especies del género no presentan las verrugas en el peritecio (Rossman et al., 1999).

Material estudiado: MÉXICO. Hidalgo, municipio Tlanchinol, El Temazate, km 168 de la carretera México - Laredo, 21°01'39.8"N, 98°38'34.1"O, 1495 m s.n.m., 22.VIII.2011, R. Valenzuela 14310 (ENCB).

Discusion

El presente trabajo refleja la gran diversidad que tienen los bosques mesófilos de montaña de la Sierra Alta Hidalguense y la amplia distribución de especies del orden Hypocreales en este tipo de vegetación y en México en general, dado que el conocimiento de este grupo de hongos se incrementó a 24 especies conocidas en el país. De las ocho especies estudiadas, todas son nuevos registros para el estado de Hidalgo y siete de ellas se citan por primera vez para México, por lo que se confirma la presencia de una gran riqueza de especies de hongos, considerando lo señalado por Villaseñor y Gual-Díaz (2014) que en este tipo de vegetación hay una alta biodiversidad. Por otro lado, el estado de Hidalgo por el momento es más diverso en México con respecto a especies del orden Hypocreales, con 15 especies: siete previamente citadas tanto del bosque mesófilo de montaña como de otros tipos de vegetación (Frutis y Guzmán, 1983) y las ocho que se registran en el presente trabajo. Le sigue el estado de Oaxaca con ocho especies. Es interesante mencionar que en una misma raíz adventicia de un árbol de angiosperma estaban creciendo cuatro de las especies estudiadas, tres directamente en la corteza (Bionectria grammicospora, Thelonectria ostrina y Viridispora alata) y Valetoniella pauciornata parasitando a Bionectria grammicospora.

Financiamiento

Este estudio fue apoyado por el Instituto Politécnico Nacional a través de la Secretaría de Investigación y Posgrado en los proyectos SIP: 20150540, 20151530, 20161164, 20161166, 20170845, 20170846. También fue apoyado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología en los proyectos "Diversidad Biológica del Estado de Hidalgo, Fondos Mixtos-Conacyt - Gobierno del Estado de Hidalgo (clave 95828)" y "Empoderamiento económico de las hongueras del municipio Acaxochitlán, Hidalgo, a través de procesos organizativos para la elaboración de productos alimenticios a base de hongos silvestres y cultivo orgánico de plantas" (clave S0005-2012-2-198333) de la convocatoria Inmujeres-Conacyt". Efraín Escudero Leyva fue apoyado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (becario #294819) para realizar sus estudios de Maestría en Biociencias en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional y además recibió el apoyo de la Beca de Estimulo Institucional de Formación de Investigadores (BEIFI s.n./proyecto SIP: 20151530). Valenzuela agradece a la Comisión de Operación y Fomento de las Actividades Académicas del IPN y a la Secretaria de Posgrado e Investigación del IPN el apoyo recibido por las becas de exclusividad (SIBE y EDI) para realizar sus investigaciones.

Agradecimientos

Soto-Agudelo agradece al Centro de Investigaciones Biológicas de la Universidad del Quindio en Colombia y al Curador del Herbario HUQ de la Universidad del Quindio por las facilidades otorgadas para realizar el presente trabajo. Valenzuela y Raymundo agradecen a las autoridades de la ENCB del IPN las facilidades otorgadas para realizar el presente estudio.

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Citar como: Raymundo, T., E. Escudero-Leyva, R. Soto-Agudelo, J. García-Jiménez, L. Romero-Bautista y R. Valenzuela. 2017. Nuevos registros de Hypocreales (Sordariomycetes, Ascomycota) del bosque mesófilo de montaña de la Sierra Alta Hidalguense en México. Acta Botanica Mexicana 120: 39-57 DOI: http://dx.doi. org/l0.2l829/abml20.20l7.l263

Recibido: 25 de Enero de 2016; Revisado: 13 de Septiembre de 2016; Aprobado: 31 de Marzo de 2017

6Autor para la correspondencia: rvalenzg@ipn.mx

Contribución de los autores

TR LRB y RV concibieron y diseñaron el estudio. TR, EEL, JGJ y RV realizaron las determinaciones de las especies, EEL, RSA, JGJ y LRB contribuyeron a la adquisición de datos importantes para el trabajo. Las fotos de las figuras fueron tomadas por TR y RV. TR escribió el manuscrito con la ayuda de LRB y RV. Todos los autores contribuyeron a la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.

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